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Universidade Federal de Goiás
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução
Carlos Roberto Marques Araújo
DISTRIBUIÇÃO DA RIQUEZA DE INSETOS AQUÁTICOS EM
RIACHOS EXPLICADA POR MULTIMODELOS
Orientador: Prof. Dr. Paulo De Marco
Júnior
Goiânia-GO
Março - 2016
ii
Universidade Federal de Goiás
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução
Carlos Roberto Marques Araújo
DISTRIBUIÇÃO DA RIQUEZA DE INSETOS AQUÁTICOS EM
RIACHOS EXPLICADA POR MULTIMODELOS
Orientador: Prof. Dr. Paulo De Marco
Júnior
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de Goiás, como parte das
exigências do Programa de Pós-graduação
em Ecologia e Evolução para obtenção do
título de Mestre.
Goiânia-GO
Março – 2016
Ficha de identificação da obra elaborada pelo autor, através doPrograma de Geração Automática do Sistema de Bibliotecas da UFG.
CDU 574
Marques Araújo, Carlos Roberto DISTRIBUIÇÃO DA RIQUEZA DE INSETOS AQUÁTICOS EMRIACHOS EXPLICADA POR MULTIMODELOS [manuscrito] / CarlosRoberto Marques Araújo. - 2016. XLII, 42 f.
Orientador: Prof. Dr. Paulo De Marco Júnior. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Goiás, Institutode Ciências Biológicas (ICB), Programa de Pós-Graduação em Ecologiae Evolução, Goiânia, 2016. Bibliografia. Anexos.
1. Macroecologia. 2. MEM. 3. Macroinvertebrados. 4. Hipóteseágua-energia. 5. Teoria Neutra. I. De Marco Júnior, Paulo, orient. II.Título.
iv
SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO ............................................................................................................................. 1
RESUMO ........................................................................................................................................ 2
INTRODUÇÃO ................................................................................................................................ 3
MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................................... 10
Banco de dados ....................................................................................................................... 10
Variáveis macro-ecológicas ..................................................................................................... 14
Análises estastísticas ............................................................................................................... 15
RESULTADOS ............................................................................................................................... 16
DISCUSSÃO .................................................................................................................................. 25
REFERÊNCIAS ............................................................................................................................... 31
MATERIAL SUPLEMENTAR ........................................................................................................... 42
APRESENTAÇÃO
Essa dissertação se constitui de um único capítulo, dessa forma a construímos de
maneira mais extensa. Escolhemos esta abordagem mais monográfica para abranger em
um único texto os assuntos relevantes a uma introdução geral do assunto, e a uma
introdução específica do trabalho. Fizemos isso para que os frutos dessa escolha fossem
um maior esclarecimento teórico da dissertação durante a discussão do trabalho.
Entretanto, temos a intenção de submeter este trabalho a uma revista científica. Neste
momento futuro os esforços serão concentrados em deixar o texto mais sucinto e
apresentável à comunidade científica.
As citações e referências neste trabalho seguiram as normas estabelecidas pela
revista Hydrobiologia.
2
RESUMO
A distribuição da biodiversidade no planeta ocorre de forma heterogênea. Área
disponível, energia, processos evolutivos e históricos, heterogeneidade espacial e/ou
temporal são alguns dos processos organizadores propostos para explicar a variação na
riqueza de espécies. Neste estudo testamos se alguma das seguintes hipóteses, ou se a
combinação entre elas melhor explica a riqueza de insetos aquáticos em riachos de
baixa ordem. As hipóteses foram: (i)energética, (ii)água-energia, (iii)heterogeneidade
climática temporal, (iv)produtividade primária terrestre e (v)área. Usamos dados da
riqueza de gêneros de insetos aquáticos para toda a América do Sul, recolhidos de
artigos publicados em periódicos com corpo editorial. Nos então desenvolvemos
modelos lineares de mínimos quadrados, e fizemos a seleção do melhor modelo
utilizando o Critério de Informação de Aikake. Nossos resultados suportam a ideia de
que modelos com múltiplas hipóteses são mais efetivos em comparação a modelos
individuais. Quando analisados separadamente o modelo de água-energia foi o que
melhor explicou a riqueza de gêneros. O melhor multimodelo integrou as hipóteses de
Água, Produtividade e Heterogeneidade Climática Temporal. A falta de abrangência nos
dados prejudicou nossos modelos, porém podemos afirmar que a hipótese de água-
energia se mostrou como a mais robusta explicação da distribuição de insetos aquáticos
em larga escala.
Palavras-chave: Macroecologia, MEM, Macroinvertebrados, Hipótese água-energia,
Teoria Neutra.
3
INTRODUÇÃO
A distribuição heterogênea da biodiversidade sempre atraiu a atenção dos
ecólogos que tem dedicado numerosos estudos a esse tema (Gaston, 2000). Com o
advento de ferramentas analíticas e uso de tecnologia de sensoriamento remoto (Willig
et al., 2003) houve um aumento da disponibilidade de informações biogeográficas com
uma consequência direta nos estudos nessa área. Além disso, a preocupação com o
futuro da biodiversidade gerou um esforço ainda maior para determinar sua distribuição
atual para melhor predizer como mudanças em âmbito global a afetarão (Tilman, 1999;
Willig et al., 2003). Estudos relacionados aos padrões de riqueza em largas escalas
geralmente estão relacionados a quatro áreas principais: (i) relações de espécie-energia,
(ii) relações entre escala local e regional, (iii) covariância taxonômica na riqueza de
espécies e, por último, (iv) o gradiente latitudinal na riqueza de espécies (Gaston, 2000).
Esse último é especialmente importante no contexto geral do reconhecimento das causas
da distribuição espacial da biodiversidade. Assim, entre os vários padrões espaciais na
diversidade taxonômica observada em escalas globais, maiores riquezas de espécies nos
trópicos é um dos padrões mais facilmente observado e melhor documentado (Stevens,
1989; Willig & Lyons, 1998; Gaston, 2007). Esses gradientes foram intensamente
estudados e existe um largo conjunto de teorias e hipóteses direcionadas à sua
explicação (Rohde, 1992; Gaston, 1996; Gaston et al., 1998; Wiens & Donoghue,
2004).
Ainda que haja um constante desenvolvimento de hipóteses que tentam elucidar
a distribuição de espécies ao redor do globo, não existe um consenso sobre quais
processos suscitam esses padrões (Mittelbach et al., 2007). No entanto, é possível
classificar essas propostas de acordo com os processos organizadores nas quais estão
baseadas. Os principais processos listados são a área disponível, energia, processos
evolutivos e históricos, dinâmica populacional, heterogeneidade na disponibilidade de
água, energia e/ou de variáveis ambientais ao longo do espaço e/ou tempo (Currie,
1991; Cornell & Lawton, 1992; Willig et al., 2003). Evidentemente, nenhuma dessas
hipóteses ou processos são mutuamente excludentes, e uma integração entre eles deve
representar uma forma mais efetiva de compreender os padrões espaciais de diversidade
(Rahbek & Graves, 2001).
A hipótese de espécie-área propõe que há um aumento no número de espécies de
acordo com o aumento da área (MacArthur & Wilson, 1967). É esperado que o tamanho
4
de uma população seja positivamente relacionado à área que ela ocorre, e a taxa de
extinção apresente uma relação inversamente proporcional com o tamanho da população
(Connor & McCoy, 1979). De acordo com essa hipótese a riqueza de espécies é uma
função das taxas de imigração e extinção, ou seja, em áreas menores é possível observar
uma substituição na composição de espécies, porém com um número fixo de espécies
(Angermeier et al., 1989; MacArthur & Wilson, 1967). Áreas maiores apresentariam
comunidades com uma maior riqueza, além de serem mais estáveis (Ricklefs, 2004).
Tanto mecanismos baseados na teoria neutra (Hubbell, 2001) quanto na teoria de nicho
(Pianka, 1981), podem ser associados a essa hipótese. Sob uma visão neutra, áreas
maiores podem manter populações maiores e por isso manter mais espécies sem que
diferenças ambientais relevantes sejam incluídas na explicação (Bell, 2001). Por outro
lado, áreas maiores podem ter maior diversidade de ambientes e favorecer a manutenção
de mais espécies, considerando uma visão baseada na teoria de nicho (Ricklefs, 1977).
De qualquer forma, o efeito da área foi de extrema importância ao unificar a ecologia de
populações e a biogeografia (Ricklefs, 2004).
A hipótese da relação espécie-energia é derivada da hipótese espécie-área, tendo
por base uma maior disponibilidade de energia no meio refletindo em uma maior
riqueza (Wright, 1983; Guégan et al., 1998; Clarke & Gaston, 2006). Em ambientes
com relativa uniformidade climática, topográfica e geológica, a riqueza deve apresentar
uma forte relação com a área (MacArthur & Wilson, 1967). Em contrapartida, há uma
fraca relação entre a área e a riqueza de espécies em regiões que possuem alta variação
nas características abióticas ao longo de sua extensão geográfica, sendo necessárias
outras medidas com relações mais diretas com a riqueza (Wright, 1983). Em regiões
com extensão parecidas é esperado que o fluxo de energia seja uma das principais
variáveis a explicar a riqueza de espécies (Currie, 1991). A explicação para isso seria
que o máximo de indivíduos que poderiam ser mantidos em uma área deveria estar
limitado pela quantidade total de energia disponível nesse local (Wright, 1983). Locais
com mais energia geralmente possuem mais recursos, que por sua vez permitem
populações maiores com taxas de extinção menores (Wright, 1983; Turner et al., 1987).
Uma terceira hipótese, derivada da hipótese espécie-energia, é a de água-energia.
Neste modelo propõe-se que em latitudes menores a energia não seria um fator limitante
do número de espécies, mas sim a quantidade de água no sistema (Hawkins et al.,
2003). O contrário seria esperado em altas latitudes onde a menor disponibilidade de
5
energia no meio seria mais limitante que a água para a distribuição de espécies (Gaston,
2000; Whittaker et al., 2007; Keil et al., 2008). No cenário de alto nível de energia no
sistema, a disponibilidade de água seria refletida na dinâmica da fotossíntese, limitando
a quantidade de energia do sistema disponibilizada para os níveis tróficos seguintes
(O’Brien, 1998). Nesta hipótese a quantidade de água disponível no meio serve como
um fator correlacionado com a fotossíntese, de forma que os produtos vegetais não são
diretamente acurados (Hawkins et al., 2003). A hipótese água-energia se propõe a
abranger medidas mais amplas em relação à riqueza de espécies, neste caso a energia do
meio e a água como limiar da produção de recursos derivados da fotossíntese.
Outra hipótese é a da produtividade primária terrestre, a premissa desta hipótese
é que a produtividade no meio terrestre viesse a ser o fator limitante para a riqueza de
espécies (Waide et al., 1999). Esta hipótese busca explicar a riqueza de espécies
relacionando-a com a biomassa vegetal (Rosenzweig, 1995). A hipótese da
produtividade primária leva em conta a quantidade de energia e água no meio que foram
efetivamente convertidas em biomassa. A biomassa seria uma medida mais diretamente
relacionada com a riqueza de espécies (Mittelbach et al., 2001). Ambientes com maior
diversidade vegetal teriam uma maior complementação de nichos, e essa maior
diversidade seria refletida em uma maior produtividade primária (Loreau, 2000; Tilman
et al., 2001). Uma grande diversidade de produtores primários permitira que um
ambiente suportasse mais processos ecossistêmicos e, por conseguinte um maior
número de espécies na região (Loreau et al., 2001).
A hipótese de heterogeneidade temporal climática relaciona uma maior riqueza a
uma maior estabilidade de variáveis climáticas (Currie, 1991). O processo que geraria
uma maior riqueza em regiões com clima mais estável, em um tempo evolutivo, seria
uma maior taxa de especiação (Kerr & Packer, 1997). Ambientes mais estáveis também
manteriam recursos mais estáveis, o que, por sua vez, permitiria espécies evoluírem
nichos mais específicos (Simberloff, 1974), facilitando a coexistência e a persistência
em longo prazo. Algumas críticas a esse modelo ressaltam que alguns ambientes com
uma grande variação climática, como regiões tropicais com climas sazonais, possuem
uma alta biodiversidade (Latham & Ricklefs, 1993). A hipótese de heterogeneidade
temporal climática tem como foco processos relacionados à estabilidade do nicho,
porém ela não leva em consideração outros aspectos que afetam a distribuição das
espécies, como a quantidade de recursos disponíveis.
6
A aplicação de modelos neutros em estudos macroecológicos é resultado do
crescimento de uma abordagem que pode explicar alguns padrões ecológicos
observados em sistemas naturais (Caswell, 1976; Kadmon & Benjamini, 2006). Os
modelos neutros são baseados em dinâmicas demográficas, número de espécies na
região e processos de dispersão aleatórios (Bell, 2001). O principal processo na teoria
neutra é a dispersão aleatória, no qual todos os indivíduos da comunidade não são
influenciados por atributos abióticos e/ou bióticos (Hubbell, 2001). Nesse sistema,
diferenças entre locais não seriam explicadas pelas características ambientais próprias
do local – o que representearia uma explicação baseada em nicho – mas apenas no
padrão espacial de distâncias entre locais, representando a possibilidade de dispersão
(Ulrich, 2004). O efeito da dispersão per se em comunidades aquáticas é um tema
recorrente na literatura, com diversos estudos tentando agregar o espaço como uma
característica importante na estruturação dessas comunidades (Sabetta et al., 2007;
Heino, 2011; Heino et al., 2015). Entretanto alguns estudos indicam que características
ambientais são mais importantes em sistemas aquáticos que o espaço quando analisadas
escalas espaciais menores (Heino et al., 2012; Grönroos et al., 2013). Em escalas
espaciais maiores é esperado que o espaço tenha um poder explicativo maior sobre a
estruturação e dinâmica das comunidades (Heino, 2011).
A macroecologia consiste na investigação de processos que agem desde o nível
de indivíduos, dinâmica e estrutura de comunidades (Brown, 1995). Uma das
abordagens utilizada na macroecologia são os Modelos Macroecológicos (MEM), que
consistem no uso de regressões para relacionar padrões de riqueza e variáveis
ambientais (Brown, 1999). Em sua maioria MEM são utilizados no estudo de
organismos em ambientes terrestres como, por exemplo: Aves (Currie et al., 2004;
Rahbek et al., 2007), mamíferos (Diniz-filho et al., 2008), insetos terrestres (Turner et
al., 1987; Currie et al., 2004) e plantas (Guisan A., 2000; Currie et al., 2004; Kreft et al.,
2007). Em ambientes aquáticos estudos desse tipo são mais escassos, com sua maioria
tendo foco em peixes de água doce (Gotelli & Taylor, 1999; Beisner et al., 2006;
Sharma et al., 2011; Das et al., 2012). Estudos utilizando MEM’s no estudo de
macroinvertebrados são mais concentrados em zonas temperadas, especialmente no
hemisfério norte (Boyero et al., 2012; Domisch et al., 2013; Shah et al., 2014).
Evidentemente, o uso de MEM deve seguir como uma consequência lógica de
uma maior compreensão dos processos determinantes da variação de riqueza de
7
espécies em larga escala. Esses processos são exatamente expressos pelas hipóteses
apresentadas anteriormente aqui. Assim, a partir do teste dessas hipóteses seria possível
estabelecer MEM’s eficientes em predizer a variação da diversidade em larga escala. O
desenvolvimento de MEM’s para grupos específicos da fauna é uma importante base
para a compreensão de processos de organização de comunidades locais dentro de uma
abordagem SESAM (Guisan & Rahbek, 2011). Nesta abordagem os MEM’s são
utilizados para estimar o máximo de espécies que poderiam ser mantidas em um local
devido às diversas restrições (área, energia, água, produtividade, etc.). Enquanto o uso e
sobreposição de modelos de distribuição de espécies seriam utilizados para definir a
composição de espécies em cada local. Uma análise em larga escala da variação da
biodiversidade, quando aplicada à um grupo taxonômico utilizado como bioindicador,
ajuda a reconhecer limitações práticas provenientes do uso desse grupo. Assim, quedas
na riqueza de grupos indicadores, que geralmente são relacionadas a impactos
ambientais, podem ser resultados de processos ambientais agindo em uma macroescala.
Em última instância, MEM’s podem ajudar a esclarecer esses fatores, e ajudar a tornar a
discussão de bioindicadores ainda mais objetiva.
Entre os organismos aquáticos, as ordens de insetos Ephemeroptera, Plecoptera e
Trichoptera (EPT) possuem seu estágio larval exclusivamente aquático e a fase adulta
terrestre (Merritt & Cummins, 1996). Indivíduos destas ordens estão presentes em
ambientes aquáticos dulcícolas por todo o globo terrestre, tornando-os um grupo
amplamente estudado (Merritt & Cummins, 1996; Bonada et al., 2006). O uso desse
grupo em estudos por décadas permitiu o acumulo de um vasto conhecimento das
características necessárias para sua distribuição (Vannote, 1980; Cairns & Pratt, 1993).
Podemos considerar que limitações fisiológicas, relações tróficas, características físico-
químicas e interações bióticas são os principais fatores determinando a seleção de
habitats nesses grupos (Merritt & Cummins, 1984). Por todas essas características, esses
grupos são recomendados para testes de hipóteses sobre gradientes de diversidade em
larga escala. Adicionalmente, esses grupos têm sido usados exaustivamente como
indicadores de qualidade em sistemas aquáticos (Cairns & Pratt, 1993; Ndaruga et al.,
2004; Pompeu et al., 2005; Oliveira & Callisto, 2010; Brasil et al., 2014b), o que
ressalta a utilidade da compreensão dos padrões de riqueza no uso adequado em análise
ambiental.
8
A ordem Ephemeroptera é caracterizada principalmente pela fase larval extensa,
e um curto período durante a fase adulta. A presença de uma fase entre o estágio larval e
a fase adulta, denominada de subimago é exclusiva desta ordem de insetos (Merritt &
Cummins, 1984). Possuem uma grande variedade de estratégias alimentares, podendo
ser filtradores, raspadores, fragmentadores, coletores ou em alguns casos predadores
(Brittain, 1990; Merritt & Cummins, 1996). O grupo é um dos principais componentes
entre os macroinvertebrados aquáticos, estando presente na maior parte dos meso-
hábitats existentes nos ambientes de água doce (Brittain & Saltveit, 1989; Merritt &
Cummins, 1996). Sua grande diversidade e abundância, assim como as diferentes
respostas a impactos ambientais os tornam um grupo muito utilizado em programas de
biomonitoramento (Cairns & Pratt, 1993).
A ordem Plecoptera também é amplamente utilizada em estudos de
biomonitoramento. São caracterizados pela alta sensitividade a degradações ambientais,
sendo ótimos indicadores da integridade de um ambiente aquático (Baumann, 1979;
Cairns & Pratt, 1993). Ocorrem em ambientes lóticos com fortes correntezas (Hynes,
1976; Froehlich & Oliveira, 1997), e em ambientes lênticos ocorrem em margens com
água em movimento (Hynes, 1976; Merritt & Cummins, 1996). A diversidade no hábito
alimentar no grupo é tão variado quanto nos Efemerídios, com algumas espécies
apresentando mudanças no padrão alimentar dependente do instar (Hynes, 1976). A
preferência do grupo por ambientes mais frios os tornam mais comuns em regiões com
menores temperaturas e em regiões alpinas (Brittain, 1990).
Entre os EPT, o grupo Trichoptera apresenta a maior diversidade de espécies.
Este fator é altamente relacionado às diferentes estratégias utilizadas pelo grupo durante
a fase larval. Essas estratégias podem ser divididas em três grandes grupos (Mackay &
Wiggins, 1979): 1) Larvas de vida livre, geralmente construindo um abrigo somente no
último instar 2) Larvas sésseis que constroem abrigos fixos no substrato, e obtém
comida do próprio substrato, ou da corrente de água através de redes de seda 3) A
estratégia mais comum que consiste da construção de um abrigo móvel, feito de seda e
coberto por minerais e/ou materiais orgânicos. Espécies deste grupo ocorrem em
ambientes mais variados que os ambientes de ocorrência dos Ephemeroptera e
Plecoptera, elegendo a ordem Trichoptera como um ótimo objeto de estudo de impactos
ambientais (Cairns & Pratt, 1993; Merritt & Cummins, 1996).
9
As hipóteses que já foram utilizadas para explicar os processos controladores da
riqueza de insetos aquáticos são em sua maioria, baseados nos mesmos processos
aplicados ao estudo da riqueza global em organismos não aquáticos (Ward & Tockner,
2001). Estabilidade ambiental, produtividade e heterogeneidade climática são alguns
dos fatores utilizados no embasamento tanto de hipóteses de riqueza global quanto em
hipóteses de riqueza em sistemas aquáticos (Stout & Vandermeer, 1975; Vannote, 1980;
Brittain & Eikeland, 1988; Erwin & Jacobson, 2015). A hipótese de espécie-área é
aplicada em meios aquáticos utilizando a área de drenagem da bacia, a hipótese de
espécie-energia tem por base a evapotranspiração como uma medida da energia
disponível no meio, a hipótese água-energia em sistemas aquáticos é aplicada com uma
relação entre precipitação média e evapotranspiração, a hipótese de heterogeneidade
temporal tem como variáveis resposta as variações anuais da temperatura e precipitação,
finalmente a hipótese de produtividade quando aplicada a riachos utiliza a produtividade
primária do ambiente terrestre. Em riachos de baixa ordem a principal fonte de energia
vem de materiais alóctones provenientes da vegetação ciliar (Vannote, 1980), e a
produção primária nestes ambientes aquáticos chega a ser noventa vezes menor quando
comparados a ambientes terrestres (Davies et al., 2008). Apesar do diverso número de
hipóteses propostas nenhuma consegue prever com acurácia a riqueza de espécies em
riachos, assim como não há estudos que se propõem a testar estas várias hipóteses
simultaneamente (Guégan et al., 1998).
Nenhuma das hipóteses supracitadas são mutualmente excludentes e, portanto,
uma abordagem de multimodelos integrando essas várias hipóteses seria mais adequada
(Grueber et al., 2011). Um maior número de modelos compreende um maior número de
processos bióticos, abióticos e evolucionistas interagindo de forma a explicar variações
na biodiversidade (Rahbek & Graves, 2001; Hawkins et al., 2003; Ricklefs, 2004).
Desenvolver um multimodelo desta forma tem a intenção de avançar em direção a uma
teoria unificada da biodiversidade, sem abrir mão de interações bióticas e/ou abióticas
tais como na teoria neutra de Hubbell (De Marco Junior, 2006). A América do Sul
oferece um bom recorte geográfico no estudo de múltiplas hipóteses macroecológicas
por apresentar um gradiente latitudinal e uma grande variação em atributos climáticos e
topográficos.
Com isto, este estudo tem o objetivo de testar quais hipóteses e quais
combinações entre elas melhor explicam a riqueza de EPT em riachos. As hipóteses
10
utilizadas neste estudo serão: (i) energética, utilizando a evapotranspiração como
medida da energia disponível no meio; (ii) água-energia, onde a riqueza de insetos
aquáticos está relacionada com a evapotranspiração e a precipitação média anual; (iii)
heterogeneidade temporal climática, com a variação da temperatura e da precipitação
anual como preditoras da riqueza; (iv) produtividade primária terrestre, onde a riqueza
depende da produtividade primária terrestre; (v) área, em que a riqueza de espécies é um
reflexo da área de drenagem da bacia e (vi) neutra, onde a diferença na riqueza está
relacionada somente a distância geográfica entre os riachos.
MATERIAL E MÉTODOS
Banco de dados
Para gerar as estimativas de riqueza local de espécies foram utilizados bancos de
dados provenientes de coletas de campo recolhidos a partir de artigos publicados em
periódicos com corpo editorial. Os artigos foram selecionados buscando o máximo de
representatividade da região da América do Sul. Apenas estudos que atendiam aos
seguintes critérios foram utilizados: (1) coletas realizadas em riachos de primeira a
terceira ordem; (2) riachos georreferenciados; (3) amostragem da fauna bentônica
realizada com suber ou rede de mão; (4) amostrado um trecho mínimo de 50 metros; (5)
um único ponto amostral por riacho; (6) indivíduos identificados até nível de gênero e
que seguem a literatura taxonômica vigente (e.g.: Lecci & Froehlich, 2007; Calor &
Froehlich, 2008; Salles et al., 2013); (7) lista de espécies por ponto amostrado e (8)
coletas realizadas em locais com o menor impacto antropogênico possível. Para a busca
da literatura foi utilizado o portal de periódicos ―Web of Science‖
(http://apps.webofknowledge.com) e as cada uma das seguintes palavras chaves stream
macroinvertebrate*, aquatic insect*, richness, list, checklist. A cada uma das palavras
chaves anteriores nos combinamos com uma das palavras chaves seguinte Brazil*,
Peru*, Colombia*, Argentina*, Ecuador*, Bolivia*, Uruguay*, Venezuela*, Paraguay*.
Também foram pesquisadas teses e dissertações com o termo Macroinvertebrados*, no
banco de dados de teses e dissertações da CAPES (http://bancodeteses.capes.gov.br/). A
finalidade desses critérios foi garantir a comparabilidade entre as amostras e diminuir a
heterogeneidade do banco de dados. A busca rendeu um total de 508 artigos e teses e
dissertações contribuíram com 64 documentos. Os artigos foram distribuídos em dois
grupos: (i) Estudos que utilizavam riqueza de espécie ou gênero nas análises. (ii)
11
Estudos que tinham por objetivo realizar um checklist da fauna macrobentônica. As
teses e dissertações foram mantidas em um único grupo. Após excluir trabalhos que
claramente não trabalhavam com ambientes pristinos, com o grupo de estudo
selecionado ou não apresentavam a riqueza de gêneros de forma clara fizemos uma
análise mais detalhada dos trabalhos restantes, checando a presença de riachos pristinos,
ordem dos riachos e/ou a presença de uma lista de gêneros no trabalho ou em material
suplementar. A análise mais detalhada dos trabalhos recolhidos foi realizada com 84
artigos e seis teses (Figura 1). A coleta de dados proveu 28 trabalhos que contribuíram
com 162 riachos para o banco de dados (Figura 2). Informações detalhadas sobre a
localização, riqueza por grupo e fonte da informação são apresentadas no material
suplementar um (Tabela S1).
12
Figura 1: Fluxograma detalhando o número de trabalhos sobre riqueza de insetos aquáticos provenientes
da busca no portal Web of Science e no banco de teses e dissertações da CAPES.
13
Figura 2 – Localização geográfica dos riachos analisados. A barra lateral indica a riqueza de gênero em
cada ponto.
A riqueza de gêneros por ponto utilizados neste trabalho compreende o total de
gêneros das ordens Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera presentes no riacho em que
a coleta foi realizada. Em sua maioria os estudos realizados com estas três ordens de
insetos aquáticos possuem identificação taxonômica somente até o nível de gênero,
embora alguns estudos façam uma identificação ao nível de morfoespécie estes não
podem ser comparados com outros estudos.
14
A escolha do nível taxonômico a ser utilizado para satisfazer os objetivos
propostos em um estudo é chamada de suficiência taxonômica (Ellis, 1985). O esforço
prestado em definir a suficiência taxonômica é maior para grupos taxonômicos muito
utilizados, principalmente em estudos relacionados à qualidade ambiental (Pik et al.,
1999; Bailey et al., 2001). Neste quesito o grupo dos EPT recebe bastante atenção, com
estudos que demonstram que resoluções taxonômicas mais altas são o suficiente para
encontrar respostas significativas em estudos com os mais variados objetivos (Bowman
& Bailey, 1997; Hewlett, 2000; Lenat & Resh, 2001). Estudos que utilizaram
macroinvertebrados não encontraram diferença significativa nas respostas encontradas
em análises que usavam o nível taxonômico de família ou gênero em comparação a
análises em nível de espécie (Bowman & Bailey, 1997). Hewlett (2000) sugere que em
estudos que compreendem escalas maiores, resoluções taxonômicas mais altas são
melhores, pois uma resolução taxonômica mais específica causaria um ruído às análises.
Variáveis macro-ecológicas
As variáveis aqui utilizadas foram definidas de acordo com as hipóteses a serem
testadas, ou seja, as variáveis que os proponentes das hipóteses determinaram como
descritoras do gradiente de riqueza. Assim, as variáveis selecionadas foram a
evapotranspiração do mês de janeiro (AETJan), produtividade primária (PP), variação
da temperatura anual (TempVar), precipitação média anual (PMed), variação da
precipitação anual (PVar) e fluxo acumulado (FAC), utilizado como substituto da área
drenada pela bacia. O FAC e área drenada possuem uma alta correlação permitindo que
as análises sejam realizadas sem a perda de informação, além de permitir que estas
sejam mais rápidas e simples (Chiang et al., 2004).
Os dados de AET (disponíveis mensalmente) e PP (disponíveis anualmente)
estão disponíveis no site do U.S. Geological Survey (http://earthexplorer.usgs.gov/),
originados de imagens de satélites MODIS (Moderate Resolution Imaging
Spectrorodiometer) e são disponibilizadas no período referente ao ano de 2000 a 2014.
Os dados de Temperatura, PPMed e PPVar foram retirados do cenário climático IPCC:
A1, disponível no WORLDCLIM (http://www.worldclim.org). Os dados de FAC foram
retirados do modelo global Hydro-1K de elevação digital
(http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro/).
15
Para as análises foram consideradas as taxas médias dessas variáveis. Para
calcular esses valores foram utilizadas imagens de AET, do mês de janeiro e para PP
imagens dos anos 2000 a 2014. As imagens de cada ano foram somadas e dividas por
15, compondo uma nova imagem que representará a média da variável para os 14 anos.
Este procedimento foi realizado para a variável AET do mês de janeiro e PP. As
variáveis TempVar, PPMed e PPVar são variáveis oriundas de modelos de interpolação
construídos com dados coletados entre os anos de 1950 a 2000 pelo Global Historical
Climate Network Dataset (GHCN). Os dados de FAC são gerados através de modelos
de elevação digital do projeto GTOPO30, desenvolvido pelo U.S. Geological Survey’s
EROS Data Center. A resolução (tamanho do pixel) de todas as imagens são
originalmente de 1 x 1 km. Elas foram re-escalonadas para 15 x 15 km de forma que
cada ponto da imagem é um valor médio de 225 pixels originais.
Análises estastísticas
Para testar a hipótese energética foi construído um modelo considerando a
entrada de energia no mês mais quente do ano e a riqueza de gênero, sendo o AETJan
utilizado como sucedâneo para o período mais quente do ano. Para a hipótese Água-
Energia, um modelo entre a riqueza de gênero e o AETJan e o PMed será utilizado, o
AET representa a entrada de energia no sistema e o PMed a disponibilidade hidríca. Na
hipótese de produtividade, a riqueza de gênero foi relacionada à PP, que representa a
produtiva primária terrestre anual do local. A hipótese de Heterogeneidade temporal foi
testada com as variáveis PVar e TempVar, já que estas variáveis representam a variação
anual da precipitação e da temperatura. Na hipótese de Área, a riqueza de gênero foi
relacionada à FAC. O último modelo desenvolvido foi baseado na hipótese neutra, que
relacionou a riqueza de gênero e a distância geográfica dos pontos. Os modelos foram
desenvolvidos utilizando modelos lineares de mínimos quadrados – Odinary Least
Squares (OLS) e a distância geográfica utilizada foi um mapa de autovetores espaciais
(Dormann et al., 2007).
A autocorrelação espacial na riqueza de gênero foi determinada utilizando o
índice de Moran (Moran’s I), em todos os modelos nos controlamos a autocorrelação
espacial. O controle da estrutura espacial foi feito com mapas de auto vetores espaciais
(filtros espaciais) (Dormann et al., 2007), sendo estes considerados a melhor forma de
se fazer o controle da estrutura espacial (Bini et al,. 2009). Os filtros espaciais foram
incorporados aos modelos como co-variáveis, com exceção do modelo Neutro onde
16
estes filtros espaciais foram tratados como variáveis preditoras. Para cada modelo foram
apresentados os valores do Índice de Moran e o Critério de informação Aikake (AIC),
os modelos foram então comparados através do valor de AIC. Como não esperamos que
uma única hipótese explique a variação da riqueza de EPT, incorporamos testes entre
combinações dos modelos de Água-Energia, Produtividade Terrestre, Heterogeneidade
Temporal Climática e Área. Como o modelo de Energia já está representando no
modelo de Água-Energia, este modelo não entrou nas combinações, o modelo Neutro
também foi retirado das combinações já que este estava representado nos outros
modelos como filtros espaciais. Assim as hipóteses foram combinadas duas a duas, três
a três e quatro a quatro. As análises dos mapas de auto vetores espaciais e as regressões
foram realizadas utilizando o software SAM – Spatial Analysis in Macroecology
(Rangel et al., 2010).
A multicolinearidade entre as variáveis preditoras foi medida através do fator de
inflação de variância (VIF) que varia entre um (ausência de colinearidade) ao infinito
positivo. O VIF informa o quanto um coeficiente de regressão entre as preditoras
aumenta com a colinearidade. Valores de VIF menores que 10 são considerados
aceitáveis.
Após o teste das hipóteses fizemos uma regressão múltipla utilizando as
variáveis do melhor modelo sem uso dos filtros espaciais. O modelo resultante dessa
regressão foi espacializado, gerando um mapa preditivo da riqueza de gênero de EPT
em riachos na América do Sul. Posteriormente retiramos a riqueza de gênero do mapa
preditivo nos mesmos pontos provenientes do banco de dados. Avaliamos este modelo
com uma regressão linear entre a riqueza observada e a riqueza proveniente do modelo.
O modelo da regressão múltipla e o mapa preditivo foram feitos no programa R (R Core
Team, 2015) utilizando o pacote ‘raster’ (Hijmans & Etten, 2012).
RESULTADOS
A maior riqueza total de EPT observada em nosso estudo foi de 45 gêneros,
localizada na região sudeste do Brasil. Todos os pontos com uma riqueza total maior
que 40 gêneros foram registrados na região sudeste do Brasil. Com exceção de dois
pontos no Peru (Tabela S1), todos os trabalhos com riqueza total maior que 30 gêneros
17
foram localizados no Brasil. Os pontos com menor riqueza de gêneros (um gênero)
estão nas regiões Centro-Oeste do Brasil (um ponto) e na Terra do Fogo (dois pontos),
no Brasil foi registrado um gênero de Plecoptera (Romero & Ceneviva-Bastos, 2013a),
enquanto na Terra do Fogo um local apresentou um gênero de Plecoptera e outro local
um gênero de Trichoptera (Moorman et al., 2006). Dentre todos os riachos inclusos nos
dois trabalhos supracitados um riacho no Centro-Oeste apresentou um único gênero de
Plecoptera, enquanto na Terra do Fogo dois riachos apresentaram um gênero cada. De
forma geral regiões mais ricas estão concentradas nas regiões Norte e Centro-Leste do
continente Sul Americano, em contraste as regiões mais a Oeste e Sul do continente que
possuem uma menor riqueza (Figura 2, Tabela S1).
Os modelos utilizados para explicar a riqueza de espécies de insetos aquáticos
foram significativos e tiveram ajustes que variaram entre 48.8% a 58.7% (Tabela 1 e 2).
Os modelos apresentaram uma forte estruturação espacial, porém com um baixo ajuste
compartilhado dos filtros espaciais com os dados ambientais (Tabela 1 e 2). Quando
analisados separadamente, de acordo com o critério de Aikake o modelo de Água e
Energia foi oque melhor se ajustou a riqueza de espécies de insetos aquáticos. O modelo
de Água, Produtividade e Heterogeneidade Temporal foi o que melhor explicou a
riqueza de espécies ao se combinar as hipóteses. Nenhum dos modelos foi afetado pela
colinearidade das variáveis preditoras, com estas apresentando valores de VIF menor
que 10.
Os modelos que utilizaram múltiplas hipóteses apresentaram melhores valores
de AIC quando comparados aos modelos individuais. O melhor modelo com múltiplas
hipóteses obteve um valor de AIC de 8.002, enquanto o melhor modelo individual teve
um valor de AIC de 18.418. O melhor modelo isolado demonstrou um delta AIC em
relação ao melhor multimodelo de 10.416. O melhor multimodelo mostrou um ajuste de
58.3% sobre a riqueza de Gêneros, com um ajuste das variáveis ambientais de 15.4%,
um ajuste do espaço de 31.3% e um ajuste compartilhado entre variáveis ambientais e
espaço de 11.6% (Tabela 2). Em contra partida o modelo com todas as hipóteses
resultou em um AIC de 8.875. Este modelo obteve um ajuste de 58.7% sobre a riqueza
de espécies. A explicação das variáveis ambientais sobre este modelo foi de 15.8%, e a
explicação compartilhada entre o espaço e os dados ambientais foi de 16.3%. Este
modelo também foi o que possuiu um dos menores ajustes do espaço (26.6%) sobre a
riqueza de espécies (Tabela 2).
18
O melhor multimodelo utilizou as hipóteses Água-Energia, Heterogeneidade
Temporal Climática e Produtividade Primária, a adição da hipótese restante, Área
(variável FAC) ao modelo não melhorou o ajuste do mesmo (58.7%), além de este
modelo completo ter apresentado um delta AIC < 2. Neste modelo as variáveis que
influenciaram a riqueza de gêneros foram: Evapotranspiração, Precipitação Média,
Variação da Temperatura e Fluxo Acumulado (Tabela 3). Dentre essas variáveis
somente Evapotranspiração mostrou uma correlação positiva (r = 0.628) com a riqueza,
as demais variáveis tiveram correlações negativas com a riqueza (PMED = -0.551,
VARTEMP = -0.437, FAC = -0.291) (Figura 3 e 4).
19
Tabela 1 – Coeficientes de regressão e comparação entre as cinco hipóteses utilizadas para explicar a distribuição da riqueza de espécie de insetos aquáticos em riachos. O
primeiro valor de r² está ajustado. O segundo conjunto de r² apresentado condiz respectivamente: Ao r² explicado somente pelas variáveis ambientais, r² das variáveis
ambientais somadas com os filtros espaciais, r² exclusivo dos filtros espaciais. O último r² diz respeito ao resíduo total do modelo.
Hipóteses r2 P AICc
Delta
AICc
Moran's
I
r2
Variáveis Compartilhado Espaço Resíduos
Energética 0.418 < 0.001 25.808 0 0.145 0.078 0.038 0.302 0.582
Água-Energia 0.418 <0.001 28.358 2.55 0.148 0.078 0.038 0.302 0.582
Produtividade Terrestre 0.405 < 0.001 29.32 3.512 0.133 0.065 -0.022 0.362 0.595
Heterogeneidade
Temporal 0.413 < 0.001 29.75 3.942 0.099 0.073 -0.011 0.351 0.587
Area 0.397 < 0.001 31.293 5.485 0.17 0.057 -0.026 0.366 0.603
Neutro 0.34 <0.001 42.436 16.628 0.245 0 0 0 0
20
Tabela 2 – Comparação entre diversas combinações das hipóteses utilizadas para explicar a distribuição da riqueza de espécie de insetos aquáticos em riachos. O primeiro
valor de r² está ajustado. O segundo conjunto de r² apresentado condiz respectivamente: Ao r² explicado somente pelas variáveis ambientais, r² das variáveis ambientais
somadas com os filtros espaciais, r² exclusivo dos filtros espaciais. O último r² diz respeito ao resíduo total do modelo.
Combinação de Hipóteses r2 P AIC Delta AIC Moran's I r2
Variáveis Compartilhado Espaço Resíduos
Água-Energia + Produtividade + Heterogeneidade Temporal 0.583 < 0.001 8.002 0 0.049 0.154 0.116 0.313 0.417
Água-Energia + Produtividade + Área 0.575 < 0.001 8.278 0.276 0.047 0.146 0.078 0.352 0.425
Água-Energia + Heterogeneidade Temporal + Área 0.581 < 0.001 8.555 0.553 0.031 0.152 0.169 0.26 0.419
Água-Energia + Produtividade 0.567 < 0.001 8.701 0.699 0.057 0.138 0.076 0.353 0.433
Água-Energia + Produtividade + Heterogeneidade Temporal + Área 0.587 < 0.001 8.875 0.873 0.043 0.158 0.163 0.266 0.413
Água-Energia + Heterogeneidade Temporal 0.571 < 0.001 9.806 1.804 0.038 0.142 0.121 0.309 0.429
Água-Energia + Área 0.561 < 0.001 10.94 2.938 0.041 0.132 0.091 0.339 0.439
Área + Heterogeneidade Temporal 0.534 < 0.001 20.584 12.582 0.074 0.105 -0.03 0.459 0.466
Produtividade + Heterogeneidade Temporal + Área 0.534 < 0.001 23.189 15.187 0.074 0.105 -0.029 0.458 0.466
Produtividade + Heterogeneidade Temporal 0.516 < 0.001 26.655 18.653 0.097 0.087 -0.057 0.486 0.484
Produtividade + Área 0.488 < 0.001 33.196 25.194 0.182 0.059 -0.023 0.452 0.512
21
Tabela 3 – Resultado das análises de regressão utilizando todos os modelos como preditores da riqueza de
espécies. AET-JAN = Evapotranspiração do mês de janeiro, PMED = Precipitação média, PP =
Produtividade Primária terrestre, PVAR = Variação na Precipitação, TEMVAR = Variação na
Temperatura anual, FAC = Fluxo Acumulado.
Variável Coeficiente Coeficiente
padronizado VIF
Erro
Padrão T P
Constante 1.128 0 0 0.165 6.826 <0.001
AET-JAN <0.001 0.628 1.654 <0.001 7.375 <0.001
PMED -0.003 -0.551 2.637 <0.001 -5.126 <0.001
PP <0.001 0.005 1.539 <0.001 0.06 0.952
PVAR <0.001 -0.067 1.343 0.001 -0.876 0.386
TEMVAR -0.003 -0.437 2.146 <0.001 -4.503 <0.001
FAC <0.001 -0.291 1.641 <0.001 -3.343 <0.001
22
Figura 3: Regressão parcial entre as variáveis preditoras que tiveram efeito sobre a riqueza de gêneros de
riachos. a) Riqueza de gêneros em função da evapotranspiração no mês de Janeiro. b) Riqueza de gêneros
em função da precipitação média.
23
Figura 4: Regressão parcial entre as variáveis preditoras que tiveram efeito sobre a riqueza de gêneros de
riachos. a) Riqueza de gêneros em função da variação de temperatura. b) Riqueza de gêneros em função
do fluxo acumulado.
A regressão entre a riqueza observada e a riqueza proveniente do modelo
preditivo proveu um ajuste de 28.8% e um valor de p < 0.001. O mapa preditivo
24
apresentou um padrão de riqueza de gênero com valores maiores nas regiões noroeste e
centro-leste do continente, e valores médios de riqueza na região norte e central do
continente. A região Sul apresentou valores negativos de riqueza, e foram considerados
como locais com riqueza zero (Figura 5).
Figura 5: Mapa da riqueza predita de gêneros de EPT em riachos de 1ª a 3ª ordem para a América do Sul.
EPT: Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera.
25
DISCUSSÃO
Nosso trabalho demonstrou que a abordagem de multimodelos foi mais efetiva
na explicação da distribuição de EPT, quando comparada a abordagem de modelos
individuais. Esta afirmação se baseia no menor valor de AICc do melhor multimodelo
em comparação ao melhor modelo individual (Tabela 1 e 2). O melhor multimodelo
utilizou as hipóteses água-energia, heterogeneidade temporal climática e produtividade
primária, enquanto o melhor modelo individual integrou a hipótese de água-energia.
Todos os multimodelos que não diferiram do melhor multimodelo também utilizavam a
hipótese de água-energia. A predominância desta hipótese nestes modelos indica que
esta é a explicação mais efetiva para entendermos a distribuição da riqueza de EPT na
América do Sul. O uso de múltiplas hipóteses é amplamente reforçada na literatura
(Gotelli et al., 2009; Grueber et al., 2011) por abranger um maior conjunto de
explicações, embora vários estudos encontrem uma única hipótese como responsável
por maior parte da explicação em seus modelos. Em seu estudo, Diniz-filho et al. (2008)
desenvolve um conjunto de modelos baseados em múltiplas hipóteses, e encontra que a
riqueza de espécies de mamíferos está fortemente relacionada com a hipótese de água-
energia. De fato a hipótese de água-energia aparece como a explicação mais forte e
recorrente em diferentes grupos, especialmente em animais aquáticos (Hawkins et al.,
2003; Rodríguez et al., 2005; O’Brien, 2006; Whittaker et al., 2007). Em contra partida
ressaltamos que o melhor modelo explicativo também inclui a Heterogeneidade
Temporal Climática e a Produtividade Primária como fatores importantes determinando
a distribuição da riqueza de EPT.
A diversidade de animais terrestres é altamente correlacionada com a energia na
região (Wright, 1983; Clarke & Gaston, 2006), enquanto em animais aquáticos a relação
se mostra mais forte com a água e energia disponíveis (Rodríguez et al., 2005; Keil et
al., 2008). Nossos resultados reforçam a ideia que a fisiologia ectodérmica e a história
natural dependente de ambientes aquáticos do grupo de EPT são os responsáveis pela
forte relação da diversidade desse grupo e a hipótese de água-energia. Esta hipótese é
usada para traçar um limiar máximo dos produtos derivados da fotossíntese, mas não
sua produção real (O’Brien, 1998, 2006). Este limiar é definido de acordo com a razão
entre a água e energia no ambiente, como demonstrado por Keil et al. (2008), em que a
biodiversidade de diferentes regiões se relaciona com variáveis distintas desta hipótese.
É importante ressaltar que a energia disponível no meio não é o mesmo que a
26
temperatura do mesmo, embora estas duas variáveis estejam fortemente correlacionadas
(Huston, 2003). Uma das visões é a que a energia de um local pode ser traduzida, em
parte, como a energia química que é disponibilizada aos organismos durante sua história
natural (Clarke & Gaston, 2006). Clarke & Gaston (2006) sugere que a relação de
energia com a diversidade em grandes escalas geográficas está ligada a hipótese
metabólica. Em animais ectodérmicos a temperatura tem maior influência sobre a
hipótese metabólica, entretanto a energia também tem sua taxa de explicação (Wright,
1983; Turner et al., 1987). Nesta hipótese a queda na riqueza de espécie em uma região
é devida a menores níveis de energia, que resultam em indivíduos menos ativos e com
menores taxas reprodutivas e, portanto, em espécies com abundância menores
(Srivastava & Lawton, 1998). Níveis de energia menores também refletem em
indivíduos com tempo de desenvolvimento maiores, então espécies só não têm menores
abundâncias como também possuem indivíduos que demoram mais a alcançar a idade
reprodutiva (Taylor, 1981; Ward & Stanford, 1982). Esse conjunto de fatores pode ser a
principal razão da robustez da hipótese de água-energia sobre a diversidade de insetos
aquáticos.
A heterogeneidade temporal climática amplia a explicação ao relacionar a
biodiversidade à estabilidade ambiental de uma região (Fjeldsa˚ & Lovett, 1997).
Grupos de organismos ectodérmicos, tal como insetos aquáticos, possuem uma grande
dependência da temperatura, reforçando a hipótese metabólica como um dos processos
que explicam a distribuição desses organismos (Ward & Stanford, 1982). Dessa forma
uma região se mostra mais promissora ao prover não somente mais energia, mas ao
manter temperaturas mais constantes ao longo do ano, permitindo taxas reprodutivas
maiores. Esse aumento reprodutivo aumenta a abundância de indivíduos, suportando a
hipótese de mais indivíduos (Srivastava & Lawton, 1998; Hurlbert, 2004). Nossos
resultados reforçam essa afirmação, com um aumento na riqueza à medida que a
variação na temperatura e precipitação diminui. A principal forma de dispersão de
imaturos de EPT é a deriva, assim a heterogeneidade temporal climática também afeta a
dispersão dependente da precipitação, pois variações maiores influenciam mais
fortemente esses processos. O último fator relacionado a esta hipótese é a estabilidade
ambiental, visto que em riachos de baixa ordem a precipitação, principalmente com
grande variação, resulta em mudanças consideráveis em propriedades físico-químicas
destes corpos d’água (Fegley et al., 1992; Erwin & Jacobson, 2015; Dittrich et al.,
27
2016). Estes distúrbios influenciam fortemente a diversidade de macroinvertebrados,
resultando em variações na abundância e/ou riqueza destes organismos durante o ano
(Dudgeon, 1993, 2000; Cowell et al., 2004). Ambientes com baixa estabilidade
apresentam uma maior taxa de extinção de espécies raras, enquanto espécies mais
abundantes apresentam uma maior resistência aos distúrbios (Death & Winterbourn,
1994). Consequentemente a estabilidade de um local não impede sua colonização por
múltiplas espécies, mas age como um filtro sobre os ambientes mais instáveis (Death,
1995). Ambientes com baixa estabilidade ambiental serão regidos em maior parte por
processos estocásticos do que por interações bióticas, embora estas possam ocorrer em
menor escala (Death & Winterbourn, 1994).
A principal razão para incluir a produtividade em MEM aplicados à riachos, esta
no fato desta variável representar de forma direta a maior entrada de nutrientes nestes
sistemas (Wipfli et al., 2007). A produtividade da vegetação marginal é, com certeza,
um fator essencial na dinâmica de riachos de pequena ordem, como predito pela teoria
do rio contínuo e suportado em uma grande quantidade de estudos (Vannote, 1980; Rice
et al., 2006; Meyer et al., 2007). Essa teoria também prediz que a quebra e
processamento do material alóctone ocorre em pequenos riachos, permitindo seu
consumo ao longo de toda a bacia hidrográfica (Freeman et al., 2007; Wipfli et al.,
2007; Gonçalves & Callisto, 2013). Além deste fato, a grande extensão ocupada por
esses pequenos corpos d’água, mostra a importância desses riachos para a entrada e
processamento do material vegetal no ambiente aquático (Leopold et al., 1965).
Freeman et al. (2007) afirma que esta alta densidade de riachos de cabeceira, e sua alta
conectividade são fundamentais para a manutenção de corpos d’água maiores. A
produtividade de uma área também afeta a beta diversidade de macroinvertebrados,
indicando que esta variável está mais relacionada à substituição de espécie que com a
riqueza total de uma região (Astorga et al., 2014).
A adição da hipótese de área não levou a uma melhora no ajuste do modelo,
ainda que esta hipótese tenha sido significativa, ela não ofereceu uma explicação
robusta da distribuição da riqueza de EPT independente dos outros fatores incluídos.
Existem duas possíveis explicações principais: 1) uma sobreposição ou covariância com
outras hipóteses, como a hipótese energética (Storch et al., 2007). 2) o ruído causado
pelo método de estimativa da área (fluxo acumulado), já que é possível que ele inclua
incidentalmente o efeito de rios de ordem maior, e que possuem uma riqueza maior que
28
a utilizada no desenvolvimento de nossos modelos (Arscott et al., 2005). A relação entre
a hipótese de área com outras hipóteses que tem o objetivo de explicar a riqueza em
grandes escalas espaciais, entre estas a relação espécie-área-energia é bem discutida
(Storch et al., 2005; Evans et al., 2008; Honkanen et al., 2010). Quando separadas a área
e a energia possuem uma relação positiva com a riqueza, porém quando juntas a energia
e a área demonstram uma interação negativa entre si (Storch et al., 2007). Assim como
encontrado em nossos resultados, a riqueza possui uma relação positiva com a energia, e
negativa com a área. Storch et al. (2005) argumenta que à medida que a área aumenta,
as espécies irão apresentar um padrão aninhado em locais mais energéticos. Hurlbert &
Jetz (2010) reforçam essa ideia ao sugerir que a variedade de nichos estaria mais
relacionada com a energia que com a área, desta forma a energia sobreporia a área ao
explicar a riqueza de espécies em uma região. Outro fator importante a se considerar no
estudo da riqueza de macroinvertebrados em riachos é a riqueza máxima que estes
ambientes suportam. Uma limitação dos nossos modelos foi usar somente riachos até
terceira ordem, fato que limitou a predição da riqueza máxima na área utilizada nos
modelos. Clarke et al. (2008) indica que ambientes lóticos de ordem média (3ª a 5ª
ordem) apresentariam maiores riquezas. Já riachos menores a riqueza máxima seria
menor, porém com uma alta diferença na composição de espécies entre si. Um aumento
na área da microbacia não influenciaria a riqueza máxima nos riachos de cabeceira,
entretanto influenciaria a substituição de espécies entre riachos, aumentando a riqueza
total na região. Como nossos modelos não consideraram a composição de gêneros entre
os riachos, a riqueza máxima estimada para uma região é reflexo da riqueza estimada
para riachos de cabeceira.
O constante cuidado com a autocorrelação espacial em modelos
macroecológicos é de suma importância (Dormann et al., 2007), com modelos que
tratam os dados para autocorrelação espacial apresentando melhores resultados quando
comparados a modelos que não o fazem (Algar et al., 2009). Em todos os nossos
modelos o espaço mostrou um poder explicativo maior que a variáveis ambientais, ou
que a combinação entre as variáveis ambientais e o espaço. A riqueza de espécies em
escalas espaciais maiores é mais suscetível a processos com relações mais fortes com o
espaço, em sua maioria a processos relacionados à teoria neutra. A distribuição de EPT a
nível local tem forte relação com características ambientais (Alvial et al., 2013; Astorga
et al., 2014), e nosso trabalho indica que algumas características abióticas possuem certa
29
influência em escalas maiores. Apesar disto, a alta explicação do espaço sobre os
modelos indica que taxas de extinção, imigração e mecânicas demográficas
independentes de variáveis bióticas e/ou abióticas também tem forte relação na
distribuição de EPT. Modelos neutros são importantes por proverem uma perspectiva
diferente a modelos de larga escala, e por evidenciarem outros processos que podem
estar sendo negligenciados (Rosindell et al., 2011). Kadmon & Benjamini (2006)
mostram em seu trabalho que altos níveis de produtividade levam a uma queda na
riqueza de espécies em modelos neutros, padrão que era atribuído a um aumento na
competição, porém os autores os relacionam com o chamado efeito diluição. Neste
efeito maiores níveis de produtividade resultam em um maior número de indivíduos,
portanto, a menores taxas de extinções e menos espaços disponíveis para serem
colonizados por novas espécies imigrantes. Kadmon & Benjamini (2006) indicam que
modelos sem interações bióticas, variáveis como a produtividade podem reforçar o
modelo neutro. Entretanto, a junção de espaço e produtividade pode vir a ser uma ótima
explicação da beta diversidade, como discutido anteriormente (Astorga et al., 2014). O
próximo passo seria adicionar a composição de espécies aos modelos, de forma a
evidenciar processos independentes da teoria neutra.
Ambientes aquáticos não possuem gradientes de diversidade bem definidos, com
estudos que sugerem um gradiente latitudinal clássico (Lake et al., 1994), outros um
padrão de gradiente latitudinal inverso (Arthington, 1990), e às vezes a ausência de
padrões claros (Vinson & Hawkins, 2003). A falta de esclarecimento entre interações
locais e regionais, déficits e/ou vieses de amostragem são alguns dos principais
problemas responsáveis por elucidar um padrão da biodiversidade aquática. Nosso mapa
preditivo não indicou nenhum padrão claro de distribuição, com regiões mais ricas
espalhadas em porções distintas do continente, e riquezas médias abrangendo toda a
extensão do mapa. Apontamos que essa falta de padrão se deve à variação natural da
riqueza de EPT, ou a insuficiência de pontos com riqueza ao longo da América do Sul.
Os MEM’s são característicos por estimarem valores de riqueza próximos aos valores
de riqueza utilizados na sua estruturação (Dubuis et al., 2011). Nosso modelo evidencia
este fato ao estimar valores de riqueza mais altos em locais onde foram observadas as
maiores riquezas. A importância de uma distribuição espacial equivalente dos dados em
MEM’s também é reforçada pelo nosso mapa, a citar o extremo sul do continente, onde
poucos pontos foram o suficiente para predizer a riqueza na região. Em locais que não
30
obtivemos dados da riqueza, e que apresentam variáveis ambientais muito distintas dos
pontos inseridos no modelo, como na região da Patagônia, o modelo estimou valores
negativos de riqueza. Outro fato que chamamos a atenção é que a riqueza predita em
nosso mapa condiz a riachos de 1ª a 3ª ordem. De forma que o mapa indica a provável
riqueza encontrada em cada riacho de até 3ª ordem na região, e não a riqueza total da
mesma.
Admitimos que a falta de pontos distribuídos pela América do Sul, assim como o
agrupamento dos pontos em certas regiões influenciou negativamente a compreensão
geral e predição de nossos modelos. Entretanto, acreditamos que nossos modelos são
um ótimo método preliminar na compreensão da distribuição, e das hipóteses que regem
as dinâmicas de comunidades de EPT em grandes escalas espaciais. É necessário
aprofundar melhor os modelos utilizando outras hipóteses, como a heterogeneidade
ambiental espacial, na explicação da dinâmica de insetos aquáticos. De igual forma
elegemos a inclusão da composição de gêneros como um importante fator na
compreensão da distribuição e riqueza de EPT em largas escalas. Apesar disto,
salientamos que nosso trabalho obteve sucesso ao indicar a sobreposição de hipóteses
na explicação de EPT, de forma a simplificar e direcionar esforços futuros em estudos
nessa área.
31
REFERÊNCIAS
Adolfo R. Calor, & Claudio G. Froehlich, 2008. Description of the immature stages of
Notalina morsei Holzenthal, 1986 (Trichoptera: Leptoceridae) and a update key to
larvae of Neotropical Leptoceridae genera. Zootaxa 1779: 45–54.
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42
MATERIAL SUPLEMENTAR
Tabela S1: Referências bibliográficas, localização geográfica e riqueza total de EPT (Ephemeroptera,
Plecoptera, Trichoptera) por riacho.
Referência Latitude Longitude Riqueza Total
(Bagatini et al., 2012) -23.5325 -51.77027778 10
(Bagatini et al., 2012) -23.535833 -51.78527778 11
(Bagatini et al., 2012) -23.533889 -51.79361111 8
(Bertaso et al., 2015) -27.270556 -54.01888889 26
(Bertaso et al., 2015) -27.215 -53.92805556 27
(Bertaso et al., 2015) -27.186667 -53.94222222 19
(Brasil et al., 2014a) -14.751111 -52.55305556 24
(Brasil et al., 2014a) -14.751111 -52.55305556 21
(Brasil et al., 2014a) -14.805278 -52.55277778 17
(Brasil, 2015) -15.838611 -52.24638889 13
(Brasil, 2015) -15.853056 -52.13555556 19
(Brasil, 2015) -15.856667 -52.20666667 21
(Ceneviva-Bastos et al., 2012) -20.51 -50.22861111 13
(Ceneviva-Bastos et al., 2012) -20.506111 -50.27777778 12
(Cortezzi et al., 2009) -22.589444 -50.41222222 9
(Cortezzi et al., 2009) -22.604444 -50.42888889 7
(Cortezzi et al., 2009) -22.607222 -50.43111111 6
(Cortezzi et al., 2009) -22.616944 -50.41 7
(Cortezzi et al., 2009) -22.613889 -50.41638889 7
(Crisci-Bispo et al., 2007) -24.2 -48.05 32
(Von Ellenrieder, 2007) -22.833333 -65.26666667 8
(Von Ellenrieder, 2007) -22.833333 -65.28333333 13
(Von Ellenrieder, 2007) -22.816667 -65.26666667 7
(Von Ellenrieder, 2007) -22.8 -65.26666667 7
(Von Ellenrieder, 2007) -22.766667 -65.26666667 6
(Von Ellenrieder, 2007) -22.7 -65.26666667 2
(Von Ellenrieder, 2007) -22.716667 -65.23333333 10
(Von Ellenrieder, 2007) -22.7 -65.25 13
(Von Ellenrieder, 2007) -22.583333 -65.2 11
(Von Ellenrieder, 2007) -22.55 -65.2 10
(Von Ellenrieder, 2007) -24.183333 -64.88333333 8
(Von Ellenrieder, 2007) -24.133333 -65.48333333 9
(Von Ellenrieder, 2007) -25.2 -65.86666667 9
(Von Ellenrieder, 2007) -25.216667 -65.1 8
(Von Ellenrieder, 2007) -25.216667 -65.11666667 8
(Galdean et al., 2001) -20.163772 -42.505457 14
(Galdean et al., 2001) -20.00906 -42.862652 15
(Galdean et al., 2001) -20.125339 -42.710385 10
(Galdean et al., 2001) -19.905251 -43.274787 18
43
Continuação – Tabela S1
Referência Latitude Longitude Riqueza Total
(Galdean et al., 2001) -19.86538 -42.972115 17
(Galdean et al., 2001) -18.991367 -43.88633 20
(Martínez-Sanz et al., 2014) 0.903986 -79.569624 9
(Martínez-Sanz et al., 2014) 0.900131 -79.564522 11
(Martínez-Sanz et al., 2014) 0.787734 -79.697308 13
(Martínez-Sanz et al., 2014) 0.743451 -80.055834 11
(Martínez-Sanz et al., 2014) 0.746099 -80.082271 10
(Martínez-Sanz et al., 2014) 0.716599 -80.082349 9
(Martínez-Sanz et al., 2014) 0.697852 -80.019881 10
(Melo & Froehlich, 2001) -24.351487 -48.286098 40
(Melo & Froehlich, 2001) -24.372065 -48.347277 43
(Melo & Froehlich, 2001) -24.305385 -48.327739 26
(Melo & Froehlich, 2001) -24.354837 -48.286702 45
(Melo & Froehlich, 2001) -24.346446 -48.323831 33
(Melo & Froehlich, 2001) -24.365264 -48.307011 42
(Melo & Froehlich, 2001) -24.357264 -48.294442 43
(Melo & Froehlich, 2001) -24.346977 -48.327465 39
(Melo & Froehlich, 2001) -24.387918 -48.352222 41
(Melo & Froehlich, 2001) -24.45241 -48.412709 34
(Meza-S. et al., 2012) 5.28555556 -75.5225 15
(Miserendino & Pizzolon, 2004) -43.184167 -71.60777778 21
(Miserendino & Pizzolon, 2004) -43.191667 -71.57305556 24
(Molina et al., 2008) -16.478056 -67.89055556 5
(Molina et al., 2008) -17.0225 -67.90194444 5
(Molina et al., 2008) -17.024444 -67.90916667 5
(Monteles, 2012) -47.648593 -1.001598 6
(Monteles, 2012) -47.608537 -1.054376 5
(Monteles, 2012) -47.639839 -1.024344 10
(Monteles, 2012) -47.592629 -0.966938 8
(Monteles, 2012) -47.59873 -1.029819 8
(Monteles, 2012) -47.608397 -1.014573 5
(Monteles, 2012) -47.790235 -1.080604 15
(Monteles, 2012) -47.622497 -1.040066 10
(Monteles, 2012) -47.804781 -1.092202 14
(Monteles, 2012) -47.408304 -2.066478 10
(Monteles, 2012) -47.400056 -2.06649 11
(Monteles, 2012) -47.402439 -2.049963 4
(Monteles, 2012) -47.430789 -2.058688 5
(Monteles, 2012) -47.413033 -2.06902 8
(Monteles, 2012) -47.33163 -2.19935 15
(Monteles, 2012) -47.294714 -2.210038 14
(Moorman et al., 2006) -54.62674 -69.32671 4
(Moorman et al., 2006) -54.40904 -69.62829 1
(Moorman et al., 2006) -54.47931 -69.87324 7
44
Continuação – Tabela S1
Referência Latitude Longitude Riqueza Total
(Moorman et al., 2006) -54.49965 -69.84719 5
(Moorman et al., 2006) -54.54993 -70.30931 1
(Moorman et al., 2006) -54.46194 -70.36231 5
(Moorman et al., 2006) -54.73744 -70.28488 5
(Moorman et al., 2006) -54.82303 -70.31788 6
(Moorman et al., 2006) -54.84511 -70.46323 4
(Moorman et al., 2006) -54.79631 -69.60713 5
(Moorman et al., 2006) -54.77334 -69.59232 4
(Moya et al., 2009) -17.126389 -64.98055556 11
(Moya et al., 2009) -16.997222 -65.175 7
(Moya et al., 2009) -17.029167 -65.29861111 7
(Moya et al., 2009) -17.244444 -64.38555556 9
(Moya et al., 2009) -17.225278 -64.47777778 3
(Moya et al., 2009) -17.081944 -65.21805556 12
(Moya et al., 2009) -17.016111 -65.30972222 4
(Moya et al., 2009) -16.818889 -65.57777778 2
(Moya et al., 2009) -17.015 -65.21777778 10
(Moya et al., 2009) -16.855 -65.38583333 18
(Moya et al., 2009) -16.7375 -65.65361111 6
(Moya et al., 2009) -16.848889 -65.49611111 3
(Moya et al., 2009) -17.173611 -64.86805556 2
(Moya et al., 2009) -16.988889 -65.3375 2
(Oliveira & Callisto, 2010) -20.004444 -43.87305556 15
(Oliveira & Callisto, 2010) -20.001667 -43.87388889 17
(Oliveira & Callisto, 2010) -20.003056 -43.875 16
(Oliveira & Callisto, 2010) -20.001944 -43.87777778 23
(Oyanedel et al., 2008) -45.752778 -72.16194444 10
(Oyanedel et al., 2008) -45.526944 -72.64833333 12
(Oyanedel et al., 2008) -45.525278 -72.68305556 16
(Oyanedel et al., 2008) -45.596389 -72.74305556 5
(Oyanedel et al., 2008) -45.393333 -72.69722222 18
(Oyanedel et al., 2008) -45.908333 -71.72638889 8
(Oyanedel et al., 2008) -45.717778 -72.05138889 10
(Oyanedel et al., 2008) -45.769167 -72.61611111 3
(Oyanedel et al., 2008) -45.835833 -71.92777778 9
(Paula & Fonseca-Gessner, 2010) -21.961667 -47.84111111 17
(Paula & Fonseca-Gessner, 2010) -21.958611 -47.84944444 5
(Reymundo, 2015) -11.097254 -75.437437 23
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -20.758611 -56.75166667 22
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -20.685 -56.77777778 19
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -20.103611 -56.63333333 16
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -18.296944 -52.97583333 7
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -18.1325 -53.00916667 1
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -19.086389 -51.885 14
45
Continuação – Tabela S1
Referência Latitude Longitude Riqueza Total
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -20.312778 -46.52944444 13
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -20.324167 -46.5375 15
(Romero & Ceneviva-Bastos, 2013b) -20.340278 -46.46555556 18
(Saito, 2013) -21.583896 -47.765006 6
(Saito, 2013) -21.581458 -47.792062 15
(Saito, 2013) -22.192501 -47.897231 13
(Saito, 2013) -22.215833 -47.908611 7
(Saito, 2013) -22.225 -47.9 15
(Saito, 2013) -21.975833 -47.870278 11
(Saito, 2013) -21.649444 -47.640278 10
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.45 -69.43333333 4
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.82405 -69.95398333 4
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.8221 -69.91938333 4
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.8789 -69.76756667 4
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.8502 -69.75636667 3
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.620167 -69.43171667 7
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.68685 -69.3584 7
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.915133 -69.23751667 5
(Scheibler & Debandi, 2008) -32.955583 -69.18066667 5
(Scheibler & Debandi, 2008) -33.04435 -69.00265 5
(Scheibler & Debandi, 2008) -33.019083 -69.11363333 3
(Shimano et al., 2010) -12.075951 -52.387831 23
(Shimano et al., 2010) -12.073472 -52.466585 19
(Shimano et al., 2010) -11.54297 -52.521352 6
(Shimano et al., 2010) -11.606666 -52.553784 10
(Shimano et al., 2010) -12.134457 -52.428541 17
(Shimano et al., 2010) -11.943485 -52.496489 6
(Shimano et al., 2010) -11.959488 -52.548085 16
(Stout & Vandermeer, 1975) 8.8 -73 35
(Stout & Vandermeer, 1975) 8.68333333 -73.5 25
(Stout & Vandermeer, 1975) 10.45 -74 23
(Stout & Vandermeer, 1975) 10.45 -75.16666667 18
(Stout & Vandermeer, 1975) 10.45 -74 33
(Stout & Vandermeer, 1975) 8.68333333 -73.5 22
(Stout & Vandermeer, 1975) 6.08333333 -75.5 23
