PRINCIPI MOLEKULARNE I FENOTIPSKE EVOLUCIJE

Izvodi iz predavanja

BILJANA STOJKOVI I NIKOLA TUCI

4. DEO

EKOLOKAEVOLUCIONA BIOLOGIJARAZVIA

4.1. Fenotipska plastinost

4.1.1. Primeri fenotipske plastinosti

4.1.2. Da li je fenotipska plastinost uvek adaptivna? 4.1.3. Razvojna norma reakcije

4.1.4. Genetika osnova fenotipske plastinosti 4.2. Evolucioni znaaj fenotipske plastinosti

4.2.1. Nasleivanje obrazaca razvia

4.2.1.1. Genetika akomodacija plastinog odgovora 4.2.1.2. Predvodnici i pratioci u evoluciji: fenotip ili geni?

4.3. Epigenetika

4.3.1. Genomsko utiskivanje

4.3.2. Epigenetike promene izazvane sredinskim iniocima 4.3.3. Epigenetiki nasledni sistemi

1

EKOLOKA EVOLUCIONA BIOLOGIJA RAZVIA

Populaciono-genetika teorija, kao to je razmatrano u prethodnom delu,

objanjava i kvantifikuju promene genetike strukture populacije, ali ne rasvetljava na

adekvatan nain kako dolazi do pojave fenotipskih varijacija na koje deluju razliiti

evolucioni mehanizmi. Budui da se formiranje fenotipa odvija kroz individualno razvie

organizama, postalo je jasno da razumevanje fenotipske evolucije ne moe biti potpuno

bez sagledavanja uloge ontogenije u ovim procesima. Meuzavisnost evolucije i

ontogenije ogleda se u postanku i evolucionim promenama razvojnih programa, s jedne

strane, i uticaja ontogenije na ograniavanje i usmeravanje pravaca transgeneracijskih

promena, s druge strane (videti deo 3). To, meutim, nije cela pria o fenotipskoj

evoluciji.

S obzirom da su i razvie i evolucija procesi koji se odvijaju u kontekstu ivotnih

sredina u kojima organizmi i populacije ive, sposobnost organizama da obrade sredinske

informacije i da kroz razvie adekvatno odgovore na promene u abiotikom i biotikom

okruenju predstavljaju najvanije elemente adaptivne evolucije. Zapravo, moe se rei

da je evoluciona promena istovremeno i genetiki i ekoloki fenomen, ili, kako je to formulisao Roe genetika je samo polovina prie o evoluciji (Rausher 2005). U svetlu najnovijih naunih saznanja moramo dodati i nov aspekt povezivanja ekologije i evolucije epigenetiku, o kojoj emo govoriti u narednim poglavljima. Ovakav pristup, objedinjen u novoj sintetikoj disciplini ekoloka evoluciona biologija razvia (eco-evo-devo), naglaava dve veoma bitne razlike u odnosu na Modernu sintezu o kojoj smo govorili u treem delu (slika 3.1) mesto fenotipa i ivotne sredine u razmatranju evolucionih procesa ovde je sasvim drugaije.

Savremene molekularno-bioloke tehnike revolucionizovale su kvalitet i kvantitet informacija koje su danas dostupne biolozima. Viestruko uveanje podataka o genetikoj osnovi variranja razliitih osobina uzrokovalo je, meutim, jasnu tendenciju, uklopljenu u pristup Moderne sinteze, da se zaboravi na injenicu da je fenotip, a ne genotip, od centralne vanosti u razmatranju evolucije ivog sveta. Fenotip mora biti u centru evoluciono biolokog pristupa iz nekoliko razloga. Prvo, ono to zapravo elimo

2

razumeti u biologiji jesu naini i mehanizmi nastanka velike raznovrsnosti fenotipova

jedinki i vrsta. Drugo, prirodna selekcija, mehanizam odgovoran za oblikovanje

specifinih adaptacija organizama na konkretna ivotna stanita, deluje preko fenotipskih

razlika izmeu jedinki. Drugim reima, selekcija ne prepoznaje gene, ve fenotip, a

genetike promene predstavljaju posledice ovog procesa. Trei razlog zasnovan je na

osnovnoj injenici evolucionog procesa jedinica organizacije ivih sistema u kojoj se

odigravaju evolucione promene je populacija. Direktne ekoloke efekte, kao to su uticaji

na populacionu dinamiku (stope nataliteta, mortaliteta, uzrasna struktura i sl.), ili

strukturu i funkciju ekosistema, imaju fenotipovi, a ne geni.

U skladu sa ovakvim sagledavanjem fenotipa, veoma vaan element novih

pristupa u prouavanju fenotipske evolucije predstavlja izmenjeno shvatanje uloge

ivotne sredine u nastanku fenotipske varijabilnosti. Neposredni uzroci varijabilnosti

fenotipa, koji podrazumevaju, pored genetikih, i fenotipske promene uzrokovane

uticajima spoljanje i unutranje sredine organizama, jesu proizvoai varijabilnosti na

osnovu koje deluje prirodna selekcija i koja moe bitno izmeniti pravac genetikih evolucionih promena (Bradshaw 1965, West-Eberhard 2003)1. Ovde se ivotna sredina shvata kao kontekst koji uslovljava specifinu asocijaciju genotip/fenotip/adaptivna vrednost i koji zavisi od specifinosti ekolokih interakcija izmeu organizama, kao i njihovih interakcija sa fizikim uslovima u stanitu. Dakle, ivotna sredina nije samo arena gde razliiti fenotipovi dostiu razliit stepen preivljavanja i reproduktivnog uspeha (West-Eberhard, 1989), ve je vaan kreator varijabilnosti kroz razvie organizama. Za razliku od stava da DNK daje program koji kontrolie razvie embriona (Wolpert, 1991), odnosno, da se sve to je potrebno za odigravanje procesa razvia nalazi u oploenoj jajnoj eliji, ekoloka evoluciona biologija razvia zasniva se na stanovitu da organizmi nisu preformirani u germinativnim elijama ve nastaju kroz

1 Unutranja sredina podrazumeva sve mogue aspekte genetike i/ili negetike promene ekspresije gena i uticaje tih promena na ispoljavanje fenotipskih karakteristika. Na primer, procesom rekombinacije tokom gametogeneze i spajanjem rekombinovanih gameta nastaju nove kombinacije alelskih varijanti razliitih gena, tj. menja se genetiki kontekst u kom se ispoljava svaki gen. Alel jednog gena u nekoj multigenskoj kombinaciji moe se fenotipski ispoljavati, na primer, kao dominantan a u drugoj kao recesivan; ili u jednoj kombinaciji moe pozitivno uticati na adaptivnu vrednost, a u drugoj negativno. Jasno je, naravno, da se fenotipski znaaj genetikog konteksta zasniva na plejotropiji i epistatikim interakcijama gena. Dodatno, epigenetika regulacija utie na fenotipsko ispoljavanje gena i u velikoj meri zavisi od fiziolokog stanja organizma i razliitih uticaja iz spoljanje sredine. Ukoliko se menja (epi)genetiki kontekst i, posledino, fenotipska varijabilnost u populaciji, to svakako utie na pravce evolucionih promena.

3

intrinziku dinamiku razvojnog procesa u kom sredina ima formativnu ulogu, tj.

predstavlja jedan od izvora nesluajnih varijacija koje upravljaju evolucionim

promenama. Ne sporei, naravno, ulogu genotipa u procesima razvia organizama, do

danas su potvreni brojni primeri koji pokazuju da razliiti inioci ivotne sredine imaju

sasvim direktnu ulogu prilikom odreivanja konanog fenotipa organizma.

Kod velikog broja vrsta, inicijacija procesa razvia zavisi od nekog inioca

ivotne sredine, a ne od genetikog materijala koji se nalazi u elijama. Jo krajem

prolog veka embriolozi su uoili da neke vrste aba i ptica koriste gravitaciju za

obezbeivanje polarnosti svojih oocita; naruavanje gravitacionog polja dovodi do

naruavanja normalnog razvia tih organizama. Oocite morskih jeeva, na primer, koriste

natrijumove jone iz svoje ivotne sredine prilikom aktivacije jajnih elija, itd.

Kod mnogih vrsta morskih organizama sa larvalnim fazama razvia, metamorfoza

u adultne oblike zavisi od vrlo specifinih sredinskih faktora. Da bi se uspeno odigralo

razvie tih organizama, njihove planktonske larve esto moraju da se privrste blizu

izvora hrane. Pri tome, signali za privrivanje larvi predstavljaju rastvorljivi molekuli

koje proizvodi budui plen tih organizama. To je, recimo, sluaj kod niza vrsta morskih

pueva golaa, ije larve poinju sa metamorfozom iskljuivo u prisustvu ivog plena.

Kod pua Aplysia californica to je alga Laurencia pacifica, dok druga vrsta istog roda (A. parvula) zahteva blizinu alge Chondrococcus hornemanni za inicijaciju metamorfoze. Larve nekih morskih koljki, kao to je Teredo navalis (brodski crv), kao signal za privrivanje na mesto gde e se odigrati metamorfoza koriste neka jedinjenja koja u vodi oslobaa drvo, dok rastvorljive supstance iz ostrige (Mytilus edulis) indukuju privrivanje larvi iste vrste.

Kod mnogih komaraca, do stvaranja vitelogenina (koji je kritina supstancija za formiranje jajnih elija) nee doi ukoliko enke (kod komaraca samo se enke hrane) nisu uzele obrok krvi neke ivotinje.

Kod nekih vrsta pueva i vodozemaca, uspenost razvia zavisi od simbioze izmeu njihovih jajnih elija i fotosintetikih algi (Cohen i Strathmann, 1996). Naime, poto enke ovih ivotinja polau jaja u relativno vrsto povezanim grupama, koliina kiseonika u unutranjosti tog paketa moe biti izuzetno mala. Kiseonik, koji stvaraju fotosintetike alge, omoguuje uspeno razvie embriona u samoj unutranjosti te mase.

4

Kod insekta Euscelis incisus, nee doi do formiranja abdomena ukoliko se iz

njihovih jajnih elija ukloni jedna vrsta bakterija (eksperimentalno korienjem

antibiotika; Schwemmler, 1989). Takoe, funkcionisanje intestinalnih epitelnih elija kod

sisara izgleda da zavisi od simbioze sa razliitim vrstama bakterija (u delu 2. naveli smo

da u crevima oveka od momenta raanja odigrava se ekoloka sukcesija vie od 40000

razliitih vrsta bakterija!).

Dakle, uticaji biotike i abiotike sredine mogu biti kljuni za inicijaciju razliitih

faza individualnog razvia. Dodatno, varijabilni uslovi ivotne sredine mogu rezultovati

nastankom razliitih fenotipova. Sumarno govorei, fenotipska varijabilnost u populaciji,

koja jeste osnovni materijal evolucije, nastaje kao rezultat: 1) genetikih razlika izmeu

jedinki, 2) individualnih razlika u sposobnosti genotipova da fenotipski odgovore na

sredinske varijacije (varijabilnost fenotipske plastinosti), 3) epigenetikih mehanizama

genske ekspresije (koja je regulisana modifikacijama DNK i/ili histona), i 4) razlika u

materinskim efektima (doprinosima materinskih inilaca u razviu potomaka). U

narednim poglavljima posvetiemo se razmatranju uloge fenotipske plastinosti u

procesima evolucije. Takoe, uzimajui u obzir da centralni procesi preko kojih se

ostvaruju kreativni efekti ivotne sredine jesu epigenetiki, neophodno je i da prouimo na koji nain epigenetike promene mogu modelovati pravce evolucionih promena2.

4.1. Fenotipska plastinost

Centralni fenomen u ekolokoj evolucionoj biologiji razvia, jeste fenotipska plastinost - sposobnost genotipa da u razliitim sredinskim uslovima formira razliite

2 U savremenoj literaturi postoji nedoslednost u korienju naziva epigenetika i epigeneza, to katkad moe dovesti do velikih nesporazuma. U molekularnoj biologiji epigenetika (atributivno: epigenetiki) se odnosi na nasledne promene u ekspresiji gena koje se ne zasnivaju na promenama u DNK (o tome govorimo u delu 4). Epigeneza (atributivno: epigenetski) se od poetka XX veka koristi kao sinonim za razvie organizama koje se odigrava kroz seriju stupnjeva od nediferencirane poetne elije do formiranja polno zrelih jedinki (ili smrti jedinke). U istoriji biologije, ovako definisana epigeneza se pojavila kao suprotnost preformacionizmu (ili preformizmu), prema kome su sve jedinke date vrste kreirane u isto vreme, a naredne generacije samo rastu iz unapred formiranih oblika koji se navodno nalaze u polnim elijama (to su za neke bile jajne elije, ali ee spermatozoidi). Do zabune oko korienja termina dolazi jer savremena biologija razvia, kako smo i ovde i na drugim mestima isticali, zagovara interakcionistiko stanovite, tj. da su tokom razvia delotvorni kako genetiki tako i sredinski inioci. Dakle, za razvie se moe rei da je i epigenetsko i epigenetiko. Da bismo izbegli nejasnoe, mi emo opisujui razvie govoriti o epigenetskim promenama, a epigenetike promene e biti samo one o kojima danas govori molekularna biologija razvia.

5

fenotipove. ivotna sredina, dakle, predstavlja inilac razvia koji znaajno utie na

opseg fenotipova koje e proizvesti jedan genotip (West-Eberhard, 1989).

Istoriari nauke, uvek spremni da naglase Darvinov nesumnjiv znaaj u

evolucionoj biologiji, navode da je on anticipirao dananje shvatanje uloge plastinosti u

evoluciji. Iz njegovih tekstova moe se zakljuiti da je razumeo problem prilagoavanja

vrsta na varijabilne ivotne uslove. U jednom pismu on navodi: Razmiljao sam da li su

vrste izloene neprekidnim i velikim promenama ivotne sredine, spremne da se

adaptiraju na sve uslove fluktuirajueg stanita (Darwin 1881). Ipak, ovaj fenomen

dobija vie panje tek nekoliko decenija kasnije. Boldvin, kog smo ve pominjali u

kontekstu alternativne evolucione sinteze, primeuje da se organizmi razlikuju u

pogledu toga na koji nain i u kolikoj meri mogu promeniti svoje fenotipske atribute pod

uticajem razliitih sredinskih uslova (Baldwin, 1896). Prema Boldvinu, taj novi

evolucioni faktor moe oblikovati pravce evolucionih promena, budui da e organizmi

koji su adaptabilniji na nove sredinske uslove (tj. plastiniji), imati bolje preivljavanje, vie se reprodukovati i ostaviti vei broj potomaka3 (o adaptivnom znaaju fenotipske plastinosti bie vie rei kasnije). Mora se ipak naglasiti da su Boldvinovi argumenti bili u potpunosti intiutivni, tj. zasnovani na apstraktnom rezonovanju bez empirijskih podataka. Tek nekoliko decenija kasnije, pre svega zahvaljujui Vodingtonu, kao to emo videti u narednim poglavljima, ove teorijske konstrukcije dobijaju prave eksperimentalne potvrde.

U meuvremenu, u okviru tada nove discipline genetike, otvorena je debata koja je imala posledice i na samo shvatanje koncepta genotipa. Volterek (Woltereck, 1909) uvodi pojam norma reakcije za opis razliitih fenotipskih stanja istog genotipa u razliitim sredinskim uslovima. Prema savremenoj definiciji, norma reakcije predstavlja ukupnost fenotipova koje moe da ostvari jedan genotip pod razliitim uslovima ivotne sredine (Sultan, 1987), dok veliina fenotipske promene neke osobine, koja je nastala u razliitim sredinama, predstavlja meru plastinosti te osobine u konkretnim ivotnim uslovima (Bradshaw 1965). Termini norma reakcije i fenotipska plastinost esto se koriste kao sinonimi, mada se, formalno, fenotipska plastinost odnosi na opti efekat

3 Boldvinova knjiga Development and Evolution (1902), imala je veliki broj italaca i meu pristalicama Moderne sinteze i meu alternativnim evolucionistima.

6

ivotne sredine na ekspresiju osobine (ukljuujui i odsustvo odgovora), dok se norma

reakcije odnosi na specifian oblik odnosa izmeu ivotne sredine i fenotipa (slika 4.1).

Poto fenotipska plastinost nije svojstvo jedinke ve genotipa (u uem smislu), ona se

moe procenjivati u eksperimentima u kojima se nekoliko lanova svake od srodnikih

grupa (klona, inbred linija, brae i sestara i sl.) razvija u dve ili vie razliitih ivotnih

sredina. Najjednostavniji nain opisivanja fenotipskog odgovora na razliite ivotne

sredine je dijagram normi reakcija, zbog ega je prvi Volterekov naziv za normu reakcije

bio fenotipska kriva (Boks 1, slika 4.1).

Boks 1. Norma reakcije i fenotipska plastinost: odnosi i interpretacije

A.B.

P

E1E2E1E2

C.D.

E1E2E1E2

Slika 4.1. Dijagram normi reakcija. Na x osi predstavljene su vrednosti neke sredinske varijable (na slici su prikazane dve razliite ivotne sredine E1 i E2, koje se razlikuju, recimo, po temperaturi). Odgovarajue fenotipske vrednosti osobine (npr. masa tela) svakog od analiziranih genotipova predstavljene su na y osi (na dijagramu su prikazana dva genotipa). Povlaenjem linija izmeu srednjih fenotipskih vrednosti svakog od genotipova u dve ivotne sredine dobijaju se norme reakcije genotipova (puna linija oznaava prvi, a isprekidana linija drugi genotip). A. Genotip prikazan punom linijom je plastian (pokazuje promenu vrednosti osobine u razliitim sredinama); genotip prikazan isprekidanom linijom nije plastian (ravna norma reakcije). Veliina plastinog odgovora je prikazana parametrom P i predstavlja razliku u vrednostima osobina u dva stanita. B. Norme reakcija dva genotipa su paralelne, tj. genotipovi pokazuju isti pravac i opseg fenotipske promene. C. Norme reakcija dva genotipa nisu paralelne, tj. fenotipski odgovori genotipova se razlikuju. D. Norme reakcija dva genotipa se ukrtaju i menjaju relativni rang u razliitim stanitima (videti Boks za interpretaciju dijagrama).

7

Za interpretaciju fenotipske plastinosti u jednoj populaciji znaajna je analiza odnosa normi reakcije razliitih genotipova. Postojanje razlike izmeu fenotipskih vrednosti istog genotipa u razliitim sredinama (norma reakcije pod nagibom) ukazuje na znaajan efekat sredinskih uslova u formiranju fenotipa. Ukoliko su norme reakcije razliitih genotipova paralelne, bez obzira na razliku u apsolutnim vrednostima osobina, naini odgovora genotipova na sredinska variranja su identini; moemo pretpostaviti da su elementi regulacije fenotipskog odgovora na sredinske uslove isti kod razliitih genotipova. S druge strane, ukoliko norme reakcije nisu paralelne ili se ukrtaju u zadatom opsegu sredinskih uslova (imamo na umu da se neparalelne norme reakcije mogu ukrtati u nekom drugom spektru ivotnih sredina), to nam sugerie da izmeu genotipova postoje razliiti genetiki elementi u nainu primanja i obrade sredinskih informacija. Drugim reima, u populaciji postoji genetika varijabilnost fenotipske plastinosti, a samim tim i potencijal za njenu evolucionu promenu (videti poglavlje 4.1.4). U kvantitativnoj genetici ovakav odnos normi reakcija se oznaava kao interakcija izmeu genotipa i sredine.

Otkrie fenomena plastinosti i norme reakcije genotipova vezuje se za

eksperimente koje je Volterek obavljao na raiu Daphnia. Koristei partenogenetske

klonove raia, on je ustanovio da se oblik i veliina glave genetiki identinih jedinki

mogu znaajno menjati u zavisnosti od veliine njihovog plena (zooplankton, rotifere,

jednoelijske alge, organski detritus, itd). Ovaj rezultat izgledao je kao savrena

ilustracija sutinske razlike izmeu dva pojma - genotip i fenotip, koju je 1911.

godine formalizovao Johansen (Johannsen, 1911). Meutim, poverenje Voltereka u

upotrebljivost ove distinkcije biva poljuljano jednim, za njega neoekivanim, nalazom.

Otkrie da genetiki razliite linije klonova mogu pod odreenim uslovima formirati

identine ili veoma sline fenotipove, navelo ga je na zakljuak da izmeu genotipa i

fenotipa ne postoji distinkcija zato to genotipske razlike mogu potpuno nestati zbog

jednostavnog sredinskog uticaja. Volterek je oekivao da genotipovi, tj. njihovi

fenotipovi, moraju uvek pokazivati jasne razlike, ili, drugim reima, da se identitet

genotipova mora uvek prepoznavati preko nepreklopljenih normi reakcija. Dakle, ovaj

naunik je propustio da uoi evolucioni znaaj svojih rezultata i, to je jo vanije,

oznaio je poetak duge istorije nerazumevanja i odbacivanja uloge ivotne sredine u

genetici i evoluciji.

8

Johansen, meutim, veoma jasno uvia vanost navedenih rezultata4. U svojoj

kritici Volterekovog propusta on je napisao: Na Voltereka se moe primeniti uveni

izraz 'video sed non credo' [videh ali ipak ne poverovah!]... Razlike izmeu fenotipskih

krivulja mogu znaajno varirati ili ak nestajati... Kada Volterek misli da su te injenice u

suprotnosti sa postojanjem konstantnih razlika izmeu genotipova, on pokazuje potpuno

nerazumevanje ovog pitanja!. Naravno, mnogo vanije od pomalo maliciozne kritike

svog savremenika jesu Johansenove dedukcije koje su proizale iz eksperimenata na

dafnijama. Navodei da je norma reakcije suma svih potencijala jednog zigota,

Johansen zakljuuje da norma reakcije naglaava kako razliitost, tako i jedinstvo u

'ponaanju' individualnog organizma. Zapravo, moe se rei da Johansen termin norma

reakcije koristi skoro kao sinonim pojmu genotip. vedski biolog Nilson-Ele (H. Nilsson-

Ehle) 1914. godine uvodi termin fenotipska plastinost, koji postaje dominantna tema u

istraivanjima ruske genetike i evolucione kole, okupljene oko etverikova

(Chetverikov) dvadesetih godina prolog veka. tavie, Teodosijus Dobanski, kasnije

jedan od najvanijih naunika u okvirima Moderne sinteze, izjednaio je pojmove norma

reakcije i gen, tvrdei da je norma reakcije prava, mendelovska jedinica naslea

(Dobzhansky, 1926). Kasnije, meutim, on odbacuje takvo gledite definiui evoluciju

kao promenu uestalosti alela u populaciji, i opisujui normu reakcije kao svojstvo populacije, a ne jedinke.

Od samih poetaka evolucione biologije, programi, pravci i naini miljenja o procesima naslednih promena veoma su se razlikovali izmeu ruske (sovjetske) i zapadnjake kole. Kako smo ve rekli, genocentrinost zapadnog pogleda izbacila je razmiljanja o ulozi ontogenije u procesima evolucije. S druge strane, ne umanjujui znaaj gena u evoluciji, sovjetska bioloka kola, koja je tridesetih godina prolog veka bila jedna od najnaprednijih u svetu5, moe se oznaiti kao evoluciono morfoloka, a njeni pravci se mogu saeti u stavu da mi nemamo potpunu teoriju evolucije;... u bliskoj budunosti, ekolozi, genetiari i razvojni biolozi moraju zajedniki napraviti takvu teoriju... (Severtsov, 1935). Jedan od najistaknutijih istraivaa ove orijentacije bio je Ivan Ivanovich Schmalhausen (1884 1963) ije su koncepcije postavile temelje

4 Johansen je ovek kog se danas seamo uglavnom zbog naziva gen za najmanju jedinicu nasleivanja. 5 Meu velike i priznate umove genetike toga doba spadaju etverikov, Severtsov, Filipenko, Timofejev-Resovski i Vavilov.

9

alternativne sinteze i kog emo pominjati u narednim poglavljima. Filozofi nauke

smatraju da je jedan od bitnih razloga za naglaavanje uloga fenotipske plastinosti i

ivotne sredine u procesima evolucije bio uticaj sovjetske poljoprivredne prakse. Naime,

nepovoljni sredinski uslovi, sa velikim i nepredvidim fluktuacijama u temperaturama,

mrazevima i suama, veoma skrauju period godine koji je optimalan za uzgoj ita.

Stoga, sovjetska biologija bila je veoma zainteresovana za otkrivanja na koje naine

svetlost i temperatura mogu usmeriti razvie biljaka u razliite pravce. Eksperimenti sa

temperaturnim uticajima na vreme cvetanja biljaka (koje se moglo pomeriti i izvan

sezone) bili su veoma znaajni. Rezultati tzv. vernalizacije (prolazak razvia embriona u

semenu nekih sorti ita kroz niske temperature) pokazali su se kao veoma uspeni i

znaajni u samoj praksi. Meutim, ubrzo, sa dolaskom oveka koji e obeleiti najmanje

tri decenije nauke u Sovjetskom savezu Trofimom Denisoviem Lisenkom, koncept

fenotipske plastinosti postaje iskarikiran i proteran izvan svake naune diskusije i

prakse. Poevi od ranih tridesetih godina prolog veka, za vreme J.V. Staljina, ustaljuje

se praksa da konanu odluku o ispravnosti neke naune teorije donosi Centralni komitet

komunistike partije; naune publikacije morale su prolaziti procenu ideoloke

podobnosti. U to doba, nakon kolektivizacije obradivih povrina, sovjetska poljoprivreda

rapidno slabi. Kao mladi komunistiki demagog agronomskog obrazovanja, Lisenko nudi reenje problema iskljuivo kroz vernalizaciju. Na toj osnovi on gradi itavu novu naunu koncepciju, po kojoj niske temperature mogu sutinski izmeniti naslednu osnovu (likvidirati konzervativizam naslea kako je govorio) i poboljati prinos ita. Sama genetika, u viziji lisenkoizma, biva predstavljena kao buroaska i idealistika koncepcija. Po Lisenku, geni nemaju nikakve veze sa fenotipom. Genijalni sovjetski genetiari bivaju optueni za sabotau sovjetske agrikulture i kolaboraciju sa desniarima i zapadom; veinom zavravaju u gulazima (Vavilov, svetski priznat biljni genetiar, umire od gladi u jednom od tih mesta). Celoj situaciji nije pomogao ni specifian pravac koji zadobija genetika u zapadnom svetu. Sve vie vezana za eugeniku, a samim tim i za konzervativne i rasistike ideje, genetika postaje jo odbojnija za komunistiku ideologiju6. Naravno, na zapadu, preplaenom od svake komunistike ideje, koncepcija

6 I teorija evolucije je u tadanjem Sovjetskom Savezu doivela propast. Zbog neslaganja sa koncepcijom borbe za opstanak (negiranje biologije kompeticije bilo argument za beskonfliktno drutvo), Lisenko odbacuje (i zabranjuje) ozbiljno bavljenje evolucionom biologijom.

10

fenotipske plastinosti nije ni najmanje privlana. Zanimljivo je da su neki zapadni

naunici, koje moemo svrstati u pripadnike alternativne sinteze, kao to je veoma

znaajan Konrad Vodington (videti poglavlje 4.2.1.1), bili intelektualci leve orijentacije,

to opet, nije moglo doprineti popularnosti fenomena fenotipske plastinosti u

zapadnjakoj biologiji. Ova pria predstavlja jedan od najboljih primera toga u kojoj meri

(politike) ideologije mogu uticati na pravce razvoja nauke i unazaditi njen razvoj.

Na pravu teorijsku i empirijsku obradu fenomena fenotipske plastinosti ekalo

se sve do ezdesetih godina prolog veka (Bradshaw, 1965), a kulminacija

zainteresovanosti za plastinost vezuje se za osamdesete i devedesete godine 20. veka.

Tek tada se u iu interesovanja nauke postavljaju istraivanja i teorijske koncepcije do

kojih je dola tzv. alternativna sinteza, tj. naunici koji se svrstavaju u ovaj pravac.

Pojmovi i terminologija koje su oni uveli u polje prouavanja odnosa ontogenije i

evolucije, uloge fenotipske plastinosti i ivotne sredine, genetike i epigenetike

regulacije razvia, itd., koriste se i danas. Pre nego to se posvetimo ovom vanom i

uzbudljivom pristupu, koji je postavio temelje ekolokoj evolucionoj biologiji razvia,

moramo se posvetiti jo nekim pitanjima vezanim za danas dobro poznat i prouen

fenomen fenotipske plastinosti.

4.1.1. Primeri fenotipske plastinosti

Izmeu biljaka i ivotinja postoje razlike u pogledu osobina koje ispoljavaju fenotipsku plastinost. Uopteno govorei, kod biljaka fenotipsku plastinost pokazuju razliite fizioloke i morfoloke osobine, dok su kod ivotinja ove osobine manje plastine. ivotinje, meutim, ispoljavaju veliku fenotipsku plastinost razliitih osobina ponaanja. Dakle, kod biljaka se u interakciji sa ivotnom sredinom javljaju promene u fiziologiji i morfologiji, a kod ivotinja se iz tih interakcija najee stvaraju promenjeni oblici ponaanja. Ova podela, naravno, nije apsolutna i rigidna. Kao to emo videti, i kod ivotinja postoje brojni primeri uticaja ivotne sredine na formiranje specifine morfologije.

Smisao velike fizioloke i morfoloke plastinosti biljaka je, i bez dublje analize, oigledan. Biljke su u osnovi sesilni organizmi, nesposobni za kretanje, osim tokom procesa reprodukcije, a i tada je to, najee, pasivno kretanje (prenoenje) propagula. To

11

je primarni razlog zato je veina biolokih aktivnosti biljaka (fotosinteza, rastenje,

cvetanje, disperzija semena) vrlo osetljiva na lokalne uslove ivotne sredine. Zbog

potrebe da ostanu prilagoene na vrlo specifine uslove, kod biljaka ne postoji fiksiran

detaljan plan razvia, ve neka vrsta opteg plana igre skupa operativnih instrukcija

ije korienje zavisi od sredinski osetljivih hormonskih signala. Ili, kako to metaforiki

istie Donson (Johnson, 1981), ako je razvie ivotinja sloena simfonija koja je tako

dirigovana da uvek postigne specifian muziki efekat (Betovenova Peta uvek zvui kao

Betovenova Peta), onda je razvie biljaka improvizacija dez muziara (engl. jam

session), bez fiksirane partiture, ija muzika oznaava raspoloenje okruujue publike.

Jedan od najboljih i najee navoenih primera fenotipske plastinosti nalazimo

kod biljaka koje naseljavaju plitke vode. U takvoj ivotnoj sredini biljke se sreu sa tri

razliite kombinacije sredinskih uslova: ispod vode, na povrini vode i iznad vode.

Suprotno nekim vrstama, kao to je, na primer, Lemna, koja moe da se razvija samo u

jednoj od tih ivotnih sredina (na povrini vode), ljutii (rod Ranunculus) iz podroda

Batrachium pokazuju vrlo izraenu heterofiliju, koja je u vezi sa razliitim ivotnim

uslovima. Zavisno od toga da li se lie razvija pod vodom (submerzno) ili pliva na

povrini vode (flotantno) ili se nalazi iznad vode, razlikuje se i oblik i anatomija listova.

Submerzno lie je izdeljeno na konce (filamentozno lie), veoma je tanko i nema kutikulu i stome, za razliku od flotantnog i suvozemnog lia koje je deblje, sa irokom liskom sa renjevima i stomama i kutikulom; ak ista liska moe imati submerzni i flotantni oblik ako je delimino potopljena u vodi (Slika 4.2). Heterofilija predstavlja primer adaptivne fenotipske plastinosti. Sitno izdeljeni listovi u vodi imaju mnogo veu ukupnu povrinu (= efikasnija fotosinteza); iroka liska iznad vode daje, ipak, manju ukupnu povrinu flotantnom liu, to smanjuje opasnost od gubljenja vode isparavanjem (opet, efikasnija fotosinteza). Zanimljivo je da se vrste roda Ranunculus meusobno razlikuju po tome da li su u stanju da razviju jedan ili oba oblika listova; R. aquatilis i R. peltatus najee imaju oba oblika listova na jednoj biljci, dok vrste R. hederaceus i R. omniophyllus imaju, uglavnom, flotantno lie, a vrste R. fluitans i R. circinatus imaju lie koje je preteno submerzno. Eksperimenti su pokazali da su ove razlike u fenotipskoj plastinosti izmeu vrsta roda Ranunculus permanentne, tj. genetiki su

12

uslovljene. Dakle, fenotipska plastinost je svojstvo organizama koje moe da evoluira,

odnosno sama plastinost osobine ima svoju genetiku osnovu (videti poglavlje 4.1.4).

Slika 4.2. Heterofilija kod Ranunculus aquatilis (originalni izvor: Otto Wilhelm Thom, Flora von Deutschland, sterreich und der Schweiz, 1885)

Osim heterofilije, postoje brojni drugi primeri fenotipske plastinosti biljaka. Vrlo specifian oblik fenotipske plastinosti sreemo kod viegodinjih drvenastih biljaka koje ive u regionima sa velikim sezonskim promenama klime. Kod tih biljaka listovi opadaju pre nastupanja nepovoljnog, zimskog ili sunog perioda godine. Javljaju se u umerenom klimatskom pojasu, gde je listopad u vezi sa hladnim periodom (prilagoavanje na uslove tzv. zimske fizioloke sue), kao i u onim tropskim i suptropskim regionima gde postoje periodi sue (tj. listopad je u vezi sa fizikom suom). Slian oblik fenotipske plastinosti javlja se i kod mnogih ivotinja. Najee navoen primer je promena boje perja kod snene koke (Lagopus mutus). Kod ove ptice, tokom zimskih perioda perje dobija belu boju (oigledna zatita od predatora), dok u letnjim mesecima, kada se sneg potpuno ili delimino otopi, jedinke imaju perje koje po boji potpuno odgovara tako promenjenoj ivotnoj sredini.

Kod nekih biljaka uoene su razlike u fenotipskoj plastinosti izmeu populacija iste vrste (tzv. ekotipovi; njihovo prisustvo esto veoma oteava rad biljnih taksonoma). Klasian primer su tzv. klimatske rase biljaka Potentilla glandulosa i Achilea millefolium (Clausen i sar., 1940). Jedna od najinteresantnijih razlika izmeu populacija ovih vrsta je pojava tzv. vegetativne dormancije. Populacije koje naseljavaju stanita na vioj nadmorskoj visini, imaju period mirovanja tokom zime; one koje ive na

13

niim nadmorskim visinama sa suvim padinama, imaju letnju dormanciju; trea grupa

populacija, koja naseljava vlana, priobalna stanita, uopte nema periode mirovanja.

Ako razliiti uticaji ivotne sredine indukuju pojavu dva ili vie diskontinuiranih

fenotipova, onda se ovaj oblik fenotipske plastinosti naziva polifenizam. Na primer,

jedinke migratornih skakavaca mogu imati jedan od dva fenotipska oblika: uniformnu

obojenost sa kratkim krilima (ove jedinke ive solitarno), i svetlu obojenost sa dugim

krilima (to su gregarne jedinke). Uslovi u ivotnoj sredini, uglavnom gustina populacije,

odreuju koji e od ta dva oblika imati mladi skakavci. Drugim reima, signali uslovljeni

brojnou jedinki po jedinici povrine predstavljaju stimulus za iniciranje razliitih

puteva razvia.

Kod mnogih vrsta leptira veoma je izraen sezonski polifenizam. Jedan od

najzanimljivijih primera ovog oblika fenotipske plastinosti uoen je kod nonog leptira

Nemoria arizonaria (Greene,1989). Gusenice ovog leptira, koje se u prolee izlegu iz

jaja, hrane se mladim cvetovima (resama) hrasta. One metamorfoziraju u kasno prolee, a

nastali leptiri se ukrtaju tokom leta i polau jaja na hrast. Gusenice koje se tada javljaju

hrane se listom hrasta, a onda metamorfoziraju i polau jaja koja e prezimeti i iz kojih e

se u prolee izlei prvi tip gusenica. Zanimljivo, prolena i letnja gusenica uopte ne lie

jedna na drugu. Prolene gusenice su uto-mrke boje, imaju debeli vuneni omota i izgledom podseaju na niz povezanih kuglica, to im, sve zajedno, daje izgled resa hrasta kojima se hrane! Ovakav izgled ih oigledno titi od potencijalnih predatora. Takoe, gusenice koje se pojavljuju tokom leta, a koje se hrane hrastovim liem, dobro su kamuflirane optim svojim izgledom podseaju na mladu granicu hrasta (slika 4.3)! Oigledno je da tip ishrane leptira i sredinski faktori, kao to su temperature, vlanost, dnevno-noni ritam itd., predstavljaju stimuluse na osnovu kojih e biti indukovan jedan od dva pravca ontogenije u ranim stadijumima razvia potomaka.

14

Slika 4.3. Izgled prolenih (levo) i letnjih (desno) gusenica leptira Nemoria arizonaria.

Mnoge ivotinje, gljive i biljke proizvode razliite hemijske supstance kao

odgovor na prisustvo predatora. Zanimljiv eksperiment o znaaju nikotina u odbrani od

herbivora nainjen je kod divljih srodnika duvana (Baldwin, 1998). Naime, kod tih

biljaka razliite povrede indukuju stvaranje hormona jasmonske kiseline (JA; engl.

jasmonic acid), koji je znaajan stimulans za proizvodnju nikotina. Nikotin se, kod

divljih srodnika duvana, proizvodi u korenju i transportuje u lie (najmlai listovi maju

najviu koncentraciju nikotina). Poto se proizvodnja nikotina kod tih biljaka moe

stimulisati i bez povrede ukoliko se tretiraju metil-estrom jasmonske kiseline (to je glavni

sastojak etarskih ulja), uraen je sledei eksperiment. etiri grupe biljaka su uporeene:

1) biljke koje proizvode nikotin i herbivore ih napadaju, 2) jedinke koje proizvode nikotin

i nisu napadane, 3) biljke koje ne proizvode nikotin i herbivore ih napadaju i, 4) jedinke

koje ne proizvode nikotin i herbovore ih ne napadaju. Kada su na kraju eksperimenta

prebrojana semena (kao indikator adaptivne vrednosti) dobijeni su sledei rezultati:

Napadane biljke koje su stvarale nikotin, imale su znatno vie semena od onih koje su

napadane a nisu proizvodile nikotin. Meutim, biljke kod kojih je indukovano stvaranje

nikotina, a koje nisu napadane, davale su manji broj semena nego one koje nisu napadane

15

i nisu stvarale nikotin. Ovaj eksperiment jasno pokazuje da fenotipska plastinost ima

svoju cenu (videti kasnije).

Kod nekih vrsta riba, vodozemaca i gmizavaca, temperatura ivotne sredine

odreuje da li e jedinke biti enskog ili mukog pola. Kod krokodila, recimo, ako se razvie odvija na temperaturama od oko 200C i oko 400C, iz jaja se izvaljuju samo enke, a na temperaturama od oko 300C razvijaju se mujaci. Usled ovih efekata, u prirodnim stanitima krokodila odnos polova moe biti ak 10:1 u korist enki (Woodward i Murray, 1993)7.

Zanimljiv primer fenotipske plastinosti uoen je kod abe Scaphiopus couchii, koja ivi u Sonorskoj pustinji (Newman, 1989). Prvi proleni gromovi bude ove abe iz hibernacije8. Ukrtanje i polaganje jaja odigrava se u privremenim kinim baricama. Embrioni se brzo razvijaju u larve ijom metamorfozom nastaju novi adulti koji se ukopavaju u pesak ekajui sledee prolene gromove. Kod ovih aba (kao i kod mnogih drugih vodozemaca) vreme metamorfoze je odreeno trajanjem privremene vodene sredine. Ako se bara ne isui brzo, razvie se odigrava uobiajenom brzinom za datu vrstu, i punoglavci konano metamorfoziraju u mlade abe. Kod vrste Scaphiopus couchii, ovi punoglavci se hrane algama. Meutim, ako se bara brzo sui, dolazi do prenaseljnosti koja uslovljava da neke jedinke (nikada sve) ponu da se razvijaju drugim putem. Te jedinke dobijaju vea usta sa jaim miiima koji im omoguavaju da kao hranu, pored ostalog plena, ponu da koriste i punoglavce iste vrste. Ovi karnivorni (i kanibalni) punoglavci se razvijaju znatno bre u mlade adulte. Mada su takvi adulti manjih telesnih dimenzija, oni su ipak preiveli, za razliku od onih koji nisu promenili svoj put razvia.

Iz dosadanjih razmatranja sledi da od sposobnosti organizama da uoavaju i odgovaraju na promene u ivotnoj sredini moe u velikom stepenu zavisiti njihovo preivljavanje. Kod mnogih organizama, neke osobine zadravaju tokom itavog ivota

7 Prema jednoj hipotezi (Ferguson i Joanen, 1982) dinosaurusi su mogli imati determinaciju pola koja je zavisna od temperature. Nagli nestanak dinosaurusa bi se u tom kontekstu mogao tumaiti kao posledica ogromne disproporcije u broju mujaka i enki koja je uzrokovana promenom temperature (raali su se samo mujaci ili enke).

8 Poslednjih godina je primeeno da buka koju proizvode motorna vozila, dovodi do prevremenog buenja ovih aba i njihove brze smrti na pustinjskom suncu.

16

mogunost plastinog odgovora na razliite inioce ivotne sredine. Imunski i nervni

sistem kimenjaka verovatno su najbolji primeri takve adaptivne fenotipske plastinosti.

Jedan od najznaajnijih uspeha savremene neurobiologije razvia jeste

utvrivanje korelacija izmeu odreenih neurolokih veza i specifinih ponaanja

ivotinja. Vrlo vaan aspekt ovog fenomena predstavljaju sluajevi u kojima se sloeni

obrasci ponaanja nalaze u repertoaru mozga odmah po roenju. Na primer, srce

embriona pileta, starog svega 19 dana, poinje bre da lupa kada uje poziv na uzbunu

odraslih jedinki (nijedan drugi zvuk ne izaziva ovakav odgovor). Takoe, novoizleeni

pilii trae zaklon im ugledaju senku kopca (pri tome to moe da bude samo papirna

silueta kopca); senke drugih ptica ne izazivaju takvo ponaanje.

Jednako znaajna otkria su primeri koji pokazuju da je nervni sistem kimenjaka

toliko plastian da nova iskustva mogu modifikovati skupove neuronskih veza koji su

steeni roenjem, i to putem stvaranja novih neurona ili formiranjem novih sinapsi

izmeu postojeih neurona. Pojava novih neurona je uoena, na primer, kod mujaka nekih vrsta ptica-pevaica posle uenja njihovih pesama9. Takoe, kod mladih pacova odgajanih u stimulativnoj ivotnoj sredini tokom 60 dana, uoeno je poveanje ukupne mase mozga za 7% do 10% (Kolb, 1995). To poveanje bilo je praeno odgovarajuim promenama u glijskim elijskim elementima, krvnim sudovima, veliini nervnih elija i broju sinapsi. Mada je teko proceniti ukupno poveanje broja sinapsi kod ovih pacova, u odnosu na one koji su rasli u izolaciji, izgleda da to poveanje moe da ide i do 20% (Kolb i Whishaw, 1998).

Kod nekih vrsta sisara i ptica prisutni su procesi utiskivanja (engl. imprinting), tj. situacije kada ivotinje ue, tokom osetljivog perioda razvia, da ogranie svoje socijalne preferencije prema specifinim klasama objekata. Utiskivanje je posebno dobro proueno kod tek izleenih gusaka i plovki; u okviru nekoliko asova posle izleganja, mlade ptice prilaze i kasnije slede svaki pokretan objekt, bez obzira da li lii ili ne lii na odrasle enke njihove vrste (ovaj fenomen je, inae, intenzivno prouavao Lorenz, 1970). Analize mozga mladih ptica su pokazale da se, tokom utiskivanja, menjaju specifini regioni mozga. Tako, na primer, uoeno je da je utiskivanje u korelaciji sa poveanjem

9 Novi neuroni se stvaraju u povrinskom delu prugastih tela mozga ptica (tzv. hiperstrijatum), odakle, mnogi od njih, alju aksone do arhistrijatuma mozga (medijalni palijum cerebralnih hemisfera), koji je odgovoran za kontrolu miia aktivnih prilikom pevanja.

17

duine postsinaptike gustine u jednom specifinom regionu (ali samo u levoj hemisferi

mozga). Zanimljivo je primetiti da su neki odrasli mujaci gusaka, koje je Konrad Lorenc

uslovljavao na sebe odmah po izleganju, pokazivali veu sklonost da se seksualno

priblie ljudima (putem rituala udvaranja) nego pripadnicima suprotnog pola sopstvene

vrste.

Kod ptica postoje brojni primeri koji ukazuju da se i mozak odraslih jedinki moe

razvijati kao odgovor na novo iskustvo. Kada odrasli kanarinci naue novu pesmu, u

njihovom mozgu se stvaraju novi neuroni iji aksoni povezuju razliite vokalne regione

mozga (Alvarez-Buylla i sar., 1990; pevanje kod ptica je kontrolisano sa est razliitih

grupa neurona). Odluujuu ulogu u pevanju ptica ima androgeni hormon testosteron.

Tako, na primer, kod nekih vrsta zeba utvrena je linearna korelacija izmeu trajanja

pesme i koncentracije testosterona u serumu; takoe, postoji veza izmeu promene

koncentracije testosterona u serumu tokom sezona i naina pevanja tih zeba (Prove,

1978). U eksperimentima sa nekoliko vrsta ptica, enke su poele da pevaju kada im je

injiciran testosteron (Nottebohm, 1980). Kod tih enki zapaeno je poveanje (od 50% do

70%) veliine u etiri, od ukupno est, vokalnih regiona mozga. Izgleda, dakle, da

gonadalni hormoni mogu imati vanu ulogu u razviu regiona mozga koji kod ptica

kontroliu polno specifina ponaanja. Kada su, meutim, u pitanju sisari, posebno ovek, do danas nije utvreno postojanje specifinih regiona mozga koji bi uslovljavali ponaanja vezana za razliite polove10.

4.1.2. Da li je plastinost uvek adaptivna?

Svi gore navedeni primeri fenotipske plastinosti predstavljaju, bez sumnje, fenotipske odgovore koji poveavaju preivljavanje i reprodukciju jedinki u odreenim uslovima ivotne sredine. Ove sposobnosti jedinki, ili populacija, da ostanu ili postanu fenotipski (jedinke) ili genetiki (populacije)11 prilagoeni u promenljivim uslovima

10 Pored niza problema koji su vezani za nain delovanja polnih hormona (smatra se da jedan isti hormon moe, tokom fetalnog ili neonatalnog perioda, da deluje kao organizator nervnog sistema, a da tokom adultne faze ivota on ima aktivacioni efekat), kod ljudi je, naravno, veoma teko odrediti koji je obrazac ponaanja tipino enski, a koji muki; oznaavanje nekog ponaanja kao mukobanjastog, a nekog drugog kao enstvenog, varira od drutva do drutva.

11 Klasian pogled na adaptabilnost populacija podrazumeva da populacije moraju posedovati dovoljnu koliinu genetike varijabilnosti kako bi opstale u promenljivim ivotnim uslovima. Drugim reima,

18

oznaavaju se u evolucionoj biologiji pojmom adaptabilnost. Ipak, promena neke

osobine pod uticajem sredinskih inilaca ne mora nuno predstavljati adaptivni odgovor

genotipova.

Da bi se razumela uloga fenotipske plastinosti u ekolokoj dinamici i evoluciji

populacija, moraju se razdvojiti dva aspekta plastinih odgovora organizama na sredinske

faktore adaptivna i neadaptivna ili neizbena (engl. inevitable) fenotipska plastinost

(Sultan 1995). Ova podela se, naravno, zasniva na odnosu plastinosti osobina i

adaptivne vrednosti organizama, tj. verovatnoe preivljavanja i reprodukcije genotipova

kod kojih se uoava plastina promena u nekoj karakteristici. Na primer, smanjenje stope

fotosinteze biljaka koje rastu u stanitima bez dovoljno svetla, nesumnjivo predstavlja

plastini odgovor, ali budui da se pod takvim okolnostima stvara samo deo biomase koji

bi, inae, bio stvoren pod uobiajenim svetlosnim reimom za datu biljnu vrstu, malo je

verovatno da e tako smanjena stopa fotosinteze poveavati adaptivnu vrednost. Dobro

poznat fenomen etioliranih biljaka koje rastu u mraku, svakako jeste neizbean

odgovor na nedostatak svetlosne energije. Za biljke koje su izloene smanjenim

koliinama svetlosti, adaptivni plastini odgovor bio bi poveanje povrine listova, jer se

na taj nain moe apsorbovati vea koliina svetlosne energije koja je neophodna za

sintezu organske materije i poveanje biomase.

U jednom eksperimentu gde je testiran adaptivni znaaj heterofilije u razliitim populacijama vrste Ranunculus flammula, pokazano je da izraena heterofilija u populaciji iz okoline jezera Gold Lake nije adaptivna budui da je to stanite konstantno akvatino, umesto promenljivih uslova koji se pretpostavljaju u adaptivnom odgovoru forme listova. Drugim reima, razvie neadekvatne forme listova umanjuje akviziciju svetlosne energije i, posledino, dovodi do smanjenja biomase i broja potomaka.

Kod ivotinja, smanjenje telesne mase u uslovima male koliine hrane u stanitu, koja najee ima za posledicu i smanjeno ulaganje u reprodukciju, nije adaptivni, ve neizbeni odgovor na uslove ivotne sredine. Ubrzavanje razvia u nestabilnim ivotnim uslovima (npr. kod punoglavaca aba u efemernim barama), moe biti adaptivno ili maladaptivno u zavisnosti od karakteristika populacije i ivotnog stanita. Na primer,

podrazumeva se da unutar populacije moraju postojati genotipovi koji e razviti fenotipove u skladu sa izmenjenim uslovima ivotne sredine, tj. fenotipove koji e im omoguiti opstanak i reprodukciju.

19

ranije izleganje iz jajeta moe pruiti prednost u kompeticiji budui da e takve jedinke

imati prilike da usvoje vie resursa od kasnije izleenih. Takoe, ukoliko je trajanje bare

pre njenog suenja kratko, brzo razvie i dostizanje polne zrelosti poveava verovatnou

ostavljanja potomstva. Meutim, veoma brzo razvie moe biti korelisano sa izrazitim

smanjenjem telesnih dimenzija i manjom kompetitivnom sposobnou, i stoga, moe biti

maladaptivno u uslovima velike brojnosti i visokog intenziteta kompeticije. Generalno,

specifinost stanita, pored toga to indukuje odreeni plastini odgovor, odreuje i u

kojoj meri je formirani fenotip adaptivan.

Adaptivna fenotipska plastinost bi se mogla definisati kao ona varijabilnost u

fenotipskoj ekspresiji genotipa koja se pojavljuje kao odgovor na posebne sredinske

uslove i koja poveava sposobnost jedinke da se reprodukuje i preivi pod takvim

okolnostima (Sultan, 1987). Prema tom opisu, adaptivna fenotipska plastinost

predstavlja podskup niza fenotipskih odgovora odreenog genotipa.

Da bismo razumeli kako sredinski uslovi mogu indukovati adaptivni plastini

odgovor genotipa, opisaemo jedan od najbolje prouenih primera kod biljaka - skup

fotomorfogenih odgovora na vegetacijsku senku, koji se oznaava terminom sindrom

izbegavanja senke (engl. Shade Avoidance Syndrome, Smith & Whitelam 1997).

Svetlost predstavlja najneobiniji resurs za koji su biljke u kompeticiji. Zapravo se moe rei da biljni organizmi nisu u kompeticiji za svetlost per se, jer je ona dostupna u neogranienoj koliini bez obzira koliko je okolna vegetacija moe apsorbovati. Sutinski, biljke su u kompeticiji za pristup svetlosti, odnosno za prostor, koji jeste limitiran. Gusta vegetacija moe veoma efikasno smanjiti intenzitet svetlosti, esencijalni izvor energije za fotonsitezu, niim biljkama i, posledino, sniziti stopu asimilacije i akumulacije biomase (rast), kao i brzinu razvia. Pored smanjenja intenziteta, vegetacijska osenenost menja i kvalitet svetlosti. Zahvaljujui promeni spektra svetlosti, biljke su u mogunosti da, jo u ranim juvenilnim stadijumima razvia, osete blizinu suseda (kompetitora) i prilagode svoj rast u cilju to bolje budue akvizicije neophodne energije. Osnovna razlika izmeu osunanih i zasenenih stanita jeste odnos crvene svetlosti (talasna duina = 665nm) i dalekocrvene svetlosti (talasna duina = 730nm). U otvorenim stanitima ovaj odnos (engl. red-far red-ratio, R:FR ratio) iznosi oko 1.15, dok u vegetacijski zasenenim stanitima iznosi izmeu 0.15 i 0.97. Prevashodni razlog

20

za razlike R:FR odnosa u alternativnim stanitima jeste hlorofil, koji apsorbuje pre svega

crvenu svetlost, pa solarna radijacija koja je reflektovana od ili prolazi kroz vegetaciju

pokazuje nii R:FR odnos. Informacije o spoljanjoj sredini, o dnevnim i sezonskim

ritmovima, kao i o poziciji organizma u prostoru, biljkama pruaju fotoreceptori pod

imenom fitohromi, koji se smatraju kljunim za kontrolu klijanja, razvia i rasta,

izbegavanja senke, vremena cvetanja i reprodukcije, dormancije i biljnih pokreta

(Mathews 2006). Osnovna fotosenzorna funkcija fitohroma jeste registrovanje odnosa

koliine svetlosti razliitih delova spektra, pre svega crvene i dalekocrvene (R:FR), to

dalje pokree itave kaskade transdukcije signala, odnosno ukljuivanje ili iskljuivanje

razliitih grupa gena, menjanje struktura i funkcija raznovrsnih proteina, elijskih

funkcija, itd., dovodei do kontrole gore navedenih procesa. Uloga biljnih hormona,

posebno giberelina i citokinina, u ovom putu odgovora na vegetacijsku senku pokazana je

u brojnim eksperimentima. Dosadanja otkria govore da poetak regulacije ovih,

ekoloki veoma vanih, procesa ivotnog ciklusa biljaka zapoinje promenom strukture

fitohroma iz Pr u Pfr formu u prisustvu crvenog dela spektra, odnosno iz Pfr u Pr u

sluaju izloenosti dalekocrvenom delu spektra. Ova fotokonverzija dalje izaziva

specifine molekularno bioloke odgovore. Verovatno je da fitohrom A ima ulogu u

detekciji veoma finih promena R:FR odnosa, dok ostali tipovi fitohroma, pre svega phyB, phyD i phyE, imaju razliit uticaj na fotomorfogene odgovore u gustoj i retkoj vegetaciji (Takano et al. 2005).

Najee uoeni odgovori biljaka na smanjeni odnos R:FR u vegetacijskoj senci, tj. u sindromu izbegavanja senke, jesu izduivanje stabla, redukovano grananje, smanjen broj modula (listova, grana, izdanaka, itd.) i ubrzavanje cvetanja. Adaptivni znaaj ovih plastinih odgovora je, moda, najlake uoljiv kod izduivanja biljke u kompeticiji za svetlost, jer i najmanja razlika u visini stabla moe odrediti da li e biljka imati listove izloene punoj svetlosti, ili e oni biti u senci svojih suseda. Nasuprot tome, izdueni fenotip u uslovima niske gustine vegetacije moe biti maladaptivan usled pogrenog ulaganja resursa, kao i zato to su izduena stabla tanja i fragilnija, pa postoji vei rizik od lomnjenja, dok se u gustoj vegetaciji ovakva stabla oslanjaju na susedne biljke. Kako se nesumnjivo pokazalo u brojnim eksperimentima, opseg, pravac i adaptivni znaaj plastinih odgovora biljaka na vegetacijsku senku, mogu biti bitno

21

drugaiji kod razliitih vrsta i populacija iste vrste, kao rezultat adaptacije na specifina

stanita i dinamiku prostornog i vremenskog variranja svetlosnog kvaliteta i kvantiteta.

Optimalna strategija za akviziciju svetlosne energije kod zeljastih biljaka u umskim

zajednicama nije izduivanje budui da zeljaste biljke, bez obzira koliko se izduile, ne

mogu u umi dosegnuti pun spektar svetlosti. Ovde se efikasnije usvajanje svetlosti

postie kroz poveanje povrine listova i koncentracije hlorofila. Naelno, oekuje se da

e biljke iz umskog stanita biti manje osetljive (plastine) na R:FR odnos u poreenju

sa vrstama, populacijama i genotipovima iz otvorenih stanita.

4.1.3. Razvojna norma reakcije

Kao to smo do sada videli, sredinski indukovane promene fenotipova mogu imati razliite oblike, od promena fiziologije i morfolokih struktura do izmenjenog repertoara ponaanja. Neki oblici fenotipske plastinosti predstavljaju brze i reverzibilne promene organizama koje se mogu deavati tokom itavog ivota organizma. Na primer, ponaanje ivotinja u stresnim situacijama, kao to je neposredna opasnost od predatora, jeste brz odgovor na spoljanji stimulus. Takoe, izmenjen metabolizam pri gladovanju, ili akumulacija melanina u elijama koe pri sunanju, predstavljaju kratkorone adaptivne plastine odgovore na ivotnu sredinu. S druge strane, fenotipski oblici koji nastaju kao rezultat interakcije izmeu odreenog programa razvia (genotipa) i njegove ivotne sredine jesu primeri ireverzibilne plastinosti. Skup multivarijantnih trajektorija ontogenije, koje moe produkovati jedan genotip kao odgovor na sredinsko variranje, oznaava se pojmom razvojna norma reakcije (DRN od engl. developmental reaction norm; Pigliucci i Schlichting, 1995). Na primer, forme rasta biljaka mogu biti pod izrazitim uticajem spoljanje sredine. Pored navedenih razvojnih promena u sindromu izbegavanja senke, zanimljiva je i pojava sredinski indukovanog prelaza od tzv. falanga u gerila formu kod biljaka sa sposobnou vegetativne reprodukcije. Naime, u visoko kompetitivnim uslovima, adaptivni plastini rast podrazumeva izduivanje rizoma ili stolona (organa za vegetativnu reprodukciju) ime se obezbeuje da novi izdanci (klonovi) dospeju u lokalnu sredinu sa manjim intenzitetom kompeticije (gerila strategija). Brojni primeri polifenizama koje smo do sada naveli, kao to su dva oblika punoglavaca kod abe Scaphiopus couchii, migratorni i sedentarni oblici skakavaca, ili

22

temperaturna determinacija pola kod mnogih vrsta ivotinja i biljaka, predstavljaju

najizraenije primere razvojne plastinosti, tj. sredinski indukovane promene puteva

razvia. Prema dananjem stanovitu, izbor izmeu alternativnih fenotipova jeste

univerzalni princip ontogenije (Coleman i sar., 1994), a koji e od moguih programa

fenotipskog razvia biti odabran iz repertoara jednog jedinog genotipa odreuju veoma

razliiti signali iz spoljanje i unutranje sredine organizma (Raff i Kaufman, 1983).

Koncept razvojne norme reakcije postavlja fenotipsku plastinost u centar

ekoloke evolucione biologije razvia. Mogunost da se pod delovanjem sredinskih

inilaca menjaju putanje razvia, fenotipske forme i adaptivne vrednosti jedinki

(genotipova) moe dramatino uticati na dinamiku i pravac evolucionih (genetikih)

promena populacije (Borenstein i sar., 2006). Razlike u aktivnosti gena tokom procesa

razvia, a koje su uslovljene variranjem spoljanje i unutranje sredine organizma,

kreiraju fenotipsku varijabilnost koja jeste osnov za delovanje prirodne selekcije i

adaptivne evolucije (Brakefield i French, 2006). Dodatno, svaki molekulski mehanizam

koji uestvuje, kako u primanju informacija iz spoljanje sredine, tako i u njihovoj

transformaciji u plastini odgovor organizma, nalazi se pod kontinuiranim nadzorom

prirodne selekcije (Ballar, 1998).

Iz dosadanjih razmatranja fenotipske plastinosti, a posebno plastinosti puteva razvia, moglo se zakljuiti da formativna uloga ivotne sredine ima ogroman uticaj na pravce evolucionih promena. Mora se, meutim, naglasiti da svi organizmi poseduju balansiranu regulatornu kontrolu, koja obezbeuje da se postepeni koraci u hijerarhiji razvia odvijaju, u najveoj meri, u okvirima species-specifinog programa (videti ontogenetska ogranienja, poglavlje 3.4). Dakle, postoje brojni mehanizmi, sadrani u strukturi, kompoziciji i dinamici razvia, koji uestvuju u odravanju stabilnosti sistema u varijabilnim uslovima ivotne sredine. Drugim reima, uloga interakcije izmeu procesa razvia i ivotne sredine u formiranju fenotipske varijabilnosti mora se posmatrati u kontekstu dva suprotstavljena tipa mehanizama plastinih promena, s jedne strane, i, s druge strane, mehanizama koji postavljaju granice fenotipskoj varijabilnosti, tj. mehanizama fenotipske stabilnosti.

Fenotipska stabilnost, antipod fenotipskoj plastinosti, podrazumeva mehanizme koji su tokom evolucije omoguili organizmima da zadre relativnu stabilnost procesa

23

individualnog razvia, uprkos genetikim i sredinskim promenama. Ruski evolucionista

maljhauzen (Schmalhausen, 1949) smatrao je da nastanak mehanizama koji sve vie

izoluju razvie od uticaja ivotne sredine, predstavlja jedan od glavnih trendova u

evoluciji vieelijskih ivotinja (on je to nazivao autonomizacijom). Sasvim je

oekivano, na primer, da organizmi koji imaju organe sa sloenim razvojnim i

funkcionalnim odnosima, moraju da se razvijaju na vrlo predvidiv nain. Dakle, sa

stepenom poveanja sloenosti organizama tokom evolucije, poveavala se i fenotipska

stabilnost. Savremeni evolucioni biolozi koriste nekoliko pojmova kojima se opisuju

razliiti aspekti fenotipske stabilnosti.

Relativnu stabilnost organizama koja se postie koordinacijom njegovih

fiziolokih procesa, Kenon (Cannon, 1932) je nazvao homeostazom. Lerner definie

ontogenetsku homeostazu kao rezultat samo-regulatornih mehanizama koji omoguavaju

organizmu da se stabilizuje u fluktuirajuim uslovima spoljanje i unutranje sredine

(Lerner, 1954). Pojam kanalisanje razvia, posebno vaan u razmatranju odnosa

plastinosti i homeostaze, definisao je Vodington kao razvojne reakcije koje su

prilagoene tako da dovode do jednog finalnog rezultata bez obzira na male varijacije u

kojima se razvie odvija (Waddington, 1942). Ovaj pojam, meutim, moe imati dva

znaenja. Kada se definie kao rezultat, kanalisanje je sinonim za homeostazu, to se moe videti iz navedenih definicija. S druge strane, kada prirodna selekcija deluje na molekulske (i fizioloke) mehanizme koji mogu menjati stabilnost fenotipa na razliitim takama du ontogenetske putanje, kanalisanje deluje kao proces koji stabilizuje neki od moguih puteva razvia. Uz pretpostavku da postoji inicijalno vei broj alternativnih puteva na svakoj od taaka ontogenije, pri emu samo neki od puteva vode formiranju selektivno favorizovanog fenotipa, kanalisanje razvia (kao proces) podrazumevalo bi postojanje genetikih i epigenetikih interakcija koje progresivno suavaju mogue fenotipske promene tokom razvia jedinke.

24

genotip 1

genotip 2

sredina 1

genotip 1

genotip 2

sredina 2

fenotip 1fenotip 2fenotip 1fenotip 2

fenotip

fenotip

fenotip

genotip

generacija 1

prirodna selekcija

genotip

generacija 2

prirodna selekcija

genotip

generacija 3

Slika 4.4. Shematski prikaz dva znaenja procesa kanalisanja razvia. Take na dijagramu predstavljaju razliite stupnjeve du ontogenetskog puta (od genotipa do konanog fenotipa); linije reprezentuju alternativne puteve u svakoj taki razvia (isprekidane linije su neostvarene putanje, a pune linije reprezentuju ostvarenu ontogeniju). A. Kanalisanje kao rezultat: Genotipovi su meusobno razliiti (po alternativnim programima razvia i konanom fenotipu) ali svaki od njih prati isti put ontogenije u razliitim ivotnim sredinama. B. Kanalisanje kao proces: Svaki genotip raspolae repertoarom potencijalnih putanja razvia, tj plastian je. U odreenim ivotnim uslovima, konkretan fenotip (koji se ostvaruje preko konkretnog puta ontogenije) ima najveu adaptivnu vrednost. Prirodna selekcija deluje na molekularne (genetike i epigenetike) mehanizme du ontogenetske trajektorije progresivno suavajui broj moguih konanih fenotipova. Iako je na slici prikazan samo jedan genotip, jasno je da kanalisanje putem prirodne selekcije predstavlja populacioni fenomen. Jedinke koje najefikasnije ostvaruju favorizovani fenotip imaju najveu adaptivnu vrednost.

Kanalisanje moe imati nekoliko, evoluciono veoma vanih, efekata. Prvo,

genetiki i epigenetiki sistemi se menjaju na nain koji obezbeuje stabilniju

ontogenetsku trajektoriju, tj. dostizanje vee homeostaze. Vodington je ovaj proces

25

oznaio kao kanaliua selekcija12, a mogu ishod je ontogenetska homeostaza gde bi

jedan genotip uslovljavao isti fenotip u razliitim uslovima ivotne sredine, ili bi vei

broj genotipova mogao da proizvodi ogranien broj slinih fenotipova (Lerner, 1954).

Budui da ovde govorimo o puferisanju dve razliite varijabilnosti sredinske i

genetike, koje bi vodilo formiranju istog ili malog broja fenotipova, treba napraviti

razliku izmeu sredinskog i genetikog kanalisanja razvia (Wagner i sar., 1997).

Sredinsko kanalisanje, kako ga je shvatao Vodington (Waddington, 1957), predstavljalo

bi neosetljivost odreene osobine na sredinske uzroke varijabilnosti, tj. ono bi bilo antipod fenotipskoj plastinosti13. Genetiko kanalisanje, s druge strane, podrazumeva neosetljivost razvia date osobine na mutacije (Wilkins, 1997), tj. iako sadre razliite genetike varijante, genotipovi ostvaruju isti ili veoma slian fenotip. Oba tipa efekata na razvie organizama pokazivali bi, recimo, regulatorni geni. Ovi geni mogu stabilizovati fenotip uprkos postojanju razliitih genskih varijanti koje su prisutne na drugim genima i/ili uprkos (teratogenim) uticajima razliitih faktora ivotne sredine. Jedan od primera takvih gena predstavljali bi geni koji kontroliu sintezu polnih hormona kod brojnih organizama. Hormoni postavljaju granice za delovanje niza drugih gena (tj. kanaliu njihovu aktivnost), kao to su geni koji odreuju tzv. sekundarne polne karakteristike kod mnogih kimenjaka. Uprkos velikoj potencijalnoj varijabilnosti na tim drugim genima, krajnji rezultat njihove aktivnosti, koja je kanalisana hormonima, vrlo je uniforman. Najvei broj jedinki odreene vrste ima prave kombinacije mukih i enskih odlika. Dakle, genetika kanalisanost je rezultat epistatikih interakcija izmeu gena. ,,Moglo bi se rei da je evolucija genetike kanalisanosti, ustvari, evolucija

12 U kvantitativno genetikim studijama, umesto termina kanaliua selekcija za oblik selekcije koja favorizuje gene koji smanjuju tetne efekte mutacija, koristi se termin stabilizaciona selekcija budui da smanjuje genetiku varijansu osobine. Iako nuno ne predstavljaju sinonime, pokazano je da ovaj oblik selekcije stvarno favorizuje mutacije koje kanaliu razvie (Wagner, 1996).

13 Polazei od predvianja da su za evoluciju sredinske kanalisanosti neophodni visoki intenziteti stabilizacione selekcije koji bi nadmaili tetne plejotropne efekte gena ukljuene u kontrolu kanalisanosti, Vagner i sar. objanjavaju i dobro poznatu razliku izmeu ranih stupnjeva razvia relativno jednostavnih, filogenetski starijih, vieelijskih ivotinja, i filogenetski znatno mlaih i kompleksnijih ivotinja kakvi su, recimo sisari. Naime, rani stupnjevi razvia jednostavnih Metazoa odvijaju se bez posebnih zatita u ivotnoj sredini, dok se kod morfoloki znatno kompleksnijih ivotinja rani stupnjevi razvia odvijaju pod relativno zatienim okolnostima (u okviru ljuske jajeta, ili utrobi majki, na primer). Otuda se moe postaviti hipoteza da su rani stupnjevi razvia sloenijih organizama pod jaom stabilizacionom selekcijom nego oni sa jednostavnijom graom. ,,Samo kod morfoloki sloenih organizama jaina stabilizacione selekcije moe biti tolika da ukljuuje i sredinsku kanalisanost, odnosno evoluciju zatitnih karakteristika tokom ranih faza razvia ( Wagner i sar.,1997).

26

obrazaca epistatikih interakcija (Wagner i sar., 1997). Prema teorijskoj sintezi Beldade

i sar. (2011), stabilizaciji fenotipa tokom evolucije doprinela je sloena mrea regulacije

koja u brojnim sluajevima podrazumeva redundantnost, tj. postojanje veeg broja naina

i vie razliitih nivoa na kojima se fenotip moe kanalisati u odreenom pravcu. Na

primer, postojanje vika elijskih prekursora, pojaavaa gena, ili regulatornih miRNK

molekula, omoguava da se isti fenotip ostvari preko razliitih regulatornih elijskih

mehanizama. Takoe, odreene grupe regulatornih gena, kao to su familije gena za

proteine temperaturnog oka (engl. heat-shock proteins), predstavljaju prave primere

pufera sredinske i genetike heterogenosti (videti 4.2.1.1).

Drugi efekat kanalisanja razvia, koji je veoma vaan u razmatranju uloge razvia

u evoluciji, takoe proizilazi iz regulatorne genske funkcije. Ukoliko (kanaliua)

selekcija favorizuje regulaciju koja puferie negativne efekte novih mutacija, to znai

da jedinke apsorbuju mutacije, odnosno, takve mutacije su neutralne, jer se fenotipski

ne ispoljavaju. Na populacionom nivou, to znai da raste nivo varijabilnosti koju ne

prepoznaje selekcija. Meutim, ta skrivena varijabilnost moe biti ispoljena pod

uticajem, na primer, nekih drugaijih sredinskih uslova ili promena u samim regulatornim

mehanizmima. Jednom ispoljena, takva genetika varijabilnost moe biti selektovana, tj.

moe biti materijal za nove pravce evolucionih promena i nove puteve kanalisanja razvia. Samim tim, otkrivena genetika varijabilnost moe dovoditi do nastanka nekih novih, evoluciono stabilnih, fenotipskih formi.

Trei efekat kanalisanja odraava se, naravno, na evoluciju same razvojne norme reakcije. Budui da kanalisanje, pre svega sredinsko, podrazumeva stabilizaciju i izolovanje razvia od uticaja ivotne sredine, oekivan efekat je suavanje norme reakcije, tj. smanjivanje opsega razliitih fenotipova koje moe dati jedan genotip. Dakle, stabilizacijom razvia smanjivae se sposobnost genotipa da adekvatno plastino odgovori na sredinska variranja. To za posledicu moe imati smanjenje opsega sredinskih uslova koje jedna populacija, odnosno genotipovi u njenom sastavu mogu naseliti. Drugim reima, kanalizacija vodi ekolokoj specijalizaciji.

Pitanje koje se ovde neminovno namee je zato evolucija ivog sveta nije ila u pravcu nastanka organizama generalista koji su sposobni da savreno odgovore na sve izazove ivotne sredine? Takav organizam, koji bi u svim stanitima, bez obzira na

27

biotike i abiotike uslove, imao maksimalan broj potomaka i iveo veoma dugo naziva

se Darvinov demon (Law, 1979), a on, oigledno, ne postoji. U ekologiji, takav

organizam se naziva Hainsovski demon jer bi okupirao sve ekoloke nie. Postoji vie

objanjenja zbog ega fenotipska plastinost nije uvek selektivno favorizovana. Prvo,

sasvim su oigledne prednosti kanalisanja koje puferie sredinske i genetike varijacije

tokom razvia i odrava unutranju koherentnost sistema, jer bi u suprotnom nastajali

brojni raznovrsni fenotipovi iji bi delovi i fizioloki mehanizmi bili neusaglaeni i

onemoguavali bi normalne funkcije organizama. S druge strane, sposobnost organizama

da plastino odgovore na variranja sredine moe biti veoma skupa, a skupe karakteristike

opstaju u prirodnim populacijama samo ukoliko poveavaju adaptivnu vrednost

organizama. Postoji najmanje pet tipova cene plastinosti (DeWitt i sar., 1998): cena

odravanja plastinosti, cena prikupljanja informacije iz sredine, cena stvaranja

odreene strukture (ove cene podrazumevaju prisustvo i usaglaeno funkcionisanje svih

molekulskih elemenata u primanju signala iz spoljanje sredine i stvaranju sredinski

indukovanog fenotipa, od receptora do svih molekulskih regulatornih mehanizama i

gena realizatora), genetika cena (koja podrazumeva kompleksnost genskih interakcija,

plejotropije, vezanosti gena i epistatikih interakcija izmeu gena) i cena nestabilnosti

razvia (tj. cena potencijalnog stvaranja neusaglaenih organizama zbog neefikasnog kanalisanja). Sutina svih tipova cene plastinosti je u tome to odgovor plastinog genotipa na uslove ivotne sredine, a u odnosu na fiksni (neplastian) genotip, zahteva ukljuivanje veeg broja elemenata u molekularne, biohemijske, razvojne i fizioloke puteve, a samim tim i vei utroak materije, energije i vremena, do konanog odgovora koji moe, u odreenoj ivotnoj sredini, biti jednak fiksnom genotipu. Tako se cena plastinosti manifestuje kroz smanjenje adaptivne vrednosti plastinog genotipa u odnosu na neplastian genotip, koji ima isti prosean fenotip u istom stanitu. Razlike u nainima odigravanja razvia neplastinog i plastinog genotipa, mogu imati za posledicu nemogunost plastinog genotipa da formira optimalni fenotip u konkretnoj ivotnoj sredini. Ovaj fenomen se oznaava terminom ogranienje fenotipske plastinosti.

Dakle, odnos cene i dobiti od plastinosti odredie, u velikoj meri, da li e plastinost biti favorizovana u nekoj populaciji i njenom stanitu. Ukoliko su uslovi ivotne sredine stabilni, oekuje se da e genotipovi sa efikasnije kanalisanim razviem

28

ka fenotipu koji je optimalan za takve uslove, imati veu adaptivnu vrednost od plastinih

genotipova sa visokom adaptivnom cenom. Jedan od dobrih primera selekcije protiv

plastinosti je znaajno smanjenje sindroma izbegavanje senke u populacijama

zeljastih biljaka koje naseljavaju umska stanita, u odnosu na populacije iz otvorenih

stanita. Budui da ne mogu imati dobit od plastinog izduivanja stabla (ne mogu

dosegnuti pun spektar svetlosti u umi), sposobnost detekcije i fenotipskog odgovora na

senku suseda je znaajno umanjena u ovim populacijama. Empirijsku potvrdu ovog

teorijskog oekivanja dali su eksperimenti recirone transplantacije biljaka Iris pumila,

gde su jedinke iz umske populacije, kada su gajene pod punim spektrom svetlosti,

pokazivale manje plastine odgovore u kompeticiji za pristup svetlosti od jedinki

poreklom iz otvorenog stanita (Tuci i sar., 1990). Slini rezultati dobijeni su u

eksperimentima sa dve vrste riba iz roda Gasterosteus koje naseljavaju isto jezero, ali

razliita stanita na veoj i manjoj dubini (Day i sar., 1994). Vrsta koja naseljava vee

dubine hrani se preteno crvima, dok je dijeta druge vrste preteno zasnovana na

planktonu. Kada im je u eksperimentu reciprono izmenjena ishrana, uoeni su razvojni

plastini odgovori veliine usta koji su u skladu sa veliinom plena, odnosno po ovoj

osobini vrste su konvergirale jedna ka drugoj. Meutim, veliina plastinih odgovora nije

bila dovoljna da bi se formirala osobina po dimenzijama nalik drugoj vrsti. Dodatno, obe vrste su i dalje imale efikasniji rast i veu adaptivnu vrednost na sopstvenoj dijeti. Zanimljiv podatak je i to to je zajednika predaka vrsta bila generalista, tj. koristila je oba tipa plena i imala veu plastinost dimenzija vilice. Drugim reima, od predake populacije, koja je pokazivala visoku sredinsku osetljivost i iroku normu reakcije za dimenzije vilice, prirodna selekcija je favorizovala razvie fenotipova specijalizovanih za odreene dimenzije plena, odnosno suzila je norme reakcije dve potomake vrste preko kanalisanja razvia ka odreenoj dimenziji vilice.

Iako sam proces kanalisanja najee podrazumeva krupnije promene u regulatornoj mrei razvia (tj. poligenske interakcije, reeno jezikom kvantitativne genetike), postoje primeri da mutacije u pojedinanim genima, vanim za mreu signalne transdukcije, mogu dovesti do gubitka sredinske osetljivosti za razvie neke osobine. Na primer, kod nematode Pristionchus pacificus ustanovljeno da mutacija u genu za intracelularni receptor daf-12 (vezuje se za elemente elijskog odgovora na hormone i

29

zatim utie na nivo transkripcije serije gena u razliitim tkivima), dovodi do nastanka

jedinki kod kojih se morfologija usta ne moe promeniti pod uticajem razliitog tipa

hrane u stanitu (Bento i sar., 2010).

Na osnovu dosadanjeg razmatranja odnosa izmeu fenotipske plastinosti i

ekolokih pojmova - specijalista i generalista, moe se pretpostaviti da su specijalisti oni

genotipovi (ili vrste), koji ispoljavaju malu plastinost osobina i imaju visoku adaptivnu

vrednost u samo odreenom skupu sredinskih uslova. S druge strane, generalista je

plastian, to mu omoguava da kolonizuje razliita stanita ili da podnese velike

sredinske promene u svom ivotnom prostoru. Meutim, uzimajui u obzir da fenotipska

plastinost moe biti i adaptivna i maladaptivna (videti deo 4.1.2), organizmi se mogu

okarakterisati i kao plastini specijalisti i kao neplastini generalisti. Genotip moe

ispoljavati plastinu reakciju na promene stanita, ali imati visoku adaptivnu vrednost

samo u jednom ili u ogranienom broju ivotnih uslova; plastinost fenotipskih

karakteristika je maladaptivna ili neutralna, a organizam je plastini specijalista. U

drugom sluaju, genotip nije plastian za analizirane osobine, ali ivi u velikom rasponu

razliitih stanita sa malom razlikom u adaptivnim vrednostima izmeu sredina.

Organizmi su usvojili prosean fenotip koji je suboptimalan u svim sredinama, ali nije

suvie tetan ni u jednoj. Ova strategija se slikovito naziva egrt svih zanata (engl. jack of all trades strategy), a niska adaptiranost na sva stanita govori u prilog injenici da egrt svih zanata nije majstor ni jednog (engl. jack of all trades is master of none). Ova poslednja kategorija je dobra ilustracija ideje da prirodna selekcija ne podrazumeva samo preivljavanje najpodobnijih, ve preivljavanje svega to funkcionie dovoljno dobro, a da njena efikasnost zavisi od brojnih evoluciono-istorijskih dogaaja i efekata drugih evolucionih mehanizama - genetikog drifta, protoka gena i mutacija (den Boer 1999).

etvrti efekat kanalisanja razvia nadovezuje se na znaajnu ulogu ovog procesa u evolucionoj promeni razvojne norme reakcije. Svi primeri koje smo naveli, pokazuju da evolucionastabilizacijarazvianaodreenimtakamaontogenetskeputanje kvantitativno menja sposobnost genotipova da fenotipski odgovore na sredinske uslove. Drugim reima, kao to smo videli, smanjuje se opseg plastinosti osobina. Meutim, pod odreenim uslovima, sredinska indukcija moe otkriti sasvim nove fenotipove koji do tada nisu postojali u populaciji. Kasnije kanalisanje takvih puteva razvia sutinski bi

30

izmenilo razvojnu normu reakcije, tj. takva promena bila bi kvalitativna, a ne samo

kvantitativna. O opisanoj formativnoj ulozi ivotne sredine u fenotipskoj evoluciji

baviemo se u sledeem poglavlju (poglavlje 4.2). Pokuaemo da odgovorimo na pitanje

da li fenotipska promena moe prethoditi genetikoj promeni.

Na ovom mestu osvrnuemo se na odnos izmeu dva pojma kanalisanje (kao

rezultat, tj. homeostaza) i fenotipska plastinost. Izmeu njih postoje bitne konceptualne

razlike. Prvi fenomen odnosi se na jednu ivotnu sredinu u kojoj se organizam naao i u

kojoj se deava njegova ontogeneza, sa vie ili manje razvojne stabilnosti. Drugi fenomen

predstavlja fenotipsku promenu uzrokovanu razlikama izmeu dve ili vie ivotnih

sredina. Vagner i saradnici su fenotipske varijacije, koje nastaju delovanjem ova dva

procesa, oznaili kao mikrosredinska osetljivost (kanalisanje) i makrosredinska

osetljivost (plastinost). Reeno na drugi nain, plastinost je svojstvo norme reakcije, a

razvojna stabilnost je svojstvo pojedinane take du norme reakcije (setite se da norma

reakcija predstavlja seriju fenotipskih vrednosti u razliitim sredinama takama). U

jednom stanitu (taki norme reakcije), razvojna stabilnost, tj. sposobnost kanalisanja,

moe biti vea, a u drugom stanitu manja. Dodatno, razvie odreene karakteristike

moe biti kanalisano u jednoj vremenskoj fazi ontogenije, a ve u drugoj pokazivati

znaajne odgovore na sredinska variranja. Naelno govorei, genetika osnova sposobnosti jednog genotipa da odgovori na sredinske promene nije identina genetikoj osnovi kanalisanja razvia (Wagner i sar., 1997).

4.1.4. Genetika osnova i evolucija fenotipske plastinosti

Iz dosadanjih razmatranja fenotipske plastinosti jasno je da razumevanje ovog fenomena podrazumeva analizu na razliitim nivoima bioloke hijerarhije od molekularne regulacije individualnog razvia do fenotipske varijabilnosti i varijabilnosti u adaptivnim vrednostima organizama na nivou populacije. Ako je uloga plastinosti znaajna za fenotipsku evoluciju, neophodno je odgovoriti na nekoliko pitanja: Kakva je genetika osnova ovog svojstva organizama? Da li se fenotipska plastinost moe posmatrati kao osobina per se? U tom smislu, moe se postaviti pitanje da li norma reakcije neke osobine moe evoluirati nezavisno od evolucionih promena same

31

karakteristike? Tokom razvoja evolucione biologije, odgovori na ova pitanja bili su

veoma razliiti.

Budui da se fenotipska plastinost definie kao sredinski indukovana fenotipska

varijabilnost koju produkuje isti genotip, na prvi pogled plastinost nema direktnu vezu

sa genetikom varijabilnou. Meutim, kao to smo mogli videti iz brojnih primera,

postoji nesumnjiva veza izmeu genetike kompozicije jedinki ili populacija i nivoa

fenotipske plastinosti. Kao to se jedinke (genotipovi) mogu razlikovati u sposobnosti da

plastino odgovore na sredinska variranja, tako se i populacije iste ili razliitih vrsta

razlikuju u obliku i pravcima plastinih promena fenotipova. Dakle, genetika

varijabilnost, odnosno varijabilnost u genetikoj maineriji koja lei u osnovi razvia

fenotipa, podrazumeva i diverzitet u fenotipskoj plastinosti.

Ve dugo u okvirima biologije ne dovodi se u pitanje postojanje genetike osnove

fenotipske plastinosti. Sporovi se, meutim, vode oko toga koliko se razlikuju genetike

osnove same osobine i njene norme reakcije. Pitanje je posebno vano jer nudi razliite

odgovore na pitanje da li plastinost osobine moe evoluirati nezavisno od promene

srednje vrednosti osobine kroz generacije. Prema jednom modelu (Via i Lande, 1985; Via

1993), prilikom objanjenja promena fenotipskih vrednosti neke osobine u razliitim

ivotnim sredinama, ne treba da se pozivamo na postojanje posebnih gena za fenotipsku plastinost, jer fenotipska plastinost predstavlja jednostavnu posledicu diferencijalne alelske osetljivosti, tj. razliite ekspresije istih gena u razliitim ivotnim sredinama. Ukoliko je tako, fenotipsko stanje neke osobine koje je podvrgnuto delovanju prirodne selekcije u jednoj ivotnoj sredini, moe biti nezavisno od pravaca selektivne evolucije fenotipova indukovanih u drugaijoj sredini. U meri u kojoj su aleli ispoljeni u dve razliite sredine zajedniki za oba tipa sredinskih uslova, evolucija fenotipa e zavisiti od korelativnih odgovora na selekciju u oba stanita. Dakle, na osnovu ovog vienja podrazumeva se da plastinost i osobina zajedniki evoluiraju. Ovaj model evolucije fenotipske plastinosti oznaava se kao model stanja karakteristike.

Prema drugom modelu, tzv. modelu norme reakcije, plastinost neke karakteristike je osobina organizma per se sa genetikom osnovom koja je nezavisna od karakteristike iju evoluciju pratimo kroz generacije. Drugim reima, oblik i opseg sredinski indukovanih fenotipskih odgovora, tj. sama norma reakcije, jeste objekat

32

selekcije i predstavljala bi adaptaciju koja je evoluirala pod delovanjem prirodne

selekcije. Naravno, u tom sluaju moraju se razlikovati genetike osnove osobine i njene

plastinosti. Ovde se postulira postojanje gena za fenotipsku plastinost ija bi se

funkcija ogledala u sredinski zavisnoj kontroli ekspresije strukturnih gena (Schlichting

i Pigliucci, 1993). Regulatorna kontrola fenotipske plastinosti odnosi se, znai, na

genetiki sistem u kome jedna klasa gena (regulatorni geni), reagujui na promene u

ivotnoj sredini, menja ekspresiju druge klase gena (strukturni geni) koji neposredno

odreuju stanje osobine u datoj ivotnoj sredini. U heterogenim uslovima ivotne sredine,

prirodna selekcija e favorizovati svaki genotip koji kroz niz epistatikih interakcija

razliitih gena ukljuenih u mreu primanja sredinskih stimulusa, razliite nivoe

transdukcije signala i regulaciju ekspresije gena realizatora, moe stvoriti optimalan

fenotip u svakoj (ili veini) kombinacija sredine sa kojima se genotip sree tokom razvia

u datoj populaciji. Dakle, varijabilnost u ovim genima, tj. njihova uklopljenost u mreu

regulatornih interakcija, jesu objekat delovanja prirodne selekcije nezavisno od

evolucione promene same osobine.

Jednu od najboljih eksperimentalnih potvrda evolucije fenotipske plastinosti kao

nezavisne osobine dali su selekcioni eksperimenti na duvanskom moljcu (Manduca sexta)

ije se larve hrane listovima duvana (Suzuki i Nijhout, 2006). Srodna vrsta ovog moljca M. quinquemaculata (tzv. moljac paradajza) ispoljava adaptivni polifenizam obojenosti larvi zavisan od temperature. Naime, na niskim temperaturama (oko 20C) larve su crne to im omoguava bolju apsorpciju suneve svetlosti i zagrevanje. Tokom toplije sezone, na temperaturama iznad 28C, larve su zelene i bolje su skrivene od predatora. Meutim, kod duvanskog moljca ne postoji fenotipska plastinost obojenosti (larve su zelene bez obzira na temperaturu), iako se u malim uestalostima mogu nai mutantne crne forme14. Kako se pokazalo, izlaganje crnih mutanata visokim temperaturama (42C tokom 6 sati) rezultuje plastinom pojavom razliitih boja - od jasno zelene do potpuno crne. Mutanti sa sredinski indukovanim fenotipovima korieni su za formiranje dve selekcione linije u eksperimentu jedne za zelenu boju i druge za potpuno crnu. U svakoj generaciji, larve su izlagane temperaturnom oku i onda su selektovane zelene ili crne forme (kontrolna

14 Pokazano je da je crna mutacija vezana za smanjen nivo juvenilnog hormona to dovodi do poveane produkcije melanina i crne boje.

33

linija je izlagana visokim temperaturama, ali nije selektovana ni za jednu fenotipsku

formu). Na taj nain vrena je selekcija normi reakcije. Nakon 13 generacija ovakve

selekcije, analizirani su selekcioni odgovori plastinosti korienjem razvojnih

temperatura u rasponu od 20C do 42C. U odnosu na kontrolu, u liniji selektovanoj za

indukovani zeleni fenotip (selekcija za polifenizam, tj. prelazak iz crne u zelenu formu)

osetljivost na sredinski stimulus je poveana; veina larvi bila je crna na niskim

temperaturama, ali ve na oko 28C najvei broj jedinki bio je zelen (u kontroli,

temperaturna indukcija zelene boje deavala se na temperaturi od priblino 33C). S

druge strane, selekcija za indukciju crnog fenotipa dovela je do ogromnog smanjenja

razvojne plastinosti praktino sve jedinke bile su crne na svim temperaturama. Dakle,

oblik i osetljivost plastinog odgovora bili su izmenjeni selekcijom. Kod biljaka,

selekcija za plastinost lateralne ekspanzije (preko izduivanja organa vegetativne

reprodukcije) u kompetitivnim uslovima kod Ranunculus reptans, pokazala je promene

norme reakcije, ali u manjem stepenu od selekcionih odgovora samih osobina (Van

Kleunen i sar, 2000). Promena srednje vrednosti bez korelativne promene opsega

plastinosti uoena je poreenjem riba cihlida Pseudocrenilabrus multicolor iz

movarnih stanita i iz dobro aerisanih reka i jezera Ugande (Chapman, 2000). Dimenzije

krga bile su vee kod movarnih riba, a slian trend je uoen i u vetakim uslovima kada su ribe gajene u vodama sa malom koliom kiseonika. Kako su analize pokazale, iako postoji znaajna razlika u veliini krga izmeu populacija iz ova dva tipa stanita, ak i kada se gaje pod istim uslovima (to ukazuje na genetiku diferencijaciju u veliini krga), relativni opseg plastinosti nije bio razliit. Slini rezultati dobijeni su i u studijama na punoglavcima abe Rana temporaria koje su odgajane sa ili bez predatora (Van Buskirk i Arioli, 2005). I pored toga to se populacije meusobno razlikuju u obrascima ponaanja pri izbegavanju predatora, oni ispoljavaju isti nivo plastinosti. Svi ovi rezultati ukazuju da fenotipske vrednosti u razliitim stanitima mogu evoluirati nezavisno od plastinosti.

Da bismo dodatno razumeli ta je osnova stava da se genetike osnove osobine i njene plastinosti mogu razlikovati, moramo se setiti da u kvantitativnoj genetici efekti prirodne selekcije zavise od veliine tzv. aditivne komponente genetike varijanse u

34

populaciji15. Veliina ovog dela ukupne varijabilnosti neke osobine zavisi od ispoljavanja

strukturnih gena, dakle od gena koji se nalaze na samoj periferiji genetike mree razvia

osobine. Mutacije u ovim genima svakako menjaju varijabilnost (aditivnu genetiku

varijansu) koja je dostupna za prirodnu selekciju, tj. za promene srednje vrednosti

fenotipa kroz generacije. Ali, s druge strane, promenama ne moraju biti obuhvaeni

dublje umreeni elementi regulacije koji ine osnovu fenotipske plastinosti. Ovo,

naravno, ne znai da izmeu evolucije osobine i njene plastinosti ne postoji nikakva

povezanost. Ukoliko varijante strukturnih gena koje genotip sadri dovode do formiranja

neadekvatnog fenotipa za date uslove ivotne sredine, takav genotip bie eliminisan iz

populacije zajedno sa itavom regulatornom mreom plastinosti. Isto tako, ako su pravci

plastine regulacije fenotipske ekspresije osobine pogreni u nekoj ivotnoj sredini,

bilo zbog greke ili nemogunosti primanja sredinskog stimulusa ili zbog bilo kod

elementa u sistemu regulacije, konaan fenotip imae nisku adaptivnu vrednost. ajner

navodi da se evolucione promene u populaciji deavaju istovremeno i na osobinama koje

su eksprimirane u pojedinanim mikrostanitima i na normama reakcije koje se

ispoljavaju u razliitim lokalnim prostorima (Scheiner 1998). Jedno od uoenih

pravilnosti u koevoluciji plastinosti i osobine je tzv. Dinks Konolijevo pravilo

(engl. Jinks-Connoly rule) prema kome e one osobine koje su sinergistiki selektovane (tj. selektovane u istom smeru kao i plastini odgovor u stanitu) pokazivati veu plastinost od osobina koje su antagonistiki selektovane (odnosno selektovane u suprotnom smeru od sredinski nametnutog plastinog odgovora). Ne treba zaboraviti ni mogunost da ispoljavanje adekvatnog fenotipa u odreenim uslovima ivotne sredine, tj. fenotipa koji je favorizovan selekcijom, moe tokom generacija dovesti do kanalisanja takvog puta ontogenije kroz delovanje prirodne selekcije i eliminaciju skupih mehanizama plastinog razvia (videti poglavlje 4.1.3). Dakle, iako plastinost nekog karaktera predstavlja osobinu koja je u genetikom smislu nezavisna od same karakteristike za koju je definisana, evolucija osobine i njene plastinosti jesu meusobno

15 U kvantitativnoj genetici aditivna genetika varijansa predstavlja zbir proizvoda uestalosti genskih alela i kvadrata razlika genskih vrednosti svih gena koji kontroliu datu osobinu. U sluaju jednog gena sa dva alela (A1 i A2), aditivna genetika varijansa (VA) ima sledei oblik:VA = 2pq(1 - 2)2,gde su p i q alelske uestalosti, a 1 i 2 genske vrednosti odgovarajuih alela. Genska vrednost predstavlja proseno odstupanje svih genotipova u kojima se nae dati genski alel od prosene vrednosti kvantitativne osobine u populaciji.

35

kompleksno povezani fenomeni u jednoj populaciji koja naseljava prostorno i vremenski

heterogeno stanite.

Na osnovu svega to smo do sada naveli, moe se rei da je pitanje genetike

osnove fenotipske plastinosti postalo problem molekularne biologije kroz analizu

molekularnih puteva signalne transdukcije u svakom konkretnom tipu plastinog

odgovora (Pigliucci 2005). Jasno je da sredinski indukovane promene u pravcima razvia

jesu posledica sredinski indukovanih promena u genskoj ekspresiji. Molekularne analize

transkriptoma (tipa gena i intenziteta njihove transkripcije) pokazale su da se organizmi

iste vrste, koji naseljavaju razliita stanita, mogu razlikovati u ak 50% eksprimiranih

gena (Snell-Rood i sar., 2010). U prvom koraku, koji podrazumeva inicijalno primanje

sredinskog stimulusa, mogu uestvovati direktni biohemijski efekti stanita (npr.

temperaturni efekti na kinetiku i konformaciju proteina) ili neuroendokrini sistem moe

prevesti sredinsku informaciju u fizioloki odgovor. Osetljivost hormona, tj. koliine i

dinamike njihovog stvaranja, na sredinske stimuluse uoena je u brojnim studijama na

insektima. Hormoni mogu uticati na gensku ekspresiju, na primer, preko jedarnih

receptora, koji, kad su aktivirani hormonskim signalom, imaju ulogu trans-regulatora

ekspresije razliitih gena. Naravno, svi oblici regulacije genske ekspresije, o kojima smo

govorili u drugom delu, mogu uestvovati u putu transdukcije signala, tj. u konanom ispoljavanju fenotipa pod uticajem razliitih faktora ivotne sredine.

4.2. Evolucioni znaaj fenotipske plastinosti

Kompleksnost fenomena plastinosti odrazila se na veoma razliite interpretacije

njene uloge u evolucionim promenama prirodnih populacija. Naelno, kada se razmatra

uticaj plastinosti na kvantitativnu evoluciju fenotipske osobine, prvo pitanje koje se

namee je kakav moe biti njen efekat na genetiku varijabilnost osobine na koju deluje

prirodna selekcija. Iako, naravno, u potpunosti moemo prihvatiti stav da se genetike

osnove osobine i njene plastinosti razlikuju, nesumnjivo je da fenotipska promena

osobine, indukovana sredinskim iniocima, podrazumeva razliitu eskpresiju (i u

kvalitativnom i u kvantitativnom smislu) gena koji lee u neposrednoj osnovi date karakteristike. U tom smislu, uzimajui u obzir da se genetiki razliite jedinke u jednoj

36

populaciji razlikuju i u osetljivosti i/ili nainu odgovora na sredinske faktore, moe se

oekivati da e variranje uslova ivotne sredine dovesti do razlika u nivoima genetike i

fenotipske varijabilnosti za neku osobinu u populaciji (Levin, 1988). Drugim reima,

heritabilnost osobine, tj. udeo (aditivne) genetike varijanse u ukupnom fenotipskom

variranju osobine, nee biti jednak u svim ivotnim sredinama. Na prim