Tartu Ülikool

Loodus- ja tehnoloogiateaduskond

Ökoloogia ja Maateaduste Instituut

Taimeökoloogia õppetool

Maret Gerz

MÜKORIISNE SÜMBIOOS JA SELLE MÕJU

TAIMEKOOSLUSTE STRUKTUURILE

Bakalaureusetöö

Juhendaja: PhD Mari Moora

Tartu 2011

2

Sisukord

Sisukord......................................................................................................................................2

Kasutatud lühendid .....................................................................................................................3

Sissejuhatus ................................................................................................................................4

I Peamised mükoriisatüübid .......................................................................................................5

1. Arbuskulaarne mükoriisa (AM) .........................................................................................5

2. Ektomükoriisa (ECM) ........................................................................................................9

3. Erikoidne mükoriisa (ERM) .............................................................................................12

II Mükoriisa roll taimekoosluste struktuuris ............................................................................16

1. Probleemid uurimisel........................................................................................................16

2. Mehhanismid taimekoosluste mõjutamisel ja tagajärjed..................................................17

2. 1 Ühine seeneniitide võrgustik .....................................................................................17

2. 2 Mükoriisa mõju taimekoosluste seemnelisele uuenemisele ......................................19

2. 3 Mükoriisaseente mittepidev levik ja taimedevahelise konkurentsi mõjutamine .......21

2. 4 Mõju liigilisele mitmekesisusele ...............................................................................23

Kokkuvõte ................................................................................................................................26

Summary...................................................................................................................................27

Tänuavaldused ..........................................................................................................................28

Kasutatud kirjandus ..................................................................................................................29

3

Kasutatud lühendid

AM – Arbuskulaarne mükoriisa

ECM – Ektomükoriisa

ERM – Erikoidne mükoriisa

CMN – Ühine seeneniitide võrgustik (common mycelial network)

4

Sissejuhatus

Mükoriisa ehk seenjuur on ühe või mõlema partneri eluks vajalik sümbiootiline ühendus

taime juurte ja seente vahel, mille kaudu toimub peamine toitainete omastamine: taim saab

seenelt mineraalaineid (kõige enam lämmastikku ja fosforit) ja seen taimelt süsinikku.

Toitainete vahetamiseks oluline partneritevaheline kontakt kujuneb välja taime ja seene ühise

kooskõlastatud arengu käigus (Brundrett, 2009). Praegu teatakse seitset erinevat tüüpi

mükoriisat, kuid kõige levinumad ja taimekoosluste tasandil peamist rolli mängivaid

mükoriisatüüpe on kolm: arbuskulaarne, ekto- ja erikoidne mükoriisa.

Kuna suurem osa taimi on võimelised moodustama mingit tüüpi mükoriisat, mis on peamine

toitainete omastamise organ, siis võib mükoriissus läbi erinevate mehhanismide mõjutada

taimekoosluste struktuuri. Selliste mehhanismide ja nendest tulenevate tagajärgede uurimine

on oluline, et mõista taimekoosluste struktuuri laiemalt: näiteks kuidas toimub taimekoosluste

seemneline uuenemine ja kui palju mõjutab seda taimede sümbioos mükoriisat moodustavate

seentega või kuidas on taimekoosluste liigiline mitmekesisus mõjutatud erinevat tüüpi

mükoriisaseentest. Taimekoosluste toimimise täielikum mõistmine võib anda paremaid

tulemusi näiteks taimekoosluste kaitsmisel või taastamisel.

Selle töö eesmärgiks on anda referatiivne ülevaade:

1) kolmest peamisest taimekooslusi mõjutavast mükoriisatüübist (AM, ECM ja ERM), nende

olemusest, levikust ja toimimisest,

2) mehhanismidest, millega mükoriissus võib mõjutada taimekooslusi ning

3) mükoriissuse võimalikest tagajärgedest taimekooslustes.

5

I Peamised mükoriisatüübid

1. Arbuskulaarne mükoriisa (AM)

1.1 AM-i olemus ja struktuur

Kõige tavalisem ja laiemalt levinud mükoriisatüüp maismaataimedel on arbuskulaarne

mükoriisa (AM), vana nimega vesikulaar-arbuskulaarne mükoriisa. Ühtlasi on AM

teadaolevalt ka kõige vanem seenjuuretüüp maismaal. Vanimad AM-i fossiilid on pärit umbes

400 miljoni aasta tagusest ajast (Bonfante ja Genre, 2008). Siiski arvatakse, et see

mükoriisatüüp on tegelikult veelgi vanem, saades alguse koguni 450-500 miljonit aastat tagasi

Ordoviitsiumis, kus arenes samaaegselt esimeste maismaataimedega (Cairney, 2000). On

tõenäoline, et maismaa koloniseerimine taimedega saigi võimalikuks üksnes tänu AM seente

olemasolule: kuna muld oli õhuke ja väga fosforivaene ning taimede enda juured alles

algelised, siis olid seene kaasabil saadud lisatoitained eluliselt olulised (Cairney, 2000; Strack

jt, 2003). AM-i põhiosadeks on peremeestaime juur, seensümbiont oma rakusiseste ja -

vaheliste hüüfide ja nendest moodustuvate struktuuridega ning juurest eemale ulatuv

seeneniidistik. Ainult sellele seenjuure tüübile iseloomulikuks omaduseks on seenehüüfi

võime tungida taimerakku ja seal moodustada spetsiifiline puukujuline struktuur, mida

nimetatakse arbuskuliks. Läbi selle struktuuri arvatakse toimuvat suurem osa

patneritevahelisest toitainete ülekandest (Smith ja Read, 2008). Teised omapärased

seenemoodustised taimejuurte sees on vesiikulid. Need on ümarad lipiidide rikkad

säilitusorganid, mida seen võib moodustada taimerakkude vahel ja sees (Parniske, 2008).

Arbuskulaarset mükoriisat on küllaltki keeruline tuvastada, sest juure ümber ei moodustu

seeneniitidest mantlit ja koloniseerimata juurt on sümbiontidega juurest palja silmaga võimatu

eristada. AM-i tuvastamiseks tuleb juur kõigepealt värvida ning seejärel tehakse hoolikal

mikroskopeerimisel kindlaks seenestruktuuride (arbuskulite ja hüüfide) olemasolu. Varem oli

arbuskulaarse mükoriisa määramisel üheks oluliseks kriteeriumiks ka vesiikulite olemasolu,

kuid praegu on see kasutusel lisatunnusena: on selgunud, et vesiikuleid suudavad moodustada

vaid umbes 80% AM-i moodustavatest seentest (Strack jt, 2003; Smith ja Read, 2008).

Enamasti vaadatakse arbuskulaarset mükoriisat kui mutualistlikku suhet, kus kasu saavad

mõlemad osapooled: vastastikuse toitainete vahetuse käigus saab taim seenelt peamiselt

fosforit, aga ka teisi mullatoitaineid, ning seen omastab taimelt eluks vajalikku süsinikku.

Lisaks võib seensümbiont suurendada taimpartneri patogeenide taluvust, hõivates juurtes

füüsiliselt patogeenidele sobiva niši või tõsta taimede põuataluvust, hoides mütseeli abil

6

niiskust juurte ümber. Peale autotroofilt saadud orgaanilise süsiniku saab seen kindla elupaiga

taime juurtes ja võimaluse läbida oma elutsükkel (Strack jt, 2003; Smith ja Read, 2008).

1.2 AM-i moodustavad sümbiondid

Arbuskulaarne mükoriisa on taimedel kõige tavalisem mükoriisatüüp. Arvatakse, et koguni

ligikaudu 80% taimeliikidest on võimelised moodustama just seda tüüpi mükoriisat. See

tähendab, et umbes 280 000 maailma taimeliigist kasutab AM seente abi toitainete

omastamisel rohkem kui 200 000. Ka taimesugukondi vaadates on sama näitaja kõrge,

ulatudes umbes 90%-ni (Smith ja Read, 2008; Brundrett, 2009). AM seened koloniseerivad

väga erinevaid taimi: peremeestaimede hulka kuuluvad nii katteseemne- kui ka

paljasseemnetaimed, aga ka sõnajalgtaimede sporofüüdid ning isegi mõned sammaltaimed.

Kuna AM taimesugukondi on palju, siis on tavaliselt lihtsam ära mainida hoopis mükoriisat

reeglina mitte moodustavad sugukonnad: maltsalised (Chenopodiaceae), ristõielised

(Brassicaceae), nelgilised (Caryophyllaceae), tatralised (Polygonaceae), loalised (Juncaceae)

ja prootealised (Proteaceae) (Smith ja Read, 2008). Suurem osa AM taimedest on

parasvöötme ja troopika roht- ja puittaimed. Puudest tuntumad ja olulisemad on näiteks vaher

(Acer), õunapuu (Malus), tsitrus (Citrus), avokaado (Persea), kohvipuu (Coffea), paju (Salix)

ja pappel (Populus). Viimased kaks on võimelised moodustama peale AM-i ka ektomükoriisat

(Smith ja Read, 2008). Paljud taimed võivad olla ka fakultatiivsed arbuskulaarse mükoriisa

moodustajad. See tähendab, et taim ei ole otseselt sõltuv seenpartnerist, vaid võib edukalt

hakkama saada ka ilma sümbioosi moodustamata. Näiteks toitaineterikka mullaga aladel

kasvavad taimed on tihedamini mittemükoriissed, kuna seene abil saadavad lisatoitained ei

kaalu üles tema ülalpidamiseks kuluvat energiat. Potentsiaalne AM-i moodustav taim võib

olla vähese koloniseeritusega või seene poolt üldse koloniseerimata ka teistel põhjustel:

seensümbiont võib antud kohast puududa või on seal tema jaoks ebasobivad keskkonna- ja

kliimatingimused (Smith ja Read, 2008).

Arbuskulaarset mükoriisat moodustavad seened kuuluvad eranditult krohmseente

(Glomeromycota) hõimkonda. Need on ürgse päritoluga aseksuaalselt paljunevad seened ja

seega ei moodusta viljakehi (Helgason ja Fitter, 2009). Viljakehade puudumine raskendab

ühtlasi ka krohmseente liikide kindlaksmääramist, kuid see on siiski võimalik, kasutades

molekulaarseid meetodeid või määramist eoste morfoloogia järgi. Krohmseened moodustavad

eoseid juurest väljaspool asuva seeneniidistiku hüüfide otstes ning need on erinevatel liikidel

erinevad, varieerudes nii suuruselt, värvilt ja kujult (Smith ja Read, 2008). Praeguseks on

kindlaks määratud üle 200 krohmseene morfoliigi (Rosendahl, 2008), kuid tõenäoliselt on see

7

arv tunduvalt suurem. Tuntumad perekonnad on Glomus, Gigaspora, Aucalospora ja

Scutellospora. Arbuskulaarset mükoriisat moodustavad seened on obligaatsed sümbiondid.

Kuna nad mullast ise süsinukku omastada ei suuda ja saprotroofse kasvu võime puudub

täielikult, siis vajavad nad oma elutsükli läbimiseks kindlasti taimpartneri olemasolu. Kui eos

varsti pärast idanemist koloniseerimiseks sobivat juurt ei leia, siis ta sureb. Selle tõttu ei saa

suuremat osa krohmseentest ka kultiveerida ning neid, mida saab, peab kasvatama koos

taimejuurtega (Smith ja Read, 2008; Helgason ja Fitter, 2009). Tavalisemad katsetes

kasutatavad ja kultuuris kasvavad seeneliigid on näiteks Glomus mossae ja G. intraradices

(Parniske, 2008). Lisaks, kui võrrelda AM taimeliikide arvu AM seeneliikide arvuga, saab

selgeks, et sümbioosis puudub märkimisväärne spetsiifilisuse aste: ühes taimejuures võib olla

palju erinevaid seeneliike ja üks seeneliik võib samaaegselt koloniseerida mitme

peremeestaime juuri (Cairney, 2000; Helgason ja Fitter, 2009). Madal spetsiifilisuse aste on

seenele kasulik, kuna sellisel juhul on rohkem alternatiive eluks vajaliku süsiniku

hankimiseks (Smith ja Read, 2008).

1.3 AM-i areng

Uue taime koloniseerimine ja arbuskulaarse mükoriisa teke võib alguse saada mitmest

erinevast allikast. Toimivates taimekooslustes on peamiseks inokulumiks tavaliselt juba teiste

taimede juurtega sümbioosi moodustav mullas olev mütseel, kuid koloniseerimine võib

toimuda ka tänu eostele või seentega nakatunud juurte tükikestele (Smith ja Read, 2008).

AM-i moodustamiseks peab krohmseene spoor kõigepealt idanema. Tekkinud hüüf kasvab

kiiresti mullas edasi ning tajudes võimaliku peremeestaime juure lähedust, hakkab ulatuslikult

harunema, moodustades lehvikukujulise struktuuri. Mida rohkem hüüfid harunevad, seda

suurema tõenäosusega kohtub seen võimaliku taimpartneriga. Nii hüüfide harunemist kui ka

mõnede krohmseente idanemist soodustavad juureeritised, sealhulgas taimehormoonid

strigolaktoonid. Kuna need taimehormoonid on oma iseloomult lühiealised ja lagunevad ruttu,

on nad head juure läheduse indikaatorid (Parniske, 2008). Jõudnud sobiva peremeestaime

juureni, moodustab hüüf sellele kinnitumiseks appressooriumi. 4-5 tunni jooksul moodustub

läbi taimeraku spetsiaalne tsütoplasmasild, mida mööda seeneniit läbi raku liigub (Parniske,

2008). Kui seenehüüf on tunginud läbi rakukesta ning hakkab dihhotoomselt harunema,

moodustub puukujuline arbuskul, mis on peamiseks toitainete ülekande kohaks. Arbuskuli

moodustumise juures on oluline see, et hüüf ei tungi läbi taime plasmamembraani, vaid see

sopistub sisse, muutub periarbuskulaarseks membraaniks ja katab seenehüüfi kogu tema

ulatuses. Selle moodustumine võtab aega paar päeva ja säilitab rohttaimedel funktsionaalsuse

8

umbes nädala, suurtel puittaimedel ka kauem (Read, 1991; Smith ja Read, 2008). Arbuskuli

vananedes lagundab taimerakk selle ära ning kasutab sealt saadud toitaineid enda

elutegevuseks. Ühte taimerakku võib seen koloniseerida korduvalt. Juba seenega täidetud

rakkude naaberrakke koloniseeritakse kahte moodi ning selle alusel eristatakse ka kahte

peamist AM-i vormi. Tüüpiline on Arum-tüüpi arbuskulaarne mükoriisa, kus suurem osa

hüüfe on rakuvaheruumis millelt alguse saavad lühikesed külgharud tungivad rakkudesse ning

moodustavad arbuskuli. Paris-tüüpi iseloomustab aga see, et valdav osa hüüfe on rakkude sees

ja koloniseerimine toimub rakust rakku (Smith ja Read, 2008). Samal ajal kasvavad

seenehüüfid uuesti juurest välja mulda, kus moodustavad laialdase toitaineid imava

seeneniitide võrgustiku.

1.4 AM ja toitained

Arbuskulaarne mükoriisa on kõige laiemalt levinud ja peamine mükoriisatüüp väikestel

laiuskraadidel mineraalmullal kasvavates liigirikastes roht- ja puittaimekooslustes. Kuna

mullastikuolud muutuvad soojemas kliimas soodsamaks mullabakteritele, toimub sellistel

aladel kõdunemine küllaltki kiiresti ning nitrifikatsiooni tase on kõrge. Hoolimata taimedele

olulise ja kättesaadava lämmastiku rohkusest on nendel muldadel teisi kasvu piiravaid

tegureid: nimelt kahandab mulla kõrgem pH fosfori liikuvust ning muudab selle elemendi

taimedele raskemini omastatavaks (Read, 1991). Arbuskulaarse mükoriisa roll taime kasvus

seisnebki peamiselt just selle limiteeriva elemendi, vähem ka lämmastiku, omastamises,

seenepoolne kasu seisneb taimest elutegevuseks vajaliku süsiniku saamises. On näidatud, et

kuni 20% fiksteeritud süsinikust kulub seene ülalpidamiseks. Kui varem arvati, et läbi

seenpartneri saadava fosfori kogus on küllalt väike ning põhilise töö teevad ära taime enda

juured, siis nüüd ollakse enamasti veendumusel, et peamiseks toitainete omastamise organiks

taimel on mükoriisa kui tervik. Läbi mükoriisa tuleb kuni 90% omastatavast fosforist (van der

Heijden jt, 2006). Kuna mittemükoriissed ja AM taimed kasutavad mullas sama fosforivaru,

toimub nende vahel tihe konkurents. AM taimede edukus tuleneb sellest, et taim saab

seenpartneri abil kasutada tunduvalt suuremat mullamahtu, kuna sümbiondi hüüfid on

taimejuurtest ligikaudu suurusjärgu võrra väiksemad. See võimaldab ligi pääseda suuremale

hulgale limiteerivale fosforile. Lisaks tekivad peagi taimejuurte ümber fosforivaesed tsoonid,

millest taimel on oma juurtega keerukas ja energiakulukas välja kasvada. Enda juurtest

odavam on toetada seensümbiondi mütseeli kasvu väljapoole sellist tsooni. Kui aga tegemist

on toitainete rikka mullaga, võib konkurentsisuhe muutuda vastupidiseks: seene

ülalpidamiseks tehtavad kulutused on suuremad kui niigi vabalt kättesaadava fosfori

9

omastamisel saadud kasu ning mükoriisne taim võib mittemükoriissega võrreldes jääda

kiduramaks (Smith ja Read, 2008).

2. Ektomükoriisa (ECM)

2.1 ECM-i olemus ja struktuur

Teiseks peamiseks mükoriisatüübiks, mis mängib olulist rolli taimekooslustes, on

ektomükoriisa (ECM). Esimesed fossiilsed leiud sellest mükoriisast pärinevad 50 miljoni

aasta tagusest ajast ühel männiliigil, kuid tema tegelik vanus arvatakse olevat tunduvalt

kõrgem, umbes 130-135 miljonit aastat (Wang ja Qiu, 2006; Smith ja Read, 2008). Kuigi ka

selle mükoriisatüübi peamiseks ülesandeks on parandada toitainete kättesaadavust, on selle

struktuur võrreldes näiteks arbuskulaarse mükoriisaga väga erinev. ECM-i peamisteks

olulistemateks tunnusteks on tihe seenmantel ümber taimejuure, ekstramatrikaalne mütseel ja

juurerakkude vahel paiknev Hartigi võrgustik. Hoolimata sellest, et ektomükoriisat

moodustavad paljud erinevad taime- ja seeneliigid, jäävad selle sümbioosi põhilised osad oma

olemuselt väga sarnaseks, siiski esinevad variatsioonid kudede värvuses, tiheduses, suuruses

ja vormis (Tagu jt, 2002). Seejuures on oluline märkida, et kui AM-i puhul tungivad

seenehüüfid taimerakku sisse, siis ECM-i puhul jäävad seenehüüfid peaaegu alati rakkude

vahele (Wang ja Qiu, 2006). Enamasti ka silmaga nähtav osa ECM-ist on seenmantel, mis

eraldab taimejuure pinna ümbritsevast keskkonnast (Tagu jt, 2002). See kujutab endast ümber

taimpartneri juure olevat paksu seeneniitidest kihti, mis täidab omamoodi vahelao ja

kontrollpunkti rolli mullas oleva laiaulatusliku seeneniidistiku ja Hartigi võrgustiku vahel.

Sinna kogunevad mullahüüfidest toitained, mis on mõeldud minema läbi Hartigi võrgustiku

taime ja taimest tulevad süsivesikud, mis on määratud mullas laiuvale uusi ressursse otsivale

laiuvale seeneniidistikule (Nehls jt, 2007). Tihti võib seenmantel olla ka iseloomulikult

värvunud nt kollaseks, roosakaks, tumepruuniks (Smith ja Read, 2008). Seenmantlist saab

alguse juureväline mütseel, mille ülesandeks on kasvada juurest kaugemale, et mullast uusi

toitaineid ammutada ja need edasi taime transportida. Sellest samast juurevälisest

seeneniidistikust moodustuvad nt ka tihedatele orgaanikakogumitele hüüfimatid ja seene

viljakehad (Tagu jt, 2002). Ka funktsionaalselt aktiivne Hartigi võrgustik on ühenduses

seenmantliga. Hartigi võrgustik on struktuur juure epidermi ja koorerakkude vahel, mille

moodustavad ohtralt harunevad seeneniidid, see on koht, kus toimub erinevate toitainete

ülekanne sümbiontide vahel. Et kontaktpind toitainete vahetamiseks taime ja seene vahel

oleks võimalikult suur, on seenehüüfidel lisaks ka sissesopistunud plasmamembraan (Tagu jt,

10

2002). Nagu ka teiste mükoriisatüüpide funktsionaalsetel pindadel, on ka Hartigi võrgustikul

võrdlemisi lühike eluiga (Brundrett, 2004).

2.2 ECM-i moodustavad sümbiondid

Ektomükoriisat moodustavad umbes 2-3% maismaataimedest ehk umbes 6000 taimeliiki

(Brundrett, 2009). Enamus ektomükoriisa taimpartneritest on mitmeaastased puittaimed ja

puhmad sugukondadest männilised (Pinaceae), pöögilised (Fagaceae), kaselised

(Betulaceae), pajulised (Salicaceae) ning roosõielised (Rosaceae) (Nehls jt, 2007). Kuid siiski

on olemas ka rohtseid ektomükoriisseid taimeliike, nt pung-ussitatar (Bistorta viviparum) ja

kuldkann (Helianthemum) (Smith ja Read, 2008). Ehkki ektomükoriisa esineb võrreldes AM-

iga tunduvalt vähematel taimeliikidel, on see siiski ökoloogiliselt väga oluline, kuna seda

moodustavad taimed on oma kooslustes tihti domineerivad liigid (Wang ja Qiu, 2006; Smith

ja Read, 2008). Ektomükoriisa on peamiseks mükoriisatüübiks boreaalsetes okas- ja

parasvöötme lehtmetsades, mis katavad suurema osa põhjapoolkerast. Väiksemal määral on

ECM esindatud ka lõunapoolkeral troopilistes vihmametsades sugukonnal kaksiktiibviljalised

(Dipterocarpaceae).

Kokku arvatakse ektomükoriisat moodustavaid seeni olevat 5000-6000 liiki (Brundrett, 2004;

Smith ja Read, 2008). Suurem osa neist kuulub hõimkonda kandseened (Basidiomycota), mis

on evolutsioonilisemalt üks hilisemaid rühmi. Erinevalt AM-i moodustavatest krohmseentest,

paljunevad need seened ka seksuaalselt ning suurel osal neist on hästi äratuntavad ja

eristatavad viljakehad. Sellesse hõimkonda kuuluvad nt seened perekondadest puravik

(Boletus), kärbseseen (Amanita), tatik (Suillus) ja vahelik (Paxillus). Ometi ei saa

ektomükoriisse sümbioosi kindlakstegemiseks teha järeldusi mingi puu all kasvavate seene

viljakehade nägemisest. Selline määramine võib tekitada palju vigu, kuna viljakeha ei pruugi

moodustuda mitte peremeestaime all, vaid sellest tunduvalt kaugemal (Brundrett, 2004). Peale

kandseente on ECM sümbioosi võimelised moodustama ka kottseened (Ascomycota).

Tuntumaks selliseks kottseene perekonnaks on trühvel (Tuber). Lisaks on vähemal määral

võimelised seda mükoriisat moodustama ka ikkesseened (Zygomycota). (Smith ja Read,

2008).

2.3 ECM-i areng

Funktsionaalse ektomükoriisse sümbioosi väljakujunemiseks kulub minimaalselt umbes seitse

päeva. Esimeseks etapiks selle juures on spoori idanemine. Järgnevalt peab idanenud seeneniit

11

või juba mujal mükoriisat moodustav seenehüüf tunnetama võimaliku peremeestaime

lähedust (Tagu jt, 2002). Sümbioosi taimpartneri olemasolu aitavad seenel ära tunda juurte

poolt eritatavad ained, milleks võivad olla näiteks nii hormoonid tsütokiniinid ja indool-3-

atsetaathape, kui ka muud, seni teadmata ained (Smith ja Read, 2008). Kui seenpartner on

taime kohaloleku kindlaks teinud, siis tema morfoloogia muutub: hüüfid hakkavad harunema

ning kiiremini kasvama. Seenpartnerit tajudes üritab ka taim oma pinda suurendada, seda

eelkõige juurekarvade intensiivsema kasvuga. See suurendab tõenäosust, et seen ja taim

omavahel kokku puutuvad ning funktsionaalse ühenduse moodustavad (Tagu jt, 2002; Smith

ja Read, 2008). Olles jõudnud taimejuure pinnani, intensiivistub seeneniitide harunemine,

hüüfide tipud sulavad kokku ning algab esialgse seenmantli moodustumine. Taime

koloniseerimine inhibeerib samal ajal juba olemasolevate juurekarvade kasvu ja aregu ning

uute tekke. Pärast esialgse õhukese mantli moodustamist hakkavad seenehüüfid tungima

epidermi rakkude vahele ning moodustama toitainete vahetamiseks vajalikku Hartigi

võrgustikku. Selle moodustamine algab umbes kahe päeva möödudes ning lõpeb umbes

seitsmendal päeval. Samal ajal, kui Hartigi võrgustiku moodustamine alles käib, toimub ka

seenmantli paksenemine ja tugevam kinnitumine juure pinnale (Smith ja Read, 2008). Juure

kasvades kasvab pidevalt temaga kaasa ka seeneniidistik, seega on ektomükoriisa uuem osa

juure tipu pool. ECM juurte eluiga on küllaltki pikk, ulatudes 3-18 aastani (Smith ja Read,

2008).

2.4 ECM ja toitained

Ektomükoriisne sümbioos on levinud peamiselt põhjapoolkera boreaalsetes ja parasvöötme

lehtmetsades muldadel, mida iseloomustab väike toitainete hulk (Wang ja Qiu, 2006) või

nende esinemine peamiselt taimedele kättesaamatute orgaaniliste ühendite koosseisus (Read

ja Perez-Moreno, 2003). Orgaaniliste ühendite domineerimise sellistes ökosüsteemides tingib

madal mineralisatsioon, mis on tingitud mulla kõrgest happesusest, kliima sesoonsusest koos

madalate temperatuuride ja mulla ülemise kihi hooajalise läbikuivamisega (Read, 1991).

Mulla koostist muudab ka asjaolu, et enamus selliste koosluste puuliikidest toodab suurel

määral lehe- ja okkavarist, mis moodustab maapinnale tiheda aeglaselt laguneva happelise

orgaanikakihi (Read, 1991; Brundrett, 2004). Kuna aga selle koosseisus olevad limiteerivad

toitained, eriti lämmastik, ei ole taimedele omastatavad, siis on looduslik valik soosinud

nendes piirkondades ektomükoriisset sümbioosi saprotroofsete ehk kõdu lagundavate

seentega (Read ja Perez-Moreno, 2003). Seega sõltub ECM taimede piisav toitainete

kättesaamine seentest (Nehls jt, 2007). Mullas ongi ektomükoriisa koondunud maapinna

12

lähedastematesse kihtidesse, kus on seotud toitaineterikka varisekihiga (Read, 1991).

Orgaanilistest ainetest on seened võimelised lämmastikuallikana kasutama näiteks

aminohappeid (Read ja Perez-Moreno, 2003). Proteolüütiline toime ja võime saadud N

taimpartnerisse toimetada on praeguseks leitud näiteks perekondadest kärbseseen (Amanita),

puravik (Boletus), vahelik (Paxillus), tatik (Suillus) jt (Read, 1991; Read ja Perez-Moreno,

2003). Võrreles taime juurtega ja isegi juurtekarvadega, on seenehüüfid tunduvalt väiksemad,

jäädes umbes kolme mikromeetri piiresse (Read, 1991). Sellest lähtuvalt on neil ka tunduvalt

suurem eripind, et omastada mullas olevaid toitaineid kiiremini ja kergemalt (Bücking ja

Heyser, 2003; Sattelmacher jt, 2007). Ka on neil kiirema kasvu tõttu võimalik kasvada välja

ümber taime juure tekkinud toitainevaese tsooni ning kasutada seni kättesaamatuid ressursse

(Read, 1991). ECM seened on võimelised aitama oma taimpartnerit natuke ka veepuuduse

korral. Seente vee omastamise võime pole küllaldane, et varustada tervet suurt puud veega,

kuid piisav, et säilitada lehtedes turgor ja hoida töös fotosüntees (Read, 1991). Eriti mängib

see rolli noore puutaime võimalikul ellujäämisel (Lehto ja Zwiazek, 2010). Kõik seene poolt

omastatud mineraalained ja vesi transporditakse piki hüüfe mullast seenmantlisse ja sealt

edasi Hartigi võrgustikku, kus toimub nende ülekanne taimpartnerile. Nagu teiste

mutualistlike mükoriisade puhul, saab ka ektomükoriisne seen taimelt vastu süsinikku. Ehkki

ECM seentel on ka endal võime mullast süsinikku kätte saada, ei suuda nad ilma

taimpartnerita mullas kaua ellu jääda, olles seega ikkagi obligaatsed sümbiondid (Brundrett,

2004). Arvatakse, et taimelt liigub seende umbes 30% fotosünteesi produktidest,

ülekantavateks süsinikühenditeks on näiteks lahustuvad suhkrud, karboksüülhapped ja

aminohapped. On isegi näidatud, et ektomükoriisse sümbioosiga taimedel fotosünteesi

aktiivsus tõuseb, et rahuldada piisavalt nii enda kui ka mineraalse toitumise eest vastutava

seene energiavajadust. Seensümbiondid on taimest saadavast pidevast süsinikuvoost eriti

sõltuvad intensiivse viljakehade moodustamise ajal (Nehls jt, 2007). Kui seen piisavalt

süsinikku ei saa, võib ta vähendada toitainete omastamist ja nende transporti taime, seda isegi

siis, kui taimel on toitainete puudus. Seega kontrollib ka seen sümbioosi efektiivsust (Bücking

ja Heyser, 2003; Sattelmacher jt, 2007).

3. Erikoidne mükoriisa (ERM)

3.1 ERM-i olemus ja struktuur

Kolmas tähtsam taimekoosluste seisukohalt oluline, kuid sellest hoolimata väga vähe uuritud

mükoriisatüüp on erikoidne mükoriisa (ERM). ERM on oma nime saanud selle tõttu, et selle

13

sümbioosi autotroofseks partneriks on taimed kanarbikuliste (Ericaceae) sugukonnast. Seda

tüüpi mükoriisne sümbioos arvatakse olevat kolmest vaadeldavast mükoriisast kõige noorem,

olles tekkinud umbes 100 miljonit aastat tagasi. Selline uus spetsiifiline mükoriisa sai ilmselt

alguse samal ajal taimede kõvalehisuse ehk sklerofüllia tekkega ja vastusena väga

toitainetevaeste muldade kujunemisega. Sklerofüütide lehed on väikesed ja tugevad ning

kudedes on palju ligniini ja tselluloosi, kuid vähe lämmastikku ja fosforit. Selliste taimede

lehevaris on mikroobsele kõdunemisele väga vastupidav ning selleks, et taimed saaksid neist

toitaineid kätte, on vaja spetsiifiliste saprotroofsete seente osalust (Cairney, 2000).

Erikoidsetel taimedel, mis moodustavad ERM-i, on pikad peened õrnad juured, mille

läbimõõt võib olla vaid kuni 100 mikromeetrit. Juure moodustavadki juhtkoed ning nende

ümber vaid paar kihti rakke, millest välimimise kihi epidermi rakud on suurenenud. Kuna

juured on nii peened, pole neil ka juurekarvu, mis enamike teiste taimede puhul on tavaline

(Read, 1996). Erikoidne mükoriisa on välja arenenud ektomükoriisast, kuid sellega võrreldes

omab see mükoriisatüüp olulisi erinevusi. Kui seenehüüf jõuab sobiva peremeestaimeni, siis

siseneb ta kohe juure epidermirakku läbi selle välisseina. Nagu arbuskulaarse mükoriisagi

puhul sopistub taime plasmamembraan sisse, et võimaldada toitainete vahetamiseks

sümbiontide vahel maksimaalset kokkupuutepinda. Epidermi rakus hakkab seeneniidistik

kiirelt vohama, kuni terve raku maht on seene hüüfikeerde täis, tihti ei jäeta palju ruumi isegi

vakuoolile. Kuna sisenemine epidermirakku toimub ainult läbi välisseina, siis võivad

kõrvutiolevad epidermirakud sisaldada ka erineva vanusega seenehüüfe. Koloniseeritud raku

eluiga on umbes 5-6 nädalat. Erinevalt arbuskulaarsest mükoriisast, kus taimerakk seedib

vananeva arbuskuli, sureb erikoidse mükoriisa puhul enne taimerakk ning hüüfi ei lagundata

(Smith ja Read, 2008). Samuti kasvavad seenehüüfid hõredalt juure pinnal, kuid erinevalt

ECM-ist ei moodusta seal paksu seenmantlit. Ka juureväline mütseel ei laiene üksikutest

juurtest kuigi kaugele, vaid mõne millimeetri kaugusele, et omastada mineraalaineid vahetult

juurt ümbritsevast orgaanikast (Read, 1991). Ka Hartigi võrgustik on erikoidsel mükoriisal

taandarenenud. Siiski on leitud ekto- ja erikoidse mükoriisa vahepealseid vorme, kus

seenmantel on ERM-i kohta küllalt tugevalt arenenud ning mingil väga algelisel kujul on

olemas ka Hartigi võrgustik. Selliste vahepealsete vormide teke on ilmselt tingitud ka sellest,

et mõned sümbiontsed seened on võimelised peremeestaimest olenevalt moodustama nii

ERM-i kui ka ECM-i (Smith ja Read, 2008; Imhof, 2009). Ühe Rhizoscyphus ericae

isolaadiga on näidatud, et hariliku mustika (Vaccinium myrtillus) epidermi rakkudes

moodustab ta ERM-ile iseloomulikke hüüfikeerde, kuid hariliku männiga (Pinus sylvestris)

kokkupuutel hoopis tüüpilist ECM-i seenmantlit ja Hartigi võrgustikku. Selline omadus võib

14

tähendada, et ECM puud ja ERM puhmad võivad omavahel olla seenehüüfide kaudu

ühenduses (Bougoure jt, 2007).

3.2 ERM-i moodustavad sümbiondid

Taimeliike, mis oleks võimelised moodustama erikoidset mükoriisat, on küllaltki vähe. Vaid

umbes 1% õistaimedest on suutelised sellist mükoriisset sümbioosi moodustama (Brundrett,

2009) ning eranditult kõik nendest taimedest kuuluvad kanarbikuliste (Ericaceae) sugukonda.

Kõige tavalistemaks ja meile tuntumateks perekondadeks selles sugukonnas on näiteks

kanarbik (Calluna), mustikas (Vaccinium) ja rododendron (Rhododendron) (Smith ja Read,

2008). Hoolimata sellest, et ERM-i moodustavaid taimi on liigiliselt võttes üsna vähe, on nad

oma kooslustes dominantsed taimed. Erikoidse mükoriisaga kooslused tervikuna on väga

laiaulatusliku levikuga, domineerides aladel, kus on toimunud mulla degradatsioon kas

klimaatiliste tegurite või metsa mahavõtmise tõttu (Read, 1991). Peamiselt kasvavad ERM-i

moodustavad taimed põhjapoolkeral tundravööndis, boreaalses metsavööndis

alustaimestikuna ja kõrgematel mägistel aladel, aga hõivavad ka kuivi karme alasid

lõunapoolkeral (Smith ja Read, 2008). Kuna taimedele ja seentele on nõmme- ja

tundraökosüsteemid muidu ebasoodsaks kasvukohaks, kus ellujäämine ja domineerimine on

keeruline, siis ühe strateegiana ongi neil välja kujunenud erikoidse mükoriisa moodustamine

(Read, 1991).

Erikoidse sümbioosi seenpartneriteks on enamasti kottseened, kuid on ka leitud mõned

kandseene liigid. Erikoidsetest juurtest seente määramine on keeruline, kuna paljud seened

kasvavad kultuuris kehvasti või üldse mitte. Siiski on epidermi rakkudest eraldatud mõned

isolaadid: enamasti on nad aeglase kasvuga, aseksuaalsed ja tumedalt värvunud. Mõnel juhul

on täheldatud ka aeglase kasvuga valgeid või helehalle seenetüvesid. Omamoodi

mudelseeneks ERM-i uurimisel on saanud kottseen Rhizoscyphus ericae. Selle seenega

tehakse ka enamik katseid, kuna seda on kerge kasvatada ning sel on globaalne levik (Smith

ja Read, 2008). Erikoidset mükoriisat moodudustavad seened arvatakse olevat enamasti

fakultatiivsed sümbiondid, mis tähendab, et tänu oma saprotroofsele võimele ei pea nad

ilmtingimata mõne autotroofiga sümbioosi moodustama (Brundrett, 2004). Ka ei ole

täheldatud erilist taime ja seene vahelist spetsiifilisust: lõunapoolkera taimedest eraldatud

seenetüved on võimelised erikoidset mükoriisat moodustama ka põhjapoolkera taimeliikidega

(Cairney, 2000).

15

3.3 ERM ja toitained

Erikoidne mükoriisa on enamasti levinud muldadel, mida iseloomustab kõrge happesus ja

madal mineraalsete toitainete, eriti mineraalse lämmastiku sisaldus. Arvatakse, et 90-100%

lämmastikust taime juuri ümbritsevas mullas on seotud orgaaniliste ühenditena. Ka suurem

osa fosforit on sellistes muldades just taimedele muidu kättesaamatu orgaanika koosseisus

(Read, 1991). Seetõttu on looduslik valik soosinud kirjeldatud mullatüübiga aladel taimede

sümbioosi saprotroofsete seentega, täpsemalt erikoidse mükoriisa teket (Read ja Perez-

Moreno, 2003). ERM-i moodustavatel seentel teatakse olevat tugevad saprotroofsed, eriti aga

proteolüütilised omadused. N allikana on nad võimelised kasutama peale nitraadi ja

ammooniumi ka näiteks aminohappeid või keerukamaid polümeere nagu kitiin. Kitiin on

oluline seente rakuseina komponent ning kõige rohkem ongi seda mullakihtides, kus seened

aktiivselt tegutsevad (Read, 1996). Ka erikoidsete taimede varis ise on raskesti kõdunev,

lisaks sisaldab see tavalistele rakuseina komponentidele ka fenoolseid ühendeid, mis võivad

teistele seentele olla toksilised. Olles suutelised neid lagundama, aitavad ERM seened kaasa

nii lämmastiku kiiremale vabanemisele kui ka mulla detoksifitseerimisele (Smith ja Read,

2008). Kuna peamiseks toitainete allikaks ongi orgaanilised ühendid, on erikoidsete taimede

juured tihedalt koondunud üsna mullapinna lähedale, kus nad moodustavad omaette kihi

kõdunemata taimemassi ja huumusmaterjali vahele (Read, 1991). Tänu erikoidsele

mükoriisale pole parem mitte ainult taimede mineraalse N omastamine, vaid see võimaldab

neil uute, muidu kättesaamatute ressursside kasutamist. Seega on tõenäoline, et erikoidsete

taimede edukuse põhjus pole mitte nende parem konkureerimisvõime, vaid võime

seenpartneri abil taluda stressi ja toitainete vaesust paremini kui teised taimeliigid (Read,

1991).

16

II Mükoriisa roll taimekoosluste struktuuris

1. Probleemid uurimisel Mükoriisat moodustavate seente mõju taimede kasvule on uuritud juba pikka aega ning on

üsna hästi teada, kuidas üksikud taimed seente kolonisatsioonile reageerivad (Smith ja Read,

2008). Parem toitainete omastamine avaldub kas suuremas biomassis, kõrgemas kudede

fosfori ja lämmastiku kontsentratsioonis või lihtsalt paremas stressi- ja patogeenide taluvuses.

Siiski ei pruugi üksikindiviidedega tehtud katsete tulemused kehtida toimivates

taimekooslustes (Read, 2002). Just seetõttu on viimasel ajal hakanud taimeökolooge huvitama

küsimused, mis puudutavad mükoriissuse mõju mitte enam üksikindiviididele, vaid tervetele

kooslustele (Zobel jt, 1997). Peamisteks uurimise all olevateks teemadeks on mükoriisa mõju

nii sama- kui ka eriliigiliste taimede omavahelistele konkurentsisuhtele ja seeläbi

taimekoosluste üldisele liigirikkusele. Samuti ühise seeneniitide võrgustiku (common

mycelial network, CMN) roll noorte seemikute ellujäämisel vanemate taimede läheduses

(Moora ja Zobel, 2010). Lisaks on oluline täpsemalt kindlaks teha ja mõista neid

mehhanisme, mille abil mükoriisa saab taimekoosluste struktuuri muuta: tuleb aru saada, kas

mükoriissuse efekt seisneb ainult toitainete paremas omastamises võrreldes mittemükoriissete

tingimustega või toimub lisaks toitainete ülekanne ühest taimest teise läbi ühise

seeneniidistiku, soodustades seeläbi toitaineid saava taime kasvu ja ellujäämist (Bever jt,

2010).

Väga palju mükoriissuse mõju uurimise katseid on tehtud potikatsetena, kuna looduslikes

tingimustes on ainult mükoriissuse põhjustatud efekte üsna rakse kindlaks teha. Keerukuse

põhjuseks on koosluste endi komplekssus: välitingimustes mõjutavad tulemusi erinevad

keskkonnatingimused, herbivooria ja parasitism, mille ulatust ja olulisust võrreldes

mükoriissusega ei ole lihtne hinnata (Klironomos jt, 2011). Mükoriissuse olulisuse uurimist

raskendab ka korraliku mittemükoriisse kontrolli saavutamine looduses. Mittemükoriissus

saavutatakse enamasti seenjuurt moodustavate seente kasvu pärssiva fungitsiidi töötlusega

(Fitter ja Nichols, 1988). Ehkki fungitsiid inhibeerib mükoriisaseeni edukalt, surub see alla ka

võimalikud taimeparasiidid ja saprotroofid. Seega tuleb ka kindlaks teha, kas tulemus sõltus

mükoriisaseente või teiste seenegruppide mahasurumisest.

Suurem osa seni tehtud katseid uurib, kuidas arbuskulaarne mükoriisa taimekooslusi mõjutab

(nt van der Heijden jt, 1998; Kytoviita jt, 2003; van der Heijden, 2004), palju vähem on

uuritud teiste suurte mükoriisatüüpide – ektomükoriisa (nt Dickie jt, 2002; Onguene ja

Kuyper, 2002; Selosse jt, 2006) ja erikoidse mükoriisa – mõju (Klironomos jt, 2011). Sellisel

17

kallutatusel on mitmeid põhjuseid: esiteks on katse tegemine AM taimedega lihtsam. Kuna

suur osa arbuskulaarset mükoriisat moodustavatest taimedest on rohtsed, siis on neid kergem

katsete tarvis näiteks pottides kasvatada, nad kasvavad kiiremini ja elutsükkel on

puittaimedega võrreldes lühem. Kuna ektomükoriisa moodustub enamasti pika elueaga

puudel, siis on nendega eksperimenteerimine aeganõudev ja tunduvalt keerulisem. Teine

põhjus, miks arbuskulaarne mükoriisa on peamiseks katseobjektiks, on taimeökoloogide huvi

liigirikaste koosluste vastu (Klironomos jt, 2011). Rohumaad, niidud, troopilised ja mõned

parasvöötme metsad on liigiliselt väga mitmekesised ning seega pakuvad paremaid võimalusi

liikidevaheliste suhete ja mitmekesisuse uurimiseks. Seevastu boreaalsed metsad ja nõmmed,

kus domineerib enamasti kas vastavalt ekto- või erikoidne mükoriisa, on tunduvalt

liigivaesemad. Ka on arbuskulaarse mükoriisa moodustumine võrreldes teiste tüüpidega

mitmekesisem: kui ECM ja ERM on taimedele orgaaniliste toitainete omastamiseks eluliselt

tähtis (Read ja Perez-Moreno, 2003) ja moodustub vastavates kooslustes peaaegu alati, siis

paljude AM taimede kolonisatsiooni ulatus ja taime vastus sellele on varieeruv. See tõstatab

küsimuse fakultatiivse mükoriissuse evolutsioonilisest kasust (Smith ja Read, 2008).

2. Mehhanismid taimekoosluste mõjutamisel ja tagajärjed

2. 1 Ühine seeneniitide võrgustik

2. 1. 1 Otsene kasu võimaliku C ülekandega ühest taimest teise

Üheks viisiks, kuidas mükoriisa võib taimekooslusi mõjutada, on ühise seeneniitide

võrgustiku (common mycelial network, CMN) moodustamine (Simard ja Durall, 2004). CMN

tekib siis, kui seen koloniseerib järjest mitme taime juuri või erinevaid taimi koloniseerivate

seente hüüfide tipud sulavad kokku. Tulemuseks on seenehüüfidest moodustunud süsteem,

mis võib omavahel ühendada nii sama- kui ka eriliigilisi taimi vanusest hoolimata. Eriti

omane on selline ühine seeneniitide võrgustik arbuskulaarset ja ektomükoriisat

moodustavatele taimedele, kuna neid mükoriisasid moodustavad seensümbiondid pole

märkimisväärselt peremehespetsiifilised ning võivad seega asustada erinevatest liikidest

taimede juuri (van der Heijden ja Horton, 2009). Erikoidse mükoriisa puhul võib asi olla

keerulisem, sest mõnedel sümbiontsetel kottseentel on täheldatud omadust moodustada

peremeestaimest sõltuvalt nii erikoidset kui ka ektomükoriisat. Seega võivad erikoidse

mükoriisa seened moodustada erikoidsete taimedega omaette võrgustiku, kuid ei saa

välistada, et samad seened suudavad kanarbikulisi ühendada ka ektomükoriisavõrgustikku

(Selosse jt, 2006).

18

Ühise seeneniidistiku olulisus seisneb selles, et taimi ühendavad seeneniidid on võimalikuks

kanaliks, mida mööda süsinik võib liikuda ühest taimest teise ning seeläbi anda mõnedele

taimedele teiste ees eeliseid. Näitamaks, et toimub taimedevaheline C ülekanne, on tehtud

katseid radioaktiivselt märgitud süsinikuga. Ektomükoriisa puhul jõudis süsinik taimest, mida

eksponeeriti märgitud CO2-le, teise taime juurtesse ja sealt edasi maapealsetesse osadesse

(Simard ja Durall, 2004). Arbuskulaarse mükoriisa puhul on tekkinud küsitavusi, kuna

samasuguse eksperimendi käigus AM taimedega jäi üle kantud radioaktiivne süsinik pidama

seenerakkudesse taime juurte sees ning ei liikunud taimekudedesse (Robinson ja Fitter, 1999).

Kui süsinik taime enda kudedesse ei liigu, siis ei ole sellel ilmselt ka otsest kasu. Ka pole

täielikult kindel, kui palju süsinikku ikkagi taimede vahel üle kantakse ja kas need kogused on

piisavad, et taime paremal kasvul või ellujäämisel rolli mängida (Robinson ja Fitter, 1999;

Bever jt, 2010).

Lisaks võib toitainete ülekandmine ja kasud varieeruda aastaaegade lõikes. Katses kasvatati

koos suhkruvahtrat (Acer saccharum) ja ameerika koerahammast (Erythronium americanum).

Kevadel, kui koerahammas oli lehtinud ja vaher raagus, eksponeeriti esimest neist märgitud

süsinikule. Sügisel, kui olukord oli vastupidine, märgistati vaher. Tulemused näitasid, et

kevadel oli süsiniku liikumise suund koerahambast vahtra juurtesse ja maapealsetesse

osadesse, sügisel aga vastupidine (Lerat jt, 2002). Sellest võib ühtlasi ka järeldada, et

süsiniku ülekande suuna määrab selle kontsentratsiooni gradient. Gradiendi olemasolu ja selle

mõju näitavad ka varjutamis- ja herbivooriakatsed. Valgusele eksponeeritud taim suudab

võrreldes varjutatud taimega fikseerida rohkem süsinikku, tekib süsinikugradient ning toimub

süsiniku ülekanne varjus kasvavasse taime. Vigastatud taim suunab ellujäämise tagamiseks

oma ressursid juurtesse, seal tekib võrreldes teiste taimede juurtega kõrgem süsiniku

kontsentratsioon ning süsinik võib kanduda teistesse taimedesse (Simard ja Durall, 2004).

Seda, kui palju süsinikku taimede vahel üle kantakse ja kas see mängib olulist rolli taime

kasvamisel, tuleb edaspidi veel täpsemalt kindlaks teha (Bever jt, 2010).

19

2. 1. 2 Kaudne CMN kasulik efekt

Isegi, kui süsinik ei liigu ühest taimest teise ja ei anna otsest kasu, võib CMN anda ühele

taimele teiste ees kaudselt eelise (Bever jt, 2010). Simard ja Durall (2004) on näidanud oma

teoorias, kuidas ühises seenvõrgustikus olevad taimed üksteist mõjutavad, hoolimata sellest,

et jagavad süsinikku vaid oma seensümbiondiga.

Joon. 1 Taimede omavahelised suhted mõjutatuna seensümbiontidele ülekantavast

energiahulgast (Simard ja Durall, 2004).

Joonisel 1 on näidatud kolm erinevat taime A, B ja C ning neid ühendavad seened Z ja W

ning nooltega nende omavahelisest ainete vahetamisest saadava kasu suurus. Kuigi taimed A

ja C ei ole omavahel ühenduses, võivad nad ikkagi üksteist mõjutada läbi seensümbiontidele

tehtavate kulutuste. Kui taim C annab palju süsinikku seenele W ning katab sellega suurema

osa tema vajadustest, siis toob see kasu taimele B, kes peab W ülalpidamiseks vähem

süsinikku kasutama. Kokkuhoiult W arvel võib B panustada hoopis seene Z kasvu, varustades

teda suhteliselt suurema hulga süsinikuga kui taim A. Kuna seen Z saab peamise süsiniku

taimelt B, jääb omakorda taimele A alles rohkem ressurssi ja võimaldab seeläbi paremat

kasvu. Ehkki sellise variandi olemasolu pole looduses veel suudetud tõestada, võiks see olla

üks võimalikke viise, kuidas CMN taimekooslusi mõjutab (Simard ja Durall, 2004).

2. 2 Mükoriisa mõju taimekoosluste seemnelisele uuenemisele

Taimekoosluste stabiilsuse ja mitmekesisuse seisukohalt on oluline piisava järelkasvu

olemasolu (Tilman, 1997). Mükoriissuse üks kasudest taimemekooslustes on järgmise

põlvkonna taimede ellujäämise ja kasvama hakkamise võimalik soodustamine (Moora ja

Zobel, 1996, 2010; Zobel jt, 1997). Noored taimed eelistavad tihti kasvada vanemate taimede

läheduses, kus üheks võimalikuks kasvu soodustavaks teguriks on ühise seeneniitide

20

võrgustiku olemasolu. Vanemate mükoriissete taimede läheduses koloniseeritakse seemik

kiiremini ja rohkemate seensümbiontidega, võrreldes sellega, kui noor taim kasvaks kaugemal

(Selosse jt, 2006). Kui kasvama hakkav taim saab ligipääsu ühisesse, peamiselt teiste

koosluse taimede poolt ülalpeetavasse seeneniitide võrgustikku, on tal võimalik kasutada

tunduvalt suuremat toitainete hulka kui ilma sellise laiaulatusliku võrgustikuta (van der

Heijden, 2004). Lisaks on võimalik ka otsene süsiniku ülekanne läbi CMN-i vanematest

taimedest noorematesse (Simard ja Durall, 2004). Sellised kasulikku efekti omavad mõjud

võivad eriti olulised olla just väikse taime elu alguses ning võivad aidata paremini taluda

näiteks varju- või põuatingimusi (Simard ja Durall, 2004; Moora ja Zobel, 2010).

Enamasti on mükoriisa olulisust seemikute paremal kasvama hakkamisel näidatud

ektomükoriissete taimede puhul (van der Heijden ja Horton, 2009). Nendega tehtud katsed

näitavad, et suurte puude läheduses kasvavatel noortel puudel on paljudel juhtudel kõrgem

ellujäämus, vanempuudega sarnasemad seensümbiondid ja suurem kasv, võrreldes sama

vanade isoleeritud puudega. Dickie jt (2002) tegid katse noorte ektomükoriisat moodustavate

tammedega. Nad istutasid punase tamme (Quercus rubra) tõrud nii ektomükoriisse

kastantamme (Quercus montana) kui ka arbuskulaarset mükoriisat moodustava punase vahtra

(Acer rubrum) lähedusse. Pärast katse lõppu olid need noored punase tamme taimed, mis olid

vanema tamme läheduses, suuremas ulatuses ja palju rohkemate seeneliikidega koloniseeritud

kui need, mis olid vahtra lähedusse istutatud. Samuti tuvastati neil vanema tamme läheduses

kasvades parem kasv ja suurem lämmastiku ja fosfori sisaldus (Dickie jt, 2002). Ka Onguene

ja Kuyper’i (2002) tehtud eksperiment Lõuna-Kameruni vihmametsas uuris ektomükoriissete

vanemate puude juurte mõju seemikute koloniseerimisele seente poolt ja kasvule. Katses

istutati noored beli-kuberneripuud (Paraberlinia bifoliolata) erinevatele kaugustele ümber

vanemate puude või isoleeriti nad vanematest puudest sootuks. Vanemad taimed olid teistest

liikidest, kuid seemikutega samast sugukonnast: seemikuga samaliigiline beli-kuberneripuu,

Afzelia bipindensis, Brachystegia cynometroides ja Tetraberlinia bifoliolata. Kaheksa kuu

möödudes olid nii elumus, juurte seenkolonisasiooni aste kui ka biomass suurem nendel

taimedel, mis olid kontaktis suurte puude juurtega, võrreldes isoleeritud seemikutega. Siiski ei

olnud ellujäämus ja kolonisatsioon kõige suurem mitte samaliigilise vanema taime all, vaid

erinevast liigist Brachystegia puude all (Onguene ja Kuyper, 2002). Ehkki võiks arvata, et

vanemad puud toetavad läbi ektomükoriisa ja CMN-i enda lähedal kasvavaid otseseid

järeltulijaid, kuna varjus kasvades pole neil piisavalt ressurssi ise seene ülalpidamiseks

(Selosse jt, 2006), pole see alati nii nagu näitas ka Kamerunis tehtud katse (Onguene ja

Kuyper, 2002). Newbery jt (2000) näitasid, et oma otsese vanema läheduses kasvamine ei

21

tähenda kindlat ellujäämist, ent võib siiski mõnedel taimedel kindlates tingimustes olla oluline

(Newbery jt, 2000).

Ka arbuskulaarne mükoriisa võib olla noorte taimede paremal kasvma hakkamisel oluline, ent

selle kohta on vähem kindlamaid tõendeid kui ektomükoriisa kohta. Van der Heijden (2004)

on rohumaal näidanud, et arbuskulaarse mükoriisa olemasolu tõstab võrreldes

mittemükoriisse seemikuga tema biomassi ja fosfori omastamist, aidates neil seeläbi

koosluses paremini ellu jääda. Tõenäoliselt tuleneb kasu sellest, et väike taim ühendatakse

laiuvasse seeneniitide võrgustikku ja saab ligipääsu suuremale hulgale toitainetele. Siiski

mõjutab taime kasvu ka konkurents, sest sama mükoriisne taim kasvas üksi paremini kui

koosluses teiste taimedega konkureerides (van der Heijden, 2004). Konkurentsi tugevat efekti

mükoriisast saadavale kasule on näidanud ka Kytoviita jt (2003), kes tegid katse lähisarktiliste

taimede seemkute ja täiskasvanutega. Seenega koloniseeritud noored taimed kasvasid

paremini siis, kui nad olid isoleeritud, samas kui vanema mükoriisse taime juuresolekul ei

täheldatud suurenenud kasvu. Seevastu mittemükoriissed noored taimed kasvasid ühtlaselt

hästi nii üksi kui ka vanema mittemükoriisse taime juures. Võib arvata, et sellisel juhul

varjutas ühise seeneniidistiku vahendatud konkurents igasuguse mükoriissusest saadava kasu

kasvu suurendamisel (Kytoviita jt, 2003). Samas, analüüsides senitehtud katseid, kus on

uuritud AM mõju taimedevahelistele konkurentsetele suhetele, leidsid Moora ja Zobel (2010),

et mükoriisa tasakaalustas liikidevahelist konkurentsi erineva vanusega taimede vahel,

soodustades nii taimekoosluse seemnelist uuenemist ja taimekoosluse liigirikkust (Moora ja

Zobel, 2010).

2. 3 Mükoriisaseente mittepidev levik ja taimedevahelise konkurentsi mõjutamine

Peale ühise seeneniidistiku võib olla ka lihtsamaid, kuid mitte vähem olulisi mükoriisaga

seotud tegureid, mis mõjutavad taimekoosluste struktuuri ja liigilist mitmekesisust. Nii

arbuskulaarsete kui ka ektomükoriisaseente puhul on teada, et nad ei paikne mullas ühtlaselt,

vaid esinevad seal pigem laiguti, moodustades rohkete seentega alasid ja alasid, kus

sümbiontseid seeni on liiga vähe, et tagada efektiivset mükoriisa moodustumist. Selline

mükoriisaseente ebaühtlane ruumiline jaotumine pani aluse ruumilise heterogeensuse

hüpoteesile, mille kohaselt võib seente ebaühtlane jaotumine tingida taimekooslustes

liigirikkuse tõusu. Alleni hüpoteesi (Allen, 1991) kehtimise üheks eelduseks on see, et koos

kasvavate taimede mükoriisne sõltuvus ja vastus kolonisatsioonile on väga erinevad. Sellistes

tingimustes võivad edukalt koos kasvada nii mükoriissed kui ka koloniseerimata liigid:

22

taimed, mille vastus mükoriisaseente kolonisatsioonile on tugevam, kasvavad rohkemate

seentega aladel ning mittemükoriissed taimed tulevad paremini toime koosluste nendel

laikudel, kus seened puuduvad või on neid vähem (Hartnett ja Wilson, 2002).

Taimekooslustega tehtud katsetest on ilmenud, et mükoriisaseente olemasolu võib

taimekoosluste liigirikkust nii tõsta kui ka vähendada (Hart jt, 2003). Pealtnäha vastuolulised

tulemused muutuvad mõistetavaks, kui arvestada, nagu eelmise mehhanismi puhul, nende

taimede mükoriisset sõltuvust ja domineerivuse astet koosluses. Taimede erinev

koloniseeritus ja kasvuvastus mükoriisale võib tingida nendevaheliste konkurentsisuhete

muutmise: mükoriisaseened võivad konkurentsi kas suurendada või vähendada (Hartnett ja

Wilson, 2002). Taimekoosluse liigilist mitmkesisust läbi konkurentsisuhete muutmise saab

mükoriisa mõjutada siis, kui domineeriv taimeliik saab mükoriisat moodustavatest seentest

kas tunduvalt rohkem või tunduvalt vähem kasu kui subordinaatsed liigid. Kui dominantne

taimeliik saab mükoriisast teiste taimedega võrreldes rohkem kasu, siis seensümbiontide

olemasolu võib taimekoosluse liigilist mitmekesisust piirata ning kui alla surutud taimed on

mükoriisast rohkem sõltuvad, võib liigirikkus hoopis tõusta.

Joon. 2 AM seente mõju taimede liigilisele mitmekesisusele sõltuvalt taimede

domineerivusest. Üles/alla suunatud nooled tähistavad liigilise mitmekesisuse

suurenemist/vähenemist, graafiku pidevjoon AM seente olemasolu ja katkendjoon AM seente

puudumist (Urcelay ja Díaz, 2003).

Urcelay ja Diaz (2003) on näidand graafiliselt, kuidas arbuskulaarse mükoriisa seened

mõjutavad olenevalt taimede domineerivusest koosluste liigirikkust. Nende teooria kohaselt

23

kooslustes, kus subordinaadid on tugevalt sõltuvad mükoriisast, omavad AM seened liigilisele

mitmekesisusele positiivset efekti (joon. 2, olukorrad 3 ja 4) ja kooslustes, kus alla surutud

taimed on vähe mükoriisast sõltuvad või mittemükoriissed, ei oma AM seened liigilise

mitmekesisuse seisukohalt mõju või kahandavad seda (joon. 2, olukorrad 1 ja 2). Järelikult on

mingite kindlate koosluste liigirikkuse ennustamisel olulisem teada pigem subordinaatide kui

dominantide mükoriisset sõltuvust: kui subordinaatide AM sõltuvus on kõrge, tõuseb

tõenäoliselt AM seente juuresolekul ka taimekoosluste liigiline mitmekesisus, kui on teada, et

dominandi mükoriisne sõltuvus on kõrge, kuid puuduvad andmed subordinaatide kohta, võib

taimede liigirikkus nii kasvada kui kahaneda. Siit nähtub, et kui koosluses on olemas erinevalt

reageerivad taimeliigid, võivad mükoriisaseened mängida olulist rolli erinevate taimeliikide

kooskasvamisel ja seega taimekoosluste liigirikkuse määramisel (Urcelay ja Díaz, 2003).

2. 4 Mõju liigilisele mitmekesisusele

2. 4. 1 Suurendab liigilist mitmekesisust

Kui noorte taimede kasvama hakkamise ja mükoriissuse vaheliste seoste uurimiseks on

suurem osa katseid tehtud ektomükoriissete taimedega, siis liigilise mitmekesisuse uurimiseks

kasutatakse enamasti arbuskulaarset mükoriisat moodustavaid taimi, sest nende eeliseks on

lühike eluiga, mis võimaldab katsete tulemused saada võrdlemisi kiiresti. Hoolimata sellest, et

vaatluse all on peamiselt arbuskulaarne mükoriisa, ei pruugi see tähendada, et neid andmeid ei

oleks võimalik üle kanda ka näiteks ekto- ja erikoidse mükoriisa poolt domineeritavatesse

ökosüsteemidesse.

Ühe esimese katse, mis tõestas, et mükoriissus mõjutab taimekoosluste liigilist mitmekesisust,

tegid 1987. aastal Grime jt. Nad kasutasid katses miniatuurseid mudelkooslusi, mis

jäljendasid Loode-Euroopa toitainevaestele lubjarikastele muldadele iseloomulikke

taimekooslusi, kasutatud taimedest olid suurem osa tugevalt mükoriisast sõltuvad, mõni aga

mittemükoriisne. Aasta aega kestnud katses kasvatati taimi kas arbuskulaarset mükoriisat

moodustava või ilma seenteta lamba-aruheina (Festuca ovina) juuresolekul. AM seente

juuresolekul vähenes tunduvalt lamba-aruheina ning suurenes teiste mükoriisast suuremat

kasu saavate taimede elumus ja kasv. Mükoriisa omas nende katses konkurentsi

tasakaalustavat efekti ja mängis rolli taimede mitmekesisuse kasvul (Grime jt, 1987).

Mükoriisaseente olulist rolli mitmekesisuse kasvul näitasid ka van der Heijden jt (1998), kes

oma katsega tõestasid, et taimekoosluse struktuur ja mitmekesisus sõltub mitte ainult seente

olemasolust, vaid ka nende liikide rohkusest. Eksperimendis kasutati erinevaid AM seeni

24

erinevates kombinatsioonides süsteemis, mis imiteeris Põhja-Ameerika sööti jäetud põldu.

Kõige väiksem oli liigirikkus ilma mükoriisaseenteta või ainult mõne üksiku seeneliigiga

mudelkooslustes, seevastu paljude erinevate AM seeneliikide olemasolu tingis taimede

kõrgema liigilise mitmekesisuse ja produktiivsuse. See näitab, et peale taimedevaheliste

konkurentsisuhete muutmise võib suurenenud arbuskulaarsete mükoriisaseene liikide rohkus

tingida ka taimekoosluste liigilise mitmekesisuse kasvu ja paljude erinevate taimede

kooseksisteerimise (van der Heijden jt, 1998).

2. 4. 2 Vähendab liigilist mitmekesisust

Lisaks taimede mitmekesisuse suurendamisele on näidatud, et mullas olevad mükoriisat

moodustavad seened võivad omada taimekoosluste liigilirikkusele ka pärssivat mõju.

Enamasti on selline taimeliikide mitmekesisuse vähenemine tingitud taimede erinevast

mükoriissest sõltuvusest ja sellest saadavast kasust ning seeläbi muudetud

konkurentsisuhetest: et mükoriisaseente olemasolu vähendaks liigirikkust, peavad

domineerivad taimed saama seenjuurest suuremat kasu, kui vähem ohtrad taimed (Urcelay ja

Díaz, 2003).

Zobel ja Moora (1995) näitasid potikatsetes, kuidas mükoriisa võib tugevdada taimede

omavahelist konkureerimist ja olla seeläbi oluline liigilise mitmkesisuse vähendaja

taimekooslustes. Eksperimendis kasutati kahte arbuskulaarset mükoriisat moodustavat

lubjarikaste niitude rohttaime: vastavas koosluses tihti domineerivat arujumikat (Centaurea

jacea) ja vähem arvukat metsmaasikat (Fragaria vesca). Taimi kasvatati koos nii AM seente

juuresolekul kui ka mittemükoriissetena, kus seente kasv oli alla surutud fungitsiididega.

Ilmnes, et konkurents toimis kahjustavalt metsmaasikale, mille mass vähenes võrreldes

arujumikaga suhteliselt rohkem ning nendevaheline masside erinevus suurenes veelgi, kui

koos kasvatatud taimed olid mükoriisaseentega koloniseeritud. Arujumika ja metsmaasika

masside erinevuse tingis asjaolu, et arujumikas sai seenjuurest tunduvalt rohkem kasu, mis

võimaldas kasvada suuremaks, samal ajal kui metsmaasikas seentest arvestatavat kasu kasvu

suurendamisel ei saanud. Kuna ei leitud, et taimed oleks seentega omavahel ühendatud, sai

välistada toitainete üksteisevahelise ülekande ja seega jäi peamiseks mehhanismiks

konkurentsi tugevdamine (Zobel ja Moora, 1995).

Ka Hartnett ja Wilson (1999) said oma katses sarnased tulemused. Nad tegid viieaastase

välikatse preerias, et vaadata arbuskulaarse mükoriisa mõju taimede liigilisele koosseisule ja

mitmekesisusele. Kui mükoriisaseened olid alla surutud, siis koosluse dominantide, milleks

oli mükoriisast tugevalt sõltuvad kõrrelised, arvukus vähenes ning subordinaatide rohkus

25

tõusis. Seega võib selle rohumaakoosluse loomulik liikide vähesus olla tingitud domineeriva

kõrrelise tugevast kasvuvastusest kolonisatsioonile mis võib olla peamine takistus koosluse

liigilisel mitmekesistumisel (Hartnett ja Wilson, 1999).

Asjaolu, et AM seened võivad takistada taimekoosluse mitmeksistumist ning soodustavad ka

näiteks tugevalt mükoriisse taime invasiooni, näitasid Marler jt (1999). Nende katse

demonstreeris mükoriissust kui invasiooni soodustavat tegurit Põhja-Ameerika umbrohu

Centaurea maculosa ja kohaliku kõrrelise Festuca idahoensis’ga: mükoriisat moodustavate

seente olemasolul mullas omas jumikas aruheinale suuremat negatiivset mõju kui ilma

seenteta. Erinev sõltuvus mükoriisast oli ka selles katses peamiseks teguriks liigilise

mitmekesisuse muutmisel (Marler jt, 1999).

26

Kokkuvõte

Töö andis kirjanduse põhjal ülevaate mükoriisatüüpidest – arbuskulaarsest, ekto- ja

erikoidsest mükoriisast, mis on kolm peamist mükoriisatüüpi taimekooslustes. Vaatluse all oli

iga mükoriisatüübi olemus, struktuur, areng, sümbiondid ja olulisus toitaineringes.

Lisaks uuris töö mükoriissuse mõju taimekoosluste struktuurile. Kirjeldati mehhanisme,

millega mükoriissus taimekooslusi mõjutab ja nende tagajärgi. Töö näitas, et mükoriisa

mängib olulist rolli taimekoosluste ülesehitusel ja säilitamisel. Mitmete autorite uuringud on

tõestanud mükoriisse sümbioosi vajalikkust taimekoosluste seemnelisele uuenemisele, mis on

oluline koosluste säilitamise ja stabiilsuse seisukohalt. Peamiseks mehhanismiks, mis võib

aidata noortel taimedel paremini ellu jääda, on ühisesse seeneniitide võrgustikku ühendumine.

Teiseks võib mükoriissus muuta taimekoosluste liigirikkust, sõltuvalt koosluse taimeliikidest

ja mükoriisatüübist võib see kas suurendada või vähendada. Liigirikkuse muutumise tingib

erinevate taimede erinev sõltuvus mükoriisast ja seeläbi muudetud konkurentsisuhted.

Lisaks tõi antud töö välja mükoriisauuringute kitsaskohad: senised taimekoosluste tasandil

katsed on tehtud valdavalt arbuskulaarse mükoriisaga rohumaakooslustes ja vähem

ektomükoriisaga metsaökosüsteemides, kolmanda tundras ja nõmmedel laialt levinud

erikoidse mükoriisaga tehtud katseid napib sootuks. Selleks, et olla kindel AM ja ECM

kooslustes leitud mehhanismide toimimises ka ERM ökosüsteemides, tuleks edaspidi katseid

teha ka erikoidset mükoriisat moodustavate taimedega.

Mükoriissuse uurimine on oluline selleks, et mõista taimekoosluste toimimist senisest

paremini. Kuna mükoriisaseentel on koosluste talitlemisel mängida suurem roll kui varem

arvati, ei piisa taimekoosluste uurimisel ainult näiteks taimede omavahelise konkurentsi

uurimisest, vaid lisaks peab arvestama, kuidas selliseid taimede vahelisi suhteid mõjutab

mükoriisne sümbioos. Taimekoosluste täielikum mõistmine annab meile võimaluse senisest

efektiivsemalt kaitsta ohustatud või taastada juba (peaaegu) hävinud taimekooslusi.

27

Mycorrhizal symbiosis and its effect on plant community structure

Maret Gerz

Summary

The first aim of this work was to give an overview based on literature of the three main types

of mycorrhizas (arbuscular, ecto- and ericoid mycorrhiza), their structure, development,

symbionts and role in nutrient cycling. The second intent was to describe the possible

mechanisms by which mycorrhizal symbiosis has the ability to change plant community

structure and what are the outcomes of such mechanisms.

After introducing three main types of mycorrhizas, their role in influencing plant communities

was discussed. Many earlier studies have proved the vital role of mycorrhizas in plant

seedling establishment - an important factor determining plant community’s sustainability and

stability in space and time. The main mechanism responsible for regeneration of plant

communities is a mycorrhizal structure called common mycelial network. If a young plant is

connected to such network it may gain access to more nutrients and thus have greater growth

response than nonmycorrhizal control plant. Furthermore, the common mycelial network may

transfer carbon from larger to smaller plants along a source-sink gradient.

Another impact that mycorrhizal symbiosis can have on plant communities is altering their

species diversity. Depending on the dominants and subordinates of a plant community and the

type of mycorrhiza, plant species diversity may either increase or decrease. This is usually

due to different responsiveness and dependence of mycorrhizal symbiosis. If a dominant plant

is more responsive to symbiosis compared to the subordinate, the mycorrhizal fungi increase

the competition and thus result in lower plant species diversity and vice versa.

The paper also pointed out some bottlenecks in mycorrhizal research: so far most of the

studies have been done using only arbuscular and ectomycorrhiza but the ericoid mycorrhiza

has not been investigated on the level of plant communities. If we want to be certain that the

mechanisms involved in changing the arbuscular and ectomycorrhizal communities are valid

in ericoid mycorrhizal systems, more research should be done with these plant communities.

Research of mycorrhizal symbiosis is important to better understand the functioning of plant

communities. By gaining more knowledge on this matter we can more effectively protect

endangered and restore already disappeared plant communities.

28

Tänuavaldused

Tahaksin tänada oma juhendajat Mari Moorat, kes andis kogu töö vältel vajalikke nõuandeid

ning innustas mind heade sõnadega.

29

Kasutatud kirjandus

Allen MF. 1991. The ecology of mycorrhizae, Cambridge, UK: Cambridge University Press.

Bever JD, Dickie IA, Facelli E, Facelli JM, Klironomos J, Moora M, Rillig MC, Stock

WD, Tibbett M, Zobel M. 2010. Rooting theories of plant community ecology in

microbial interactions. Trends in Ecology & Evolution 25(8): 468-478.

Bonfante P, Genre A. 2008. Plants and arbuscular mycorrhizal fungi: An evolutionary-

developmental perspective. Trends in Plant Science 13(9): 492-498.

Bougoure DS, Parkin PI, Cairney JWG, Alexander IJ, Anderson IC. 2007. Diversity of

fungi in hair roots of ericaceae varies along a vegetation gradient. Molecular Ecology

16(21): 4624-4636.

Brundrett M. 2004. Diversity and classification of mycorrhizal associations. Biological

Reviews 79(3): 473-495.

Brundrett M. 2009. Mycorrhizal associations and other means of nutrition of vascular plants:

Understanding the global diversity of host plants by resolving conflicting information

and developing reliable means of diagnosis. Plant Soil 320: 37-77.

Bücking, Heyser. 2003. Uptake and transfer of nutrients in ectomycorrhizal associations:

Interactions between photosynthesis and phosphate nutrition. Mycorrhiza 13(2): 59-

68.

Cairney JW. 2000. Evolution of mycorrhiza systems. Naturwissenschaften 87(11): 467-475.

Dickie IA, Koide RT, Steiner KC. 2002. Influences of established trees on mycorrhizas,

nutrition, and growth of quercus rubra seedlings. Ecological Monographs 72(4): 505-

521.

Fitter AH, Nichols R. 1988. The use of benomyl to control infection by vesicular-arbuscular

mycorrhizal fungi. New Phytologist 110(2): 201-206.

Grime JP, Mackey JML, Hillier SH, Read DJ. 1987. Floristic diversity in a model system

using experimental microcosms. Nature 328(6129): 420-422.

Hart MM, Reader RJ, Klironomos JN. 2003. Plant coexistence mediated by arbuscular

mycorrhizal fungi. Trends in Ecology & Evolution 18(8): 418-423.

Hartnett DC, Wilson GWT. 1999. Mycorrhizae influence plant community structure and

diversity in tallgrass prairie. Ecology 80(4): 1187-1195.

Hartnett DC, Wilson GWT. 2002. The role of mycorrhizas in plant community structure and

dynamics: Lessons from grasslands. Plant and Soil 244(1): 319-331.

30

Helgason T, Fitter AH. 2009. Natural selection and the evolutionary ecology of the

arbuscular mycorrhizal fungi (phylum glomeromycota). Journal of Experimental

Botany 60(9): 2465-2480.

Imhof S. 2009. Arbuscular, ecto-related, orchid mycorrhizas—three independent structural

lineages towards mycoheterotrophy: Implications for classification? Mycorrhiza

19(6): 357-363.

Klironomos J, Zobel M, Tibbett M, Stock WD, Rillig MC, Parrent JL, Moora M, Koch

AM, Facelli JM, Facelli E, Dickie IA, Bever JD. 2011. Forces that structure plant

communities: Quantifying the importance of the mycorrhizal symbiosis. New Phytol

189(2): 366-370.

Kytoviita MM, Vestberg M, Tuomi J. 2003. A test of mutual aid in common mycorrhizal

networks: Established vegetation negates benefit in seedlings. Ecology 84(4): 898-

906.

Lehto T, Zwiazek J. 2010. Ectomycorrhizas and water relations of trees: A review.

Mycorrhiza 21(2): 71-90.

Lerat S, Gauci R, Catford JG, Vierheilig H, Piche Y, Lapointe L. 2002. 14c transfer

between the spring ephemeral erythronium americanum and sugar maple saplings via

arbuscular mycorrhizal fungi in natural stands. Oecologia 132(2): 181-187.

Marler MJ, Zabinski CA, Callaway RM. 1999. Mycorrhizae indirectly enhance

competitive effects of an invasive forb on a native bunchgrass. Ecology 80(4): 1180-

1186.

Moora M, Zobel M. 1996. Effect of arbuscular mycorrhiza on inter- and intraspecific

competition of two grassland species. Oecologia 108(1): 79-84.

Moora M, Zobel M 2010. Arbuscular mycorrhizae and plant-plant interactions. Impact of

invisible world on visible patterns. In: Pugnaire F. I. ed. Positive interactions and

plant community dynamics. Boca Raton, FL, USA: CRC PRESS, 79 - 98.

Nehls U, Grunze N, Willmann M, Reich M, Küster H. 2007. Sugar for my honey:

Carbohydrate partitioning in ectomycorrhizal symbiosis. Phytochemistry 68(1): 82-91.

Newbery DM, Alexander IJ, Rother JA. 2000. Does proximity to conspecific adults

influence the establishment of ectomycorrhizal trees in rain forest? New Phytologist

147(2): 401-409.

Onguene NA, Kuyper TW. 2002. Importance of the ectomycorrhizal network for seedling

survival and ectomycorrhiza formation in rain forests of south cameroon. Mycorrhiza

12(1): 13-17.

31

Parniske M. 2008. Arbuscular mycorrhiza: The mother of plant root endosymbioses. Nature

Reviews Microbiology 6(10): 763-775.

Read DJ. 1991. Mycorrhizas in ecosystems. Cellular and Molecular Life Sciences 47(4):

376-391.

Read DJ. 1996. The structure and function of the ericoid mycorrhizal root Annals of Botany

77(4): 365-374.

Read DJ 2002. Towards ecologycal relevance- progress and pitfalls in the path towards an

understanding of mycorrhizal functions in nature. In: Marcel G. A. van der HeijdenIan

R. Sanders eds. Mycorrhizal ecology. Ecological studies 157. Heidelberg, Germany:

Springer Verlag, 3-29.

Read DJ, Perez-Moreno J. 2003. Mycorrhizas and nutrient cycling in ecosystems – a

journey towards relevance? New Phytologist 157(3): 475-492.

Robinson D, Fitter AH. 1999. The magnitude and control of carbon transfer between plants

linked by a common mycorrhizal network Journal of Experimental Botany 50(330): 9-

13.

Rosendahl S. 2008. Communities, populations and individuals of arbuscular mycorrhizal

fungi. New Phytologist 178(2): 253-266.

Sattelmacher B, Horst WJ, BÜcking H, Hans R, Heyser W 2007. The apoplast of

ectomycorrhizal roots – site of nutrient uptake and nutrient exchange between the

symbiotic partners. The apoplast of higher plants: Compartment of storage, transport

and reactions: Springer Netherlands, 97-108.

Selosse M-A, Richard F, He X, Simard SW. 2006. Mycorrhizal networks: Des liaisons

dangereuses? Trends in ecology & evolution (Personal edition) 21(11): 621-628.

Simard SW, Durall DM. 2004. Mycorrhizal networks: A review of their extent, function,

and importance. Canadian Journal of Botany 82(8): 1140-1165.

Smith SE, Read DJ. 2008. Mycorrhizal symbiosis, 3rd edn. London, Great Britain:

Academic Press.

Strack D, Fester T, Hause B, Schliemann W, Walter MH. 2003. Arbuscular mycorrhiza:

Biological, chemical, and molecular aspects. Journal of Chemical Ecology 29(9):

1955-1979.

Zobel M, Moora M. 1995. Interspecific competition and arbuscular mycorrhiza: Importance

for the coexistence of two calcareous grassland species. Folia Geobotanica &

Phytotaxonomica 30(2): 223-230.

Zobel M, Moora M, Haukioja E. 1997. Plant coexistence in the interactive environment:

Arbuscular mycorrhiza should not be out of mind. Oikos 78(1): 202-208.

32

Tagu D, Lapeyrie F, Martin F. 2002. The ectomycorrhizal symbiosis: Genetics and

development. Plant and Soil 244(1): 97-105.

Tilman D. 1997. Community invasibility, recruitment limitation, and grassland biodiversity.

Ecology 78(1): 81-92.

Urcelay C, Díaz S. 2003. The mycorrhizal dependence of subordinates determines the effect

of arbuscular mycorrhizal fungi on plant diversity. Ecology Letters 6(5): 388-391.

van der Heijden MGA. 2004. Arbuscular mycorrhizal fungi as support systems for seedling

establishment in grassland. Ecology Letters 7(4): 293-303.

van der Heijden MGA, Horton TR. 2009. Socialism in soil? The importance of mycorrhizal

fungal networks for facilitation in natural ecosystems. Journal of Ecology 97: 1139-

1150.

van der Heijden MGA, Klironomos JN, Ursic M, Moutoglis P, Streitwolf-Engel R,

Boller T, Wiemken A, Sanders IR. 1998. Mycorrhizal fungal diversity determines

plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature 396(6706): 69-72.

van der Heijden MGA, Streitwolf-Engel R, Riedl R, Siegrist S, Neudecker A, Ineichen

K, Boller T, Wiemken A, Sanders IR. 2006. The mycorrhizal contribution to plant

productivity, plant nutrition and soil structure in experimental grassland. New Phytol

172(4): 739-752.

Wang B, Qiu YL. 2006. Phylogenetic distribution and evolution of mycorrhizas in land

plants. Mycorrhiza 16(5): 299-363.