Тип онтогенеза как показатель, Тип онтогенеза как показатель, определяющий темпы развития определяющий темпы развития анализаторов, формирование анализаторов, формирование

поведения и коммуникацию птицповедения и коммуникацию птиц

Т.Б. ГолубеваТ.Б. Голубева

Кафедра зоологии позвоночных Московского Государственного

Университета им. М.В. Ломоносова

Тип онтогенеза, или тип развития Тип онтогенеза, или тип развития определяют на основании степени зрелости определяют на основании степени зрелости поведенческих характеристик и оперения поведенческих характеристик и оперения птенцов при вылуплении.птенцов при вылуплении.

Разные авторы выделяют от 7 до 8 Разные авторы выделяют от 7 до 8 градаций степени развитости птенцов при градаций степени развитости птенцов при вылуплении, охватывающих весь диапазон вылуплении, охватывающих весь диапазон типов онтогенеза от выводковых спредельно типов онтогенеза от выводковых спредельно зрелыми сорными курами до типичных зрелыми сорными курами до типичных птенцовых – попугаев и воробьиныхптенцовых – попугаев и воробьиных (Portman, (Portman, 19351935; Карташов, ; Карташов, 1960; 1960; NiceNice, 1962; , 1962; OO’’ConnorConnor, , 1984;1984; Starks, Riklefs, 1998).Starks, Riklefs, 1998).

Промптов А.Н. 1956. Очерки по проблеме адаптации поведения воробьиных птиц . М.: АН СССР 310 с.

Промптов предложил заменить Промптов предложил заменить термины «выводковые» и «птенцовые» термины «выводковые» и «птенцовые» нана«матуронатные» и «имматуронатные».«матуронатные» и «имматуронатные».

«Выводковые и птенцовые птицы «Выводковые и птенцовые птицы отличаются друг от друга прежде всего отличаются друг от друга прежде всего типом взаимоотношений птенцов с типом взаимоотношений птенцов с окружающими условиями и характером окружающими условиями и характером смены типа взаимоотношений в смены типа взаимоотношений в постнатальном развитиипостнатальном развитии.».»

Обычно говорят:Обычно говорят:выводковые (выводковые (altricial) altricial) = = зрелорождающиеся зрелорождающиеся птенцовыептенцовые (precocial) (precocial) = незрелорождающиеся.= незрелорождающиеся.

Признаки птенцовпри вылуплении:Х – есть, х – слабо выраженыА – показанная нами реакция

следования на акустический сигнал

в Выводковые 1 (Anatidae, нек. Charadriformes) Х Х Х Х Х

Выводковые 2 (Rheidae, Phasanidae) Х Х Х Х Х

Выводковые 3 (Turnicidae, Rallidae, Criidae) Х Х Х Х Х Х

пв Полувыводковые (Laridae) Х Х Х А Х Х

пп Полуптенцовые (Falconoidae, Strigiformes) Х х Х А Х Х Х

п Птенцовые 1 (Columbidae, Phalacrocoracidae) Х Х Х Х ХПтенцовые 2(Psittacidae, Passeriformes, Cuculi) Х Х Х Х

ПУ

ХО

ВО

Й Н

АР

ЯД

ДВ

ИГ

АТ

ЕЛ

ЬН

АЯ

АК

ТИ

ВН

ОС

ТЬ

ЛО

КО

МО

ТО

РН

АЯ

А

КТ

ИВ

НО

СТ

Ь

пита

ютс

я са

мос

тоят

ельн

о

ЕС

ТЬ

РЕ

АК

ЦИ

Я С

ЛЕ

ДО

ВА

НИ

Я

ВЫ

КА

РМ

ЛИ

ВА

ЮТ

РО

ДИ

ТЕ

ЛИ

ОС

ТА

ЮТ

СЯ

В Г

НЕ

ЗД

Е

ГЛ

АЗ

А З

АК

РЫ

ТЫ

Основные объекты исследования: птицы с разными Основные объекты исследования: птицы с разными типами онтогенеза и с разной экологией.типами онтогенеза и с разной экологией.

Выводковые: Anas platyrhynchos Gallus gallus Coturnix coturnix

Полувыводковые: Larus canus Larus argentatus Sterna paradisaea

Полуптенцовые: Asio otus

Птенцовые Coloeus monedula Ficedula hypoleuca

ТЕОРИЯ ЭТАПНОСТИОНТОГЕНЕЗА ЖИВОТНЫХ

На каждом этапе организм отличается На каждом этапе организм отличается специфическим отношением к среде; специфическим отношением к среде; на протяжении этапа происходят рост и на протяжении этапа происходят рост и развитие, но качественного нового в развитие, но качественного нового в строении и функциях не появляется, строении и функциях не появляется, тогда как на границе этапа тогда как на границе этапа «происходит более или менее «происходит более или менее синхронно качественное изменение синхронно качественное изменение всех или большинства систем и всех или большинства систем и органов»органов»Васнецов В.В. 1946. Дивергенция и адаптация в онтогенезе.Зоол. журн., Т.25, № 3, С. 197-216.

Этапы развитияЭтапы развития

В организации ранних форм поведения В организации ранних форм поведения важнейшее место принадлежит сенсорным важнейшее место принадлежит сенсорным процессам, опосредующим взаимодействие процессам, опосредующим взаимодействие развивающегося организма и развивающегося организма и видоспецифической среды.видоспецифической среды.

Развитие сенсорных систем, обеспечивающих Развитие сенсорных систем, обеспечивающих организм информацией о среде, происходит у организм информацией о среде, происходит у гомойотермов строго закономерно и поэтапно, гомойотермов строго закономерно и поэтапно, последовательное включение в поведение последовательное включение в поведение сенсорных механизмов разной модальности на сенсорных механизмов разной модальности на каждом этапе развития является важнейшим каждом этапе развития является важнейшим фактором становления поведения.фактором становления поведения.

Последними у птиц и млекопитающих Последними у птиц и млекопитающих созреваютсозреваютслух и зрение, и у птиц именно слух и зрение слух и зрение, и у птиц именно слух и зрение играютиграютважнейшуюважнейшую роль в организации поведения (в роль в организации поведения (в отличиеотличиеот млекопитающих с хорошо развитым и более от млекопитающих с хорошо развитым и более ранораносозревающим обоняниемсозревающим обонянием)

8060

dB

4020 5

SPL

По

ро

ги с

лух

а (М

К),

дБ

I II III

Прозревание

Этапы развития слуха

Появлениеслуха

Подъемна крыло

IV

Птенцовые ВыводковыеМомент вылупления

I

I

II

II

II

III

III

III

IV

IV

IV

Достижениеопределенногоуровня обмена

Появление слуха

Появлениеинтенсивнойвокализации

и дыхания

Установлениеэффективной

терморегуляции

Выводковые

Полувыводковые

Птенцовые

Вылупление

Эмбриогенез

пренатальный постнатальный онтогенез

Подъемна крыло

I

Этапы развития слуха

Критический периодимпринтинга

Сенситивный период

15%

10%

5%

5%5%

20%

20%20%

70%70%

45% 50%50%

3,5 суток2,5 - 5 суток

8 суток

Наружное ухо мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca)

Среднее ухо

барабанная перепонка

слуховаякосточка

подошва

ligamentum ascendens

сухожилиемыщцы

(Анисимов, 1974)

1 сутки

У эмбрионов куропатки и сизой чайкипри появлении слуховой чувствитель-ности барабанная перепонка недифференцирована и не обособленаот кожного покрова стенокслухового прохода наружного уха.Полость среднего уха наполненажидкостью. По своим морфометрическихарактеристикам барабанная перепонкаи слуховой столбик еще не могутосуществлять функциюзвукопередачи. (Анисимов, Барсова)

10 мкм

Стадии развития нейронов магноцеллюлярногоядра домашней курицы

Стадии развитияволосковых клетокслухового эпителия

0

1 мкм

Суммарный потенциалдействия слухового нерва

Воз

раст

. су

тки

Мухоловка-пеструшка

10

8

6

14

2 кГц 85 дБ

СПД

МК

Афферентация от функционально зрелых волосковых клеток стимулирует развитие слуховых нейронов

Влияние средыВлияние среды

Видоспецифическая для данного Видоспецифическая для данного анализатора стимуляция.анализатора стимуляция.

CCтимуляциятимуляция собственной вокализацией.собственной вокализацией.

Социальная стимуляция (акселерация Социальная стимуляция (акселерация развития более молодых).развития более молодых).

Температурный режим.Температурный режим.

У птенцов мухоловки-пеструшки (У птенцов мухоловки-пеструшки (Ficedula Ficedula hypoleucahypoleuca))низкие температуры среды в первые 4 суток низкие температуры среды в первые 4 суток после вылупления вызывают ускоренное после вылупления вызывают ускоренное развитиеразвитиеплечевой, спинной и дорзальной части плечевой, спинной и дорзальной части головнойголовнойптерилий и замедляют рост хвоста, не птерилий и замедляют рост хвоста, не сказываясьсказываясьна скорости увеличения массы тела (если нет на скорости увеличения массы тела (если нет затяжных дождей и недостатка насекомых).затяжных дождей и недостатка насекомых).

Среднесуточные ТА >15ºCСреднесуточные < 15ºС

9 суток

Mean ±SE ±SD Outliers

холод тепло3

4

5

6

7

8

9

10

Длина оперения (мм)дорзальной проксимальной части

плечевой птерилииу птенцов в возрасте 9 суток

<15ºC 17-20ºC

Среднесуточная ТА

в первые 4 дня жизни

Птенцы мухоловки-пеструшкиПтенцы мухоловки-пеструшки

N=34 N=35

p<0,001

<15oC 17-20oC

Масса птенцовмм

Лат

ентн

ый

пер

ио

д С

ПД

, мс

6 суток 2,5 кГц

Температура тела, (ТВ), о С

L

AМК

СПД

Зависимость латентного периода суммарного потенциала действияЗависимость латентного периода суммарного потенциала действияслухового нерваслухового нерва

у птенцов мухоловки-пеструшки от температуры телау птенцов мухоловки-пеструшки от температуры тела

L = 6,0 – 0,11 TBp<0,001R = - 0,68

TB = T0 + A1 exp (-x/t)

Зависимость изменения температуры тела (ТВ) при охлаждении птенца при температуре среды, равной нижней границе термонейтральной зоны (24 оС у мухоловки-пеструшки), описывается экспоненциальным уравнением

Мы предположили, что птенец достигает эффективной терморегуляции тогда, когда оказывается способен поддерживать температуру тела в пределах температуры среды, соответствующей термонейтральной зоне взрослой птицы.

Т0=37°СТ0=30,6°С

Пищевой сигнал родителя

Сигнал тревоги

Пищевой сигнал экспериментатораВыпрашивающий крикптенцов

Песня (А. Вабищева, 2006)

Акустическая коммуникация мухоловки-пеструшкив гнездовой период

Median 25%-75% Min-Max Outliers

0,9

1,0

1,1

1,2

1,3

1,4

1,5

1,6

p<0,05

Латентные периоды суммарного потенциала действия

слухового нерва у птенцов мухоловки-пеструшки в возрасте 8

дней, выросших в «тепле» и «в холоде»

ТАсрсут >15ºC <15ºC

2,2 кГц, 80 дБ

N = 4 (48) N=5 (52)

L

AМК

С момента открытия глазС момента открытия глазна 5-6 сутки затенениена 5-6 сутки затенениепри влете родителяпри влете родителяв дуплянку вызываетв дуплянку вызываетненаправленноененаправленноепищевое поведение. пищевое поведение.

У открыто гнездящихся птицУ открыто гнездящихся птицпищевая реакцияпищевая реакцияв ответ на изменениев ответ на изменениеосвещенности не возникаетосвещенности не возникает

Мухоловка-пеструшка (Мухоловка-пеструшка (Ficedula hypoleucaFicedula hypoleuca))

С появлением С появлением предметного зренияпредметного зренияна 8-9 сутки пищеваяна 8-9 сутки пищеваянаправленная реакциянаправленная реакциявызываетсявызываетсясилуэтом птицы илисилуэтом птицы илиего иммитациейего иммитацией

0

20

40

60

80

100

F1 F2 F3 Fптица

ср. TA<15oC ср. TA>15oC

Суммарный Суммарный % % реакций выпрашиванияреакций выпрашиванияптенцов мухоловки-пеструшки (птенцов мухоловки-пеструшки (Ficedula Ficedula

hypoleucahypoleuca))в возрасте 8 суток в возрасте 8 суток

от числа предъявлений плоских фигурот числа предъявлений плоских фигурТ.П.ПетроваТ.П.Петрова%

* * *

* p < 0,05N = 20-16 14-16 20-14 20-25

Относительное большее числоОтносительное большее число общих реакций в ответ общих реакций в ответ на предъявленияна предъявления движущихся движущихся фигур у птенцовфигур у птенцов в возрасте 8 в возрасте 8 суток, выросшихсуток, выросших при при среднесуточных среднесуточных ТТАА >15ºC>15ºC , ,

свидетельствует освидетельствует о преобладапреоблада--ниинии у них реакции на затенениеу них реакции на затенение

0

20

40

60

80

100

F1 F2 F3 Fптица

ср.ТА < 15оС ср. ТА > 15оС

Суммарный Суммарный % % реакций отслеживания фигурреакций отслеживания фигурптенцами мухоловки-пеструшки (птенцами мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleucaFicedula hypoleuca))

в возрасте 8 сутокв возрасте 8 сутокТ.П.ПетроваТ.П.Петрова

%

N = 20-16 14-16 20-14 20-25

** * ** *

15x8x11

Достоверно большее число «отслеживаний» объекта при пищевой реакции у птенцов,выросших при среднесуточных ТА <15ºC, свидетельствует о более раннем появлении предметного зрения.Косвенно можно предположить наступление эффективной терморегуляции в 8 суток

Темпы и характер развитияТемпы и характер развитиявегетативных функцийвегетативных функций

у выводковых и птенцовыху выводковых и птенцовых

Сенситивные и критические периоды Сенситивные и критические периоды развития слухаразвития слуха и зрения у выводковых и зрения у выводковых протекают в обедненной среде по протекают в обедненной среде по сравнению с таковой у птенцовых.сравнению с таковой у птенцовых.

K. Kato et al., 2002

проклев

Курица

Эму

Частота сердечных сокращений выводковыхв конце инкубации

Установление эффективной терморегуляции

Критическийпериод

Сенситивный период

Срок инкубации, %

Средняя частота сердечных сокращений

0 2 4 6 8 10 12 14 16

300

400

500

600

700

800

900

1000max

min

300

400

500

104 8 12 14

Средняя частота сердечных сокращенийу птенцовых птиц в эмбриогенезе

ВылуплениеПоявлениеслуха

УстановлениеУстановлениеэффективнойэффективнойтерморегуляциитерморегуляции

Критическийпериод

Сенситивныйпериод

Pearson et al., 1999

Переломным для развития слуха и зрения птицПереломным для развития слуха и зрения птицявляется момент установления эффективнойявляется момент установления эффективнойтерморегуляции, к которому приурочен акустическийтерморегуляции, к которому приурочен акустическийи зрительный импринтинг родителей.и зрительный импринтинг родителей.

Начиная с этого момента слуховой и зрительныйНачиная с этого момента слуховой и зрительныйанализаторы получают возможность работатьанализаторы получают возможность работать«по взрослому типу» -«по взрослому типу» -- - слуховой анализаторслуховой анализатор – оценивать временные и – оценивать временные ичастотно амплитудные характеристики акустическихчастотно амплитудные характеристики акустическихсигналов, амплитудно-частотную модуляцию;сигналов, амплитудно-частотную модуляцию;-зрительныйзрительный – обеспечивать предметное зрение – обеспечивать предметное зрение (до этого момента зрение «диффузное», птенец(до этого момента зрение «диффузное», птенецреагирует только на изменение освещенности).реагирует только на изменение освещенности).

Терморегуляция активно вовлечена во все поведенческие реакции.

Во время оборонительной реакции затаивания температура тела повышается за счет сократительной активности мышц.

Изменения RR интервалов становятся ритмическими медленноволновыми.

Мухоловка-пеструшка8 суток

Акустический сигнал тревоги

RR интервалы, с

оС

Время, с

Японский перепел (Coturnix coturnix japonica)6 часов после вылупления

Развитие Развитие терморегуляционнтерморегуляционных систем в ых систем в момент момент установления установления эффективной эффективной терморегуляции у терморегуляции у выводковых ниже, выводковых ниже, чем у птенцовых и чем у птенцовых и полуптенцовых полуптенцовых (доказано). И (доказано). И вероятно, ниже, вероятно, ниже, чем у чем у полувыводковых.полувыводковых.

1 3 5 7 9 11 13 15ВВозраст, сутки

I II

Стадия диффузного

зренияПоявление

предметного зрения

Этапы развития слуха

Только реальный обликродителя вызываетпищевое поведение

Все новое вызываетоборонительное поведение

Критический периодобучения

Сенситивныйпериод

Этапы развития слуха и зренияЭтапы развития слуха и зрения у мухоловки-пеструшки ( у мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleucaFicedula hypoleuca))

Этапы развития зрения

Открываются глаза

Выучен пищевойродительский сигнал

III

Темпоральнаяобласть

Центральнаяямка

Схема стереоскопического и панорамного зрениямухоловки-пеструшки

Темпоральная область

Первые функционально зрелые фоторецепторы появляютсяу мухоловки-пеструшки в темпоральной области на 5-6 сутки.Пищевая реакция выпрашивания связана с активацией афферентныхпутей, берущих начало от фоторецепторов темпоральной ямки.У взрослых эти пути задействованы в стереоскопическом зрении припищедобывательном поведении (ловле насекомых).Этот тип гетерохронии обеспечивает наиболее продолжительноеобучение, что необходимо для сложных координированныхповеденческих актов.

Фоторецепторный слой в темпоральной ямкептенцов мухоловки-пеструшки

Темпоральнаяямка5 сутки

5 суток 14 суток 30 суток Центр темпоральной ямки

5 суток, рядом с центром

Центральнаяямка6-7 сутки

ТОнос

Развитие фоторецепторов сетчатки цыпленканачинается с центральной ямки

(экспрессия крсных опсинов в клетке, гибритизацияin situ на тотальных препаратах)

(Bruno, Cepko, 1996)Место появления первых фоторецепторов в сетчатке и раннее поле зренияобусловлено экологическими задачами: у зерноядных развитиефоторецепторного слоя сетчатки начинается с центральной фовеа;у охотников с латеральным расположением глаз – с темпоральной области,обеспечивающей бинокулярное зрение.

ДиффузноДиффузноee зрение, зрение,пищевое поведениепищевое поведениена изменение освещенностина изменение освещенности

Предметное зрение

5 6 7 8 9 10 11 13 15 сутки

Развитие сетчаткиРазвитие сетчатки и зрительно управляемого поведения и зрительно управляемого поведения у мухоловки-пеструшки у мухоловки-пеструшки

Развитие фоторецепторовв темпоральной фовеа

Развитие фоторецепторов Iв центральной фовеа Начало процесса реорганизация

центральной ямки сетчатки, дегенерации иреорганизации фоторецепторов

Критический период импринтингаобраза родителя

ad

8 сут 12 сут

Пищевая реакцияПищевая реакцияу слетков мухоловки-пеструшки,у слетков мухоловки-пеструшки,

выращенных в лаборатории выращенных в лаборатории

20 суток

Выпрашивание,Выпрашивание,18 суток18 суток Т.П.Петрова,

Л.В.Зуева

Ключевыми показателями становления Ключевыми показателями становления поведения и развития анализаторов поведения и развития анализаторов являются:являются:

Продолжительность сенситивного Продолжительность сенситивного периодапериодаПродолжительность критического Продолжительность критического периода импринтинга периода импринтинга

У выводковых эти периоды короткие, у У выводковых эти периоды короткие, у птенцовых длинные.птенцовых длинные.

Следствием оказывается жесткий Следствием оказывается жесткий акустический импринтинг у выводковых, акустический импринтинг у выводковых, птенцовые получают возможность птенцовые получают возможность доучиваться по мере увеличения доучиваться по мере увеличения способности воспринимать и способности воспринимать и анализаировать разные качества анализаировать разные качества сигналов.сигналов.

Развитие слуха и зрения птиц Развитие слуха и зрения птиц обеспечивается становлением гомойотермии.обеспечивается становлением гомойотермии. Тип онтогенеза определяет, кроме раннего Тип онтогенеза определяет, кроме раннего постнатального поведения, способ постнатального поведения, способ пищедобывания взрослых и степень пищедобывания взрослых и степень сложности их акустической и, по аналогии, сложности их акустической и, по аналогии, зрительной коммуникации.зрительной коммуникации.

В результате того, что сенситивные и В результате того, что сенситивные и критические периоды выводковых протекают критические периоды выводковых протекают в более обедненной и менее энергетически в более обедненной и менее энергетически благоприятной среде, акустическая благоприятной среде, акустическая коммуникация у большинства птенцовых, коммуникация у большинства птенцовых, прежде всего у воробьиных и попугаев, прежде всего у воробьиных и попугаев, значительно богаче, чем у выводковых.значительно богаче, чем у выводковых.

Спасибо за вниманиеСпасибо за внимание

Благодарности:Благодарности:

Л.И. БарсовойЛ.И. БарсовойЕ.В. КорнеевойЕ.В. КорнеевойЛ.В. ЗуевойЛ.В. ЗуевойЛ.И. АлександровуЛ.И. АлександровуИ.Б. СолдатовойИ.Б. СолдатовойТ.П. ПетровойТ.П. Петровой - (автор рисунков) - (автор рисунков)