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ev Argent Microbiol. 2017;49(1):32---38

www.elsevier.es/ram

R E V I S T A A R G E N T I N A D E

MICROBIOLOGÍA

RIGINAL

uiste odontogénico inflamatorio: aislamientoe Pseudomonas stutzeri. Relevancia diagnóstica

usana Molgatinia, Eduardo Reyb, Jorge Basilakia,c, Christian Moscaa,b,afael Galanteb y Laura Glioscaa,∗

Cátedra de Microbiología y Parasitología Facultad de Odontología, Universidad de Buenos Aires, Ciudad Autónoma de Buenosires, ArgentinaCátedra de Cirugía y Traumatología Buco Maxilofacial II, Facultad de Odontología, Universidad de Buenos Aires,iudad Autónoma de Buenos Aires, ArgentinaCátedra de Endodoncia Facultad de Odontología, Universidad de Buenos Aires, Ciudad Autónoma de Buenos Aires, Argentina

ecibido el 20 de mayo de 2016; aceptado el 17 de octubre de 2016isponible en Internet el 8 de febrero de 2017

PALABRAS CLAVEPseudomonasstutzeri;Quiste inflamatorio;Patologíaodontogénica

Resumen Pseudomonas stutzeri se encuentra ampliamente distribuido en el medio ambiente,ocupando diversos nichos ecológicos; pero su aparición en procesos infecciosos de interés clínicoes el de patógeno oportunista. El aislamiento de P. stutzeri en un quiste inflamatorio odontogé-nico es un verdadero hallazgo microbiológico que no presenta antecedentes en la bibliografíacientífica odontológica. En este caso particular, el aislamiento se obtuvo a partir de materialquirúrgico proveniente de un quiste odontogénico inflamatorio ubicado en la pieza dentaria1.2 con necrosis pulpar concomitante. Se emplearon técnicas diagnósticas complementariascomo radiografías, tomografías, estudios anatomopatológicos y microbiológicos. Los resultadospermitieron clasificar el proceso como quiste inflamatorio infectado con P. stutzeri. La tipifi-cación y la caracterización del perfil de sensibilidad de la cepa aislada permitieron adecuarla terapéutica antibiótica de manera específica. El análisis microbiológico permitió estable-cer la etiología del proceso infeccioso, la adecuación del tratamiento y el restablecimiento delos tejidos comprometidos.© 2016 Asociacion Argentina de Microbiologıa. Publicado por Elsevier Espana, S.L.U. Este es unartıculo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

KEYWORDS Isolation of Pseudomonas stutzeri from an odontogenic inflammatory cyst: Diagnostic

utzeri is distributed widely in the environment, and occupies. However, it is found in clinically relevant infections as an oppor-

Pseudomonasstutzeri;Inflammatory cyst;Odontogenic patology

relevance

Abstract Pseudomonas stdifferent ecological niches

tunistic pathogen. Isolation of P. stutzeri from an odontogenic inflammatory cyst is an

∗ Autor para correspondencia.Correo electrónico: lgliosca@yahoo.com.ar (L. Gliosca).

ttp://dx.doi.org/10.1016/j.ram.2016.10.006325-7541/© 2016 Asociacion Argentina de Microbiologıa. Publicado por Elsevier Espana, S.L.U. Este es un artıculo Open Access bajo laicencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Pseudomonas stutzeri en quiste odontogénico inflamatorio 33

uncommon microbiological finding that has not been reported to date. In the case presentedhere, the bacterium was isolated from surgical material obtained from excision of an inflamma-tory odontogenic cyst located in the tooth 1.2, and presenting with concomitant pulp necrosis.Complementary techniques such as radiographs, CAT scans, and histopathological and micro-biological studies were used to establish definitive diagnosis. The obtained results allowedclassifying the process as an inflammatory cyst infected by P. stutzeri. Biotyping and charac-terization of the susceptibility profile of the isolated strain allowed adjusting the antibiotictherapy more specifically. The microbiological studies allowed establishing the etiology of theinfectious process, adjusting the treatment plan, and re-establishing tissue integrity.© 2016 Asociacion Argentina de Microbiologıa. Published by Elsevier Espana, S.L.U. This is anopen access article under the CC BY-NC-ND license (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

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Introducción

La Organización Mundial de la Salud (OMS) clasifica a losquistes odontogénicos en 2 grupos principales de acuerdocon la patogénesis de la entidad. El primer grupo incluye losquistes radiculares de origen inflamatorio. El segundo, laslesiones producidas durante el desarrollo odontogénico y noodontogénico, que se pueden transformar en una patologíacon carácter de malignidad3.

El quiste radicular es una lesión inflamatoria crónica,cerrada, limitada parcial o completamente por un epitelioescamoso estratificado no queratinizado. El tejido conec-tivo fibroso subyacente se encuentra inflamado con distintosgrados de infiltrado celular y pequenos vasos sanguíneos.

El estudio histopatológico de las lesiones periapicales esuna técnica útil para esclarecer los signos radiográficos delas alteraciones perirradiculares, distinguiéndose de los pro-cesos no inflamatorios, como el ameloblastoma5.

Pseudomonas stutzeri se encuentra ampliamente dis-tribuido en el medio ambiente, ocupando diversos nichosecológicos, pero es infrecuente aislarlo como patógenode los seres humanos. Su aparición en procesos infeccio-sos de interés clínico es el de una bacteria oportunista.P. stutzeri fue descripta por primera vez por Burri y Stutzeren 18952. En 1952, van Niel y Allen32, basados en el trabajotaxonómico realizado por Lehman y Neumann13, definieronsus características fenotípicas y discutieron su designacióndefinitiva como P. stutzeri. Estudios fenotípicos llevados acabo por Stanier et al. en 196628 demostraron que, ademásde las particulares características morfológicas macroscó-picas de sus colonias, presentaban versatilidad nutricionaly empleaban compuestos de carbono rara vez utilizados porotras Pseudomonas (p. ej., almidón, maltosa, etilenglicol).En 1970, Palleroni et al.21 demostraron, a través de técnicasde hibridación ADN-ADN, la presencia de variabilidadgenética entre cepas de la misma especie. Actualmente,P. stutzeri pertenece al género Pseudomonas «sensu stricto»juntamente con especies relacionadas, como Pseudomonas

mendocina, Pseudomonas alcaligenes, Pseudomonaspseudoalcaligenes y Pseudomonas balearica34.

A pesar de existir reportes de aislamientos de P. stutzeridesde la década de los 50, ningún informe presentó una

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sociación clara entre este agente infeccioso y el procesoel cual fue aislado20.

Los estudios de perfiles de sensibilidad a los antibióticosealizados para una amplia variedad de especies bacterianasemostraron que P. stutzeri presenta un perfil más amplioue Pseudomonas aeruginosa9,22,30 (especie estrechamenteelacionada como patógeno humano).

Objetivo: enfatizar la importancia del diagnóstico micro-iológico en los procesos de origen odontogénico para ladecuación de las conductas terapéuticas.

ateriales y métodos. Situación clínica

aciente de sexo femenino, de 25 anos de edad, queoncurrió al Servicio de Cirugía y Traumatología Bucoma-ilofacial II, Hospital Odontológico Universitario, Facultade Odontología, Universidad de Buenos Aires, que refiereumento indoloro de volumen de la cara desde hace 3 meses.os datos de la anamnesis refirieron ausencia de medicación

de antecedentes sistémicos.A la inspección clínica y bucal, el maxilar superior pre-

entó una tumefacción intra y extraoral con compromiso delspacio canino, no fistulizada, sin cambios de coloración yeve renitencia a la compresión. La pieza 1.2 involucradao presentó vitalidad pulpar, además de múltiples cariesenetrantes y restos radiculares. Se indicaron estudios com-lementarios, microbiológicos, anatomopatológicos y pormágenes. Este último permitió determinar el abordaje qui-úrgico acorde con el compromiso del proceso. La pacientearticipó voluntariamente y dio su consentimiento a la Cáte-ra de Cirugía y Traumatología BMF II.

iagnóstico por imágenes

l examen radiográfico y los estudios tomográficos com-utarizados informaron de la presencia de un proceso depariencia quística con imagen radiolúcida unilocular. La

écnica permitió analizar el tamano del tumor (3 cm de diá-etro), observar las características de una cortical reactiva

la extensión del proceso que comprendía desde el ápice

34 S. Molgatini et al.

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CddPSdrpibgs((

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Figuras 1A y 1B Tomografía axial computarizada. Se pued

e la pieza 1.4 hasta el de la pieza 2.1, con presencia de laieza 1.3 retenida e involucrada en el proceso (figs. 1A y 1B).

écnica quirúrgica y toma de material

on el objetivo de disminuir la cantidad y la actividade la microbiota bucal, se indicó realizar un buche conigluconato de clorhexidina al 0,12% durante un minuto.osteriormente, se anestesió por fondo de surco y paladar.e realizó antisepsia por fricción en la zona del abor-aje quirúrgico con solución de yodo povidona al 10%. Seealizó incisión semilunar y levantamiento a colgajo muco-erióstico. En el momento del abordaje, se observaron lantegridad y el adelgazamiento de la cortical vestibular, pro-ablemente debido a la reabsorción y el soplamiento que

eneró la entidad patológica. Para el estudio microbiológicoe procedió a la toma de material por punción aspirativafig. 2). La muestra se colocó en medio de transporte RTFrefrigerated-transport-fluid medium)26 y se acompanó de 2

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ervar el grado de absorción y adelgazamiento de las tablas.

xtendidos. El conjunto fue remitido al laboratorio de micro-iología para su procesamiento cumplimentando con lasondiciones para el transporte de muestras biológicas.

Posteriormente, se realizaron maniobras quirúrgicas per-inentes para acceder a la entidad patológica. La mismaresentó cápsula firme, fibrosa de fácil enucleación por loue se procedió a su remoción total. La biopsia se colocó enormol al 10% y se derivó para estudios anatomopatológicosfig. 3). Para el reposicionamiento del colgajo se realizaronuntos simples con sutura de hilo de seda.

studios anatomopatológicos

l fragmento de tejido obtenido presentó textura blanda, de

olor ocre claro, de aspecto membranoso de 3 × 2 × 0,4 cm,ue al corte no presentó particularidades.

El fragmento biópsico fue procesado por técnicas histo-ógicas y coloreado con hematoxilina-eosina.

Pseudomonas stutzeri en quiste odontogénico inflamatorio

Figura 2 Punción espirativa.

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Figura 3 Extirpación total de la entidad quística y remisiónpara estudios anatomopatológicos.

Estudios microbiológicos

Para la observación microscópica directa de los extendidosse realizaron coloraciones con técnica de Gram y Giemsaprolongado. Para la obtención de los cultivos, la muestra sehomogeneizó por agitación en vórtex. Se sembraron 100 �ldel homogenato por diseminación con espátula de Drigalskyen medios: Agar sangre-Agar Tripticasa Soya (Difco

®, BD

Diagnostics, Sparks, MD) suplementados con 5% sangre ovinaestéril (Lab. Gutiérrez, Argentina); agar sangre lacada-Agar Tripticasa Soya (Difco

®, BD Diagnostics, Sparks, MD)

suplementados con 5% sangre ovina estéril (Lab. Gutiérrez,Argentina), 5 �g/ml de hemina (Sigma-Aldrich, Argentina)

y 1 �g/ml de menadiona (Sigma-Aldrich, Saint Louis, MO);Agar Manitol Salado (Oxoid

®, Inglaterra); Agar eosina azul

de metileno-Levine (Oxoid®, Inglaterra); Agar Bilis Esculina

suplementado con telurito de potasio 0,04% (Laboratorio

piPm

35

ritania, Argentina); medio selectivo para Aggregatibacterctinomycetemcomitans AASM31. Las placas de AS se incu-aron a 36 ± 1 ◦C en condiciones de aerobiosis; las placase AASM en atmósfera enriquecida en dióxido de carbonoCampypack; Mitsubishi Gas Chemical Company, INC, Japón)or 48 h y las placas de ASA en anaerobiosis estricta conistema de jarra (Anaeropack Mitsubishi Gas Chemical Com-any, INC. Japón y Oxoid

®, Inglaterra) por 5 días.

La identificación de la cepa aislada se realizó empleandoruebas bioquímicas convencionales (RapID NF PLUSystem

®, remel, Thermo Fisher Scientific Inc) y la identi-

cación definitiva mediante la técnica de espectrometríae masa-MALDI-TOF MS

® 25, sobre tarjetas de análisis (Bru-er Daltonics

®, Bremen, Alemania). Para la calibración del

spectrómetro se utilizó un estándar consistente en el perfilroteico de una cepa de Escherichia coli DH5 péptido alfa,ue posee proteínas adicionales (BTS; Bruker Daltonics

®).

os espectros fueron analizados por el software MALDI Bioty-er RTC 3.1 (rangos especificados por el fabricante: < 1,70o se puede establecer identificación; 1,7 a 1,99 identifica-ión a nivel de género; ≥ 2 identificación satisfactoria). Seonsideraron válidos los resultados con scores ≥ 2.

Se ensayaron antibióticos antipseudomónicos:iperacilina-tazobactam; ceftazidima; imipenem; mero-enem; ciprofloxacina, y amikacina. Las pruebas deensibilidad antibiótica fueron realizadas con monodis-os (Antimicrobial Susceptibility Test System, Oxoid

®,

nglaterra), según las recomendaciones del Clinical andaboratory Standards Institute23 (EE. UU., M39-A4) y semplearon cepas patrones de P. aeruginosa ATCC

®27853 y

. coli ATCC®

25922.

esultados

nforme anatomopatológico

n la observación microscópica se describió la presencia dena pared quística fibrosa con extensos focos hemorrági-os; infiltrado inflamatorio mixto y revestimiento epiteliale tipo escamoso estratificado y sectores con marcada hiper-lasia. Diagnóstico: quiste epitelial inflamatorio.

nforme microbiológico

os estudios de microscopia directa realizados medianteoloración de Giemsa evidenciaron la presencia de respuestanmunitaria inflamatoria positiva y de elementos bacilifor-es; los coloreados con técnica de Gram permitieron la

isualización de bacilos gramnegativos delicados.Los primocultivos desarrollaron cultivo microbiano posi-

ivo a las 48 h. Las colonias presentaron característicasacroscópicas y morfológicas particulares, como adheren-

ia a la superficie del agar, de apariencia seca, coloraciónarrón rojiza con protuberancias mucoides en la periferia32

fig. 4). La caracterización microscópica de la cepa confirmóa presencia de bacilos gram negativos (fig. 5) que fueron

ositivos a la reacción de la oxidasa (Tabletas ROSCO ). Ladentificación realizada con equipos comerciales (RapID NFLUS System

®, remel, Thermo Fisher Scientific Inc) deter-

inaron un biotipo compatible con P. stutzeri con el 98% de

36

Figura 4 Primocultivos aerobios sembrados.

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igura 5 Microscopia óptica compuesta 100×x. Bacilos gram-egativos.

omología. Dicho resultado se confirmó por MALDI-TOF MS®

on un score de 2,2 para P. stutzeri.El perfil de susceptibilidad de la cepa aislada confi-

ió un antibiotipo de amplia sensibilidad a los fármacosnsayados: ceftazidima 30 �g (S) 34 mm (R < 14; I15-17;

> 18); imipenem 10 �g (S) 26 mm (R < 13; I 14-15; > 16); piperacilina-tazobactam 100/10 �g (S) 20 mmR < 17-S > 18); gentamicina 10 �g (S) 17 mm (R < 12; I 13-14;

> 15); ciprofloxacina 30 �g (S) 40 mm (R < 12; I 13-17; > 18) y trimetroprima sulfametoxazol 1,25/23,75 �g (S)8 mm (R < 10; I 11-15; S > 16).

iscusión

os quistes de los maxilares se consideran lesiones no tumo-ales y, por lo tanto, benignas, aunque en algunos casos se

erep

S. Molgatini et al.

roduzca malignización y sobreinfección de los mismos. Susspectos clínicos y radiográficos pueden ser enganosamenteanales y tras la supuesta inocuidad puede ocultarse unaesión potencialmente invasiva, recurrente y susceptiblee transformación maligna. Esto hace necesario realizar elstudio anatomopatológicos de todas las piezas quirúrgicasxtirpadas5.

P. stutzeri representa menos del 1% de los aislamien-os reportados del género Pseudomonas. Sin embargo,

pesar de su baja prevalencia, origina brotes intra-ospitalarios debido a la contaminación de líquidos deso parenteral8 o soluciones jabonosas10. Produce infec-iones graves en pacientes inmunocomprometidos, connfermedades subyacentes15 o bien cuando existen causasredisponentes, como cirugía previa, traumatismo expuesto

escoriación de piel infectada. En 1973, se publicó el primeraso documentado de la infección por P. stutzeri en una frac-ura de tibia6. Otros reportes de infecciones por P. stutzerie han asociado con bacteriemia, septicemia1, infec-ión conjuntival17, osteomielitis24, artritis18, endocarditis8,ndoftalmitis, panoftalmitis12, meningitis29, neumonía11,mpiema35, infección de la piel, ectima gangrenoso, infec-ión del tracto urinario27 y ventriculitis33.

Solo 2 casos de los reportados carecían de alguno de estosactores: un hombre con osteomielitis vertebral24 y un ninoe 4 anos con neumonía y empiema11.

El antibiotipo que presentó nuestro aislamiento coincideon los reportados en los casos de cepas contaminantes. Losismos muestran amplia sensibilidad de esta especie7 a los

minoglucósidos, quinolonas, carbapenemes antipseudo-onadales (excluyendo ertapenem), ceftazidima, cefalos-orinas de tercera generación, polimixina y trimetoprima-ulfametoxazol. Sin embargo, Nicolosi et al.19, detectaron

de 3 aislamientos (2:3) de P. stutzeri resistentes a cefta-idima y las cefalosporinas de cuarta generación, por lo queo recomiendan su uso. Loyse et al.16 publicaron la recupe-ación de P. stutzeri intratratamiento con ciprofloxacina poría oral y gentamicina parenteral en un paciente inmuno-uprimido (virus de la inmunodeficiencia humana/sida). Lint al.15 obtuvieron un aislamiento de P. stutzeri resistente

gentamicina, ciprofloxacina, levofloxacina y ceftazidiman un paciente con neumonía necrosante con tuberculosisulmonar previa. Recientemente, Lima et al.14 reportaronl aislamiento P. stutzeri con genotipo AmpC, resistente

cefoxitina, en un 16% de la saliva de trabajadores dea salud en un hospital oncológico de Brasil. Esto podríaoner de manifiesto la plasticidad genómica de la especieara incorporar distintos mecanismos de resistencia en suenoma y disminuir su espectro de sensibilidad4,9 cuando sencuentra con las condiciones de selección propicias.

No hemos encontrado descriptos en la bibliografía tra-ajos que notifiquen aislamientos de P. stutzeri en quistesnflamatorios odontogénicos. Este hallazgo es el resultadoe la incorporación de estudios microbiológicos como parteel proceso diagnóstico de rutina.

En nuestro caso, P. stutzeri se encontraba como coloni-ador del quiste inflamatorio, por lo que podría pensarsen una fuente de contaminación exógena, cuya puerta dentrada pudo ser la caries penetrante en el incisivo late-

al superior derecho. La anamnesis y los estudios clínicos novidenciaron enfermedades sistémica ni inmunocompromisoreexistentes.

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Pseudomonas stutzeri en quiste odontogénico inflamatorio

La información aportada por el estudio microbio-lógico permitió realizar un diagnóstico diferencial yabrió la posibilidad de adecuar las conductas antibióticaspara la resolución del agente infeccioso. En este caso, el ais-lamiento de un bacilo gram negativo no fermentador pone enduda la utilidad de los antibióticos betalactámicos emplea-dos como primera elección en los procesos odontológicos,ya que no son los indicados para el tratamiento de estosmicroorganismos.

Con la identificación a nivel de especie y los datos delperfil de sensibilidad, se decidió la rotación antibiótica atrimetroprima/sulfametoxazol de 20 mg kg/día de trimetro-prima (100 mg kg/día sulfametoxazol) cada 8 h por 7 días. Laevolución fue favorable, presentó cicatrización adecuada yno se produjeron complicaciones infecciosas locales, perifé-ricas ni sistémicas. La paciente fue controlada clínicamentey, una vez cicatrizado el colgajo, discontinuó el tratamiento.

En conclusión, es importante sistematizar la realizaciónde estudios microbiológicos en paralelo a los anatomopa-tológicos, en todos los procesos infecciosos quirúrgicos deorigen odontogénicos. Estos serán capaces de aportar datosque orienten o modifiquen conductas terapéuticas cuandose recuperen microorganismos oportunistas o con perfilesde susceptibilidad especiales.

Responsabilidades éticas

Protección de personas y animales. Los autores declaranque para esta investigación no se han realizado experimen-tos en seres humanos ni en animales.

Confidencialidad de los datos. Los autores declaran quehan seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre lapublicación de datos de pacientes.

Derecho a la privacidad y consentimiento informado.Los autores han obtenido el consentimiento informado delos pacientes y/o sujetos referidos en el artículo. Este docu-mento obra en poder del autor de correspondencia.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

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