Boletín Asoc. esp. Entom. - Vol. 14: páginas 243-249. Salamanca, Diciembre 1990

Seguimiento de una población de Bubasbubalus (Oliver, 1811) a través del estudio

combinado de diversos caracteresindicativos de edad (Col. Scarabacidae).

C. J. Lumbreras, E. Galante y J. Mena

RESUMEN

Se estudian tres tipos de caracteres (ováricos, somáticos y externos) en las hembrasdel coprófago Bubas bubalus (Oliver,1811). La combinación de todos estos criteriospermite clasificar por edades la población estudiada. La composición de la misma vavariando paulatinamente desde las primeras emergencias de los individuos hasta lasúltimas fases de la reproducción. Así son reconocidos el gradual crecimiento y consi-guiente envejecimiento de la población y las alternativas adoptadas por estos escarabei-dos como respuesta a los periodos de estrés.

Palabras clave: Scarabaeidae, escarabeido coprófago, estructura de edad, población.

ABSTRACT

Study about Bubas bubalus (Oliver, 1811) population by means ofa combined analysis from several indicating age criterions (Col. Scara-baeidae),

A combination of several independent methods of age determination was appliedto females of the dung beetle Bubas bubalus (Oliver,1811). These age-grading techni-ques allowed to define distinct stages in the life-cycle of thís species. Growth cycle,population ageing and periods of stress were demostrated by the proportions of newlyemerged, nulliparous and parous beetles and those resorbing oocytes.

Key w o r d s : Scarabaeidae, dung beetle, age-composition, population.

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INTRODUCCIÓN

El conocimiento de la estructura de edad de la población adulta de una especiecualquiera, aún siendo más dificultoso que las estimaciones de edad acerca de losindividuos subadultos, es deseable para el estudio de la ecología de la misma. Losmétodos utilizados para la clasificación de insectos adultos por edades constituyen unavasta lista deducible del enorme número de títulos consagrados a este propósito. Noobstante, los criterios seguidos a lo largo de estos trabajos podemos sumarizarlos entres grandes apartados (TYNDALE-BlSCOE,1984), El primero incluye a los que permitenestimar la edad fisiológica de los insectos basándose por ejemplo en cambios que tienenlugar en los ovarios (DETINOVA,1962) o la acumulación de residuos foliculares en laovariola con oviposiciones sucesivas (ANDERSON,1964). Un segundo apartadocomprende aquellas variaciones somáticas que se producen con la edad, como es el caso delos acúmulos de cuerpo graso en el abdomen (WALOFF, 1958). En último término, hansido utilizados también otros criterios complementarios basados en el desgaste con eltiempo de estructuras como los dientes de las tibias en coleópteros excavadores(TYNDALE-BISCOE, 1978) o de las alas en dípteros (JACKSON, 1946).

Si bien algunos de los criterios anteriores no proporcionan una información muyprecisa por sí mismos, la combinación de varios ha arrojado resultados valiosos a la horade hacer análisis detallados de las poblaciones de insectos. Así, con esta técnica esposible conocer los periodos de emergencia y puesta, la duración de la maduración, losperiodos de cría, determinadas condiciones reproductoras latentes que incluso en algu-nas especies alcanza al ciclo de vida completo (TYNDALE-BISCOE,1978). Con el presentetrabajo pretendemos acercarnos a la autoecología del coprófago Bubas bubalus(OLIVER,1811) siguiendo para ello esta metodología, que por sus características y con-trastadas conclusiones, aparece como un complemento útil en los enfoques clásicos delos estudios de entomología.

MATERIAL Y MÉTODOS

En el periodo comprendido entre noviembre de 1987 y diciembre de 1988 serecogieron mensualmente hembras de la especie Bubas bubalus. Los muéstreos de 2días/mes, fueron llevados a cabo en dos fincas experimentales de la provincia deSalamanca (Castro Enriquez y Campillo). Estas están separadas entre sí 14 km en linearecta, albergan ganado vacuno en libertad durante todo el año y su vegetación climax elencinar mediterráneo con predominio de Quercus rotundifolia Lam. El clima escontinental extremado con fuertes oscilaciones estacionales de temperatura : inviernosfríos y veranos calurosos y áridos.

Los ejemplares eran obtenidos bien directamente del interior de los excrementosdel ganado o bien, en el caso de que las hembras estuviesen enterradas, en la porción desuelo situada bajo los mismos. Guardadas vivas en botes de cría, eran transportadas hastael laboratorio para un análisis del ovario, acumulo de grasa y estado de la tibias. Semataban en vapores de acetato de etilo 98% y eran diseccionadas en solución salina 0.9%siguiendo la metodología propuesta por TYNDALE-BlSCOE (1978). Para cada hembra seanotaba si las tibias delanteras estaban o no desgastadas y si había cuerpo grasoacumulado en el abdomen. Finalmente, la única ovariola que poseen (téngase presente

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que B. bubalus pertenece a la familia Scarabaeidae), una vez extraída, se colocaba sobreun porta y bajo una lupa de disección se examinaban tres aspectos del ovario: grado demadurez del mismo, aparición del fenómeno de reabsorción en al menos un ovocito(generalmente el terminal) y la existencia o no de acumules amarillos (cuerpo ama-rillo) en la base de la ovariola que se corresponde con la puesta o no de huevos.

Para los análisis tanto de los aspectos ligados al estado funcional del ovario (gradode desarrollo, señales de oviposición y señales de reabsorción) como de aquellos decarácter somático (acumulación de grasa) o resultantes de cambios externos (desgaste delas tibias), se tomaron como referencia tres grandes categorías de individuos, nullipa-rous, porous y resorbing, de acuerdo con la terminología propuesta por TYNDALE-BlSCOE(1978). Los primeros son los individuos de la población estudiada que o bien acababan deemerger, o bien se encontraban en un estado de su vida adulta más avanzado, pero que enningún caso habían puesto huevos. Por el contrario, cuando las oviposiciones habíancomenzado, y por lo tanto el cuerpo amarillo era visible, los individuos fueron incluidosen el tipo parous. Por último, tanto unos como otros fueron reconocidos como resorbingsi en su(s) ovocito(s) aparecía(n) cualquier signo de reabsorción, independientementedel grado de desarrollo que exhibiesen.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Si bien las hembras de este escarabeido se recogieron mensualmente desde noviem-bre de 1987 hasta diciembre de 1988 como se indicó anteriormente, para este trabajo se haconsiderado únicamente hasta julio de 1988. Se ha querido mostrar la sucesión de edadesque tiene lugar en la población adulta de Bubas bubalus, omitiendo intencionadamentepor ello los resultados que se obtuvieron en los meses de noviembre y diciembre del1988, pues eran esencialmente una réplica de los obtenidos en los mismos meses del añoanterior. Además, hay que tener en cuenta que durante el verano y los primeros momen-tos del otoño la actividad de los adultos es nula, no observándose tampoco durante elmes de enero (GALANTE, 1979; GALANTE et al. en prensa; LUMBRERAS et al. en prensa; aMENA et al. 1989).

Como resultado de la combinación de todos los caracteres examinados a lo largo delas disecciones periódicas, pudieron constatarse las siguientes clases de edad que puedenser reconocidas en el transcurso de la vida adulta de estos escarabeidos (Tabla I):

Nulliparous'.

NI- individuos recién emergidos: sin o mínimo cuerpo graso; tibia no desgas-tada; ovario no diferenciado y sin cuerpoamarillo

N2 = Individuos jóvenes desarrollándose: cuerpo graso ausente o presente; tibialigeramente desgastada; ovario no o ligera-mente diferenciado y sin cuerpo amarillo.

N3 - Individuos jóvenes desarrollados: cuerpo graso presente; tibia ligera-mente desgastada; ovario diferenciado y sincuerpo amarillo.

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Parous:

P! y 1*2= Individuos maduros (de más edad): similares a N$ pero ya con cuer-

po amarillo en la base de la ovariola, incre-mentándose el desgaste de las tibias.

Resorbing: Individuos de cualquier edad de N2

NR = tipo nulliparous con reabsorción en sus ovocitos.PR = tipo parous con reabsorción en sus ovocitos.

mes deexamen

Nov87

Dic87

Feb88

Mar 88

Abr88

May88

Jun88

Jul88

N I N 2

20 21.81

15.38

18.60 23.26

20 6.67

5.88

9.09

-

-

categorías de edad

N3 Pl P2 NR

43.64 - - 14.55

15.38 - - 69.24

20.93 - - 37.21

66.66 - - 6.67

8.83 2.94 32.35

18.18 4.55 27.27

13.33 6.67

5.26

PR n

54

13

15

- 40

50 33

40.91 22

80 16

94.74 19

Tabla 1.- Porcentaje mensual de los individuos de Bubas búhalas en cada categoría de edad.N|)2,3 = grupos de edad de los individuos nulliparous; PI 2 - grupos de edad de los individuosparous; NR y PR = nulliparous y parous con señales visibles de reabsorción en sus ovocitos.n=número de hembras examinadas.

Table 1.- Monthly percentege of individuáis oí Bubas bubaius within each age-category.Nl,2,3 = age-group of nulliparous individuáis; Pj^ = age-group of parous individuáis; NR andPR - both nulliparous and parous beetles with visible signs of egg resorption. n= number offemales examined

El análisis conjunto hace posible perfilar los cambios paulatinos que se producenen la composición de edad de esta población durante el periodo de estudio. Al mismotiempo, posibilita examinar en parte la influencia de las condiciones ambientales sobrela actividad de estos coprofagos y, así, analizar las diversas estrategias adoptadas porellos en respuesta a las mismas.

Durante el otoño cuando los primeros imagos empiezan a ser activos todos erannulliparous, representando los individuos recién emergidos (Ni) un 20%. El 65.46%eran nulliparous que estaban desarrollando sus óvulos (N2, NS) y el 14.55% restante

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pertenece a nulliparous con signos visibles de reabsorción. En los meses siguientescontinuó esta tendencia apareciendo en marzo un elevado número de escarabajos decaracterísticas juveniles pero ya con ovarios bien diferenciados (66.66% N3). Este hechose corresponde con los dos picos de abundancia detectables en las poblaciones de B.bubalus en los encinares mediterráneos (otoño y primavera, LUMBRERAS et al. enprensa a). Así, en el periodo otoñal comienza la actividad en superficie de los individuosde las primeras puestas del año anterior, reconocibles fundamentalmente por el mínimogrado de desgaste de sus tibias. El hecho de que también aparezcan individuos de edadesN2 y N3 pensamos que se debe a que en esta especie el desarrollo ovárico se producerápidamente una vez que emerge. La mayor presencia de individuos N3 en marzo estáindicándonos que ya en la primavera el grado de diferenciación ovárica del segmento de lapoblación que avivó en el otoño es elevado. Además, junto a ellos y asociado al picoprimaveral, son reconocidos los individuos que emergieron tras las primeras lluvias deesta estación (Ni) y que corresponderían a las puestas más tardías de la generaciónanterior. Al igual que en el mes de noviembre, de diciembre a marzo aparecieronnulliparous con reabsorción (NR), con especial significación en diciembre (Tabla I).

A partir de abril y mayo la proporción de nulliparous se redujo considerablemente(5.88% y 9.09%, respectivamente),sien do en junio y julio de un 0%. Paralelamente a estedescenso, las disecciones revelaron la aparición de los individuos parous que empezabana efectuar la oviposición, pasándose de unos valores globales de 61.77% en abril y63.64% en mayo, a un 100% en junio y julio. En éstos están incluidos los correspon-dientes parous con reabsorción (PR).

Las categorías de edad referidas como resorbing fueron particularmente notablesdurante los periodos de condiciones climatológicas adversas (estación invernal), dadoque es un periodo durante el cual no existen condiciones favorables para la nidificación.No obstante también se observa que pueden aparecer con condiciones más favorables(primavera y principios del estío), posiblemente como consecuencia de que en estos casosla rápida maduración de los ovocitos terminal y subterminal superaría a la lentapreparación de los nidos, ya que tienen que excavar y acumular estiércol. De este modolos ovocitos que llegarían a madurar y pasarían a constituir la puesta serían los situadosa continuación (LUMBRERAS et al., en prensa b). Por ello, los individuos NR y PR seconstituyen en "buenos indicadores" de las diversas situaciones críticas que se presentanen los adultos a lo largo de su ciclo de vida.

El ciclo de crecimiento de la población de Bubas bubalus con el gradual envejeci-miento de la misma y los periodos de estrés por los que pasa son, por tanto, deducidosgracias a la utilización de esta técnica (Figura 1). En resumen podemos indicar que en elárea de estudio esta especie presenta dos máximos poblacionales asociados a otros tantospicos de emergencia de imagos (individuos N¡), observables durante los periodos demoderadas temperaturas ambientales tras las lluvias de primavera y otoño. Una vez quela actividad en superficie es detectada, el desgaste de las tibias va siendo cada vez másacusado como consecuencia de los hábitos excavadores. Asimismo el paulatino incre-mento de los acúmulos de grasa aparece posiblemente como reflejo de la actividadalimenticia. Al mismo tiempo, el desarrollo de la gónada femenina ha ido completán-dose de forma que una vez iniciada la primavera, con condiciones externas óptimas,comienza el periodo de las puestas. La estructura de la población durante esta estación hacambiado sustancialmente (Figura 1), pasando del dominio de los grupos de nulliparousdel principio a una notoria presencia de los parous (con las sucesivas oviposiciones labase de la ovariola está marcada con los cuerpos amarillos correspondientes). El periodode nidificación se extiende hasta finales de julio coincidiendo con un significativo des-

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Figura 1.- Cambios en la composición de edad en la población de Bubas bubalus durante el periodocomprendido desde noviembre de 1987 a julio de 1988.NpN3= diferentes estados de nulüparous; ?i-P2= diferentes estados de parous; NR=nulliparousresorbing; PR=parous resorbing.

Figure 1.- Populational changes in the age-composition oí Bubas bubalus during November 1987-July 1988period.Nj-N3 = Nulliparous different stages; Pi -P2= Parous different stages; NR = nulliparousresorbing; PR= parous resorbing.

censo en la abundancia de adultos (LUMBRERAS et al. en prensa a), para que tras eldesarrollo larvario y subsiguientes pupaciones se inicie un nuevo ciclo con la llegada delas lluvias del otoño. El hecho de que en esta época las hembras presenten reabsorción deovocitos y movilización de reservas de grasa, parece guardar relación con una utilizaciónde la biomasa corporal con fines energéticos en periodos en los que disminuye ladsiponibilidad de alimento

Por las conclusiones obtenidas para Bubas bubalus y de acuerdo con lo señalado enel mismo sentido en similares estudios (TYNDALE-BiSCOE,1978), las técnicas de gra-dación de edad se nos presentan como una herramienta ecológica muy útil que permitenobtener una mayor precisión en los estudios sobre poblaciones de escarabeidoscopró fagos.

AGRADECIMIENTOS

Queremos agradecer las orientaciones e indicaciones del Dr. Wardhaugh y la Dra. Tyndale-Biscoe (Entomological Department, C.S.I.R.O., Australia) , así como la ayuda prestada por H.Rodríguez Menéndez.

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Fecha de recepción: 28 de diciembre de 1989 Carlos Lumbreras,Fecha de admisión: 15 de julio de 1990 Eduardo Galante, Javier Mena

Unidad de ZoologíaFacultad de Biología

Universidad de Salamanca37071- SALAMANCA, España