Tartu Ülikool

Loodus- ja tehnoloogiateaduskond

Ökoloogia ja maateaduste instituut

Botaanika õppetool

Luize-Ingrid Klimova

TOLMELDAJAD JA PUTUKTOLMLEJAD TAIMELIIGID

FRAGMENTEERUNUD MAASTIKES

Bakalaureusetöö

Juhendaja: teadur Aveliina Helm

Tartu 2012

2

Sisukord

1. Sissejuhatus ...................................................................................................... 3

2. Tolmlemine ...................................................................................................... 4

Tolmlemissündroomid ................................................................................ 5

Putuktolmlemine ........................................................................................ 7

3. Tolmlemissündroomide jaotus koosluses ......................................................... 9

4. Putuktolmlemine ja elupaikade fragmenteerumine ......................................... 12

5. Elupaikade fragmenteerumise mõju põllukultuuride tolmeldamisele. ............. 32

6. Kokkuvõte ...................................................................................................... 34

7. Pollinators and insect-pollinated plants in fragmented landscapes. ................. 36

8. Tänuavaldused ............................................................................................... 36

9. Kasutatud kirjandus ........................................................................................ 39

3

1. Sissejuhatus

Taimede ja tolmeldajate vahelised mutualistlikud suhted on ühed paljudest ökosüsteemides

toimuvatest interaktsioonidest. Valdav osa õistaimedest on putuktolmlejad ning

tolmeldamine on hädavajalik nende liikide edukaks suguliseks paljunemiseks. Taimed

kasutavad erisuguseid evolutsiooni käigus välja kujunenud tunnuseid selleks, et kutsuda

potentsiaalseid tolmeldajaid õisi külastama. Tolmeldajad saavad enamasti nähtud vaeva

eest tasu (nektar, õietolm) ning taimed omakorda levitavad putukate või teiste loomade abil

õietolmu, mille sattumine sama liigi teise õie emakale on vajalik etapp sugulise

paljunemise toimumiseks.

Koosluste fragmenteerumine ehk killustumine on inimtekkeline elupaikade pindala ja

sidususe kahanemine. Varasematest suurtest ja sidusatest ökosüsteemidest on sageli jäänud

vaid väikesed fragmendid, mida eraldab üksteisest antropogeenne ja populatsioonidele

sobimatu maastik (teed, põllumaad, hoonestus). Ebasobiv elupaigamaatriks loob takistusi

taimeliikide levimiseks ja tolmeldajate liikumiseks ning kahanenud elupaiku

iseloomustavad väiksemad ja vähem elujõulised populatsioonid. Putuktolmlejate taimede

seisukohast on elupaikade killustumise oluliseks kõrvalnähuks tolmeldajate käitumise,

mitmekesisuse ja arvukuse muutumine, mis mõjutab õietolmu edukat kandumist sama liigi

isendite vahel. Tolmeldajate jaoks kajastuvad fragmenteerumise mõjud aga ressursside

kättesaadavuse muutumises.

Selleks, et võimalikult hästi prognoosida maakasutuse muutmise mõju taimede ja

tolmeldajate populatsioonidele, on tarvis välja selgitada nendevaheliste mutualistlike

suhete olemus ning tähtsamad liike mõjutavad tegurid. Lisaks looduslikele taimeliikidele

saavad kvaliteetsest tolmeldamisest kasu ka mitmed inimese poolt kultiveeritavad

toidutaimed. Võimaliku ökosüsteeme ohustava tolmeldamiskriisi taustal on tähelepanu

pööramine antud valdkonnale üha vajalikum. Käesolev töö püüab anda ülevaate taimede ja

tolmeldajate mutualistlikest suhetest ning tuua välja olulisemad elupaikade killustumise

tagajärjed nii tolmeldajatele ja putuktolmlevatele liikidele kui ka nendevahelistele suhetele.

4

2. Tolmlemine

Taimede suguline paljunemine koosneb kahest etapist – tolmlemisest ja sellele järgnevast

viljastumisest. Tolmlemiseks nimetatakse õietolmu ülekandumist tolmukailt emakaile

(Ingrouille, Eddie, 2006). Taimed on sessiilse eluviisiga organismid. Ühelt indiviidilt

teisele isassugurakkude ülekandumine õietolmuna vajab õietolmuvektorit.

Õietolmuvektorite poolt vahendatud õietolmu ülekande ning rikkalike paljunemisviiside

tõttu võib taimede paljunemine olla väga mitmekesine (Barrett, Harder, 1996).

Tolmeldamisest räägitakse juhul, kui õietolmu ülekande vahendajaks on õisi

ressursiotsinguil külastavad loomorganismid (tolmeldajad) (Waser, 2007).

Isetolmlemine ja risttolmlemine

Isetolmlemine toimub juhul, kui õietolm pärineb samalt õielt või sama taime (isendi)

teistelt õitelt (Eckert, 2010). Kui õietolm pärineb teiselt, geneetiliselt mitteidentselt isendilt,

toimub risttolmlemine ehk allogaamia (Abrol, 2012). Risttolmlemine võimaldab

isetolmlemisest paremini uuendada ja täiendada pärilikke omadusi erinevatelt isenditelt

pärineva geneetilise informatsiooni kombineerumise abil ning on seetõttu eelistatud ja

enimlevinud tolmlemisviis õistaimedel (Ingrouille, Eddie, 2006; Dellaporta, 1993;

Acquaah, 2007). Risttolmlemist soosivad mitmed mehhanismid, näiteks lahksugulisus või

isesobimatus (Barrett, 1988). Kui isesobivuse (ehk isefertiilsuse) korral suudab ka taime

enda õietolm viljastamise esile kutsuda, siis isesobimatuse (isesteriilsuse) korral on

õietolmu liikumine sama liigi eri isendite vahel viljastumiseks hädavajalik (Acquaah,

2007). Ka tuul- ja loomtolmlemine võimaldavad kaugemalt pärit tolmuterade jõudmist

õitele, aidates kaasa järglaste geneetilise mitmekesisuse suurenemisele (Ackerman, 2000;

Abrol, 2012). Isetolmlemine on levinuim ebastabiilsetes, üheaastaste taimede poolt

asustatud ökosüsteemides (Masing, 1992), paljudel isesobivatel mitmeaastastel taimedel

toimub isetolmlemine vaid risttolmlemise ebaõnnestumisel (Kalisz et al 2004; Wilcock,

Neiland, 2002).

5

Tolmlemissündroomid

Taimede kohastumusi erinevatele tolmeldajatele on püütud seletada taimede tunnuste

kogumite kaudu, mida tuntakse tolmlemissündroomide (pollination syndrome) nime all

(Fenster et al 2004). Need tunnuste kogumid viitavad kindla morfoloogia ja käitumisega

õietolmuvektorile spetsialiseerumisele (Barrett, Harder, 2006). Tolmlemissündroomide

idee pärineb 19. sajandi lõpust ning seda on 20. sajandi jooksul oluliselt täiendatud.

Taimede jaotamine tolmlemissündroomide alusel on aidanud ökoloogilisest aspektist

paremini süstematiseerida taimede tohutut fenotüübilist varieeruvust (Ollerton et al 2009).

Lisaks tolmlemissündroomide mõistele räägitakse tihtipeale ka kooslustes esinevatest

tolmlemissüsteemidest (pollination system). Tolmlemissüsteemid iseloomustavad

koosluses esinevate taimeliikide tolmeldamist üldisemalt ning taimede ja tolmeldajate

vaheliste suhete spetsiifikat. Näiteks eristatakse spetsialiseerunud ja generaliseerunud

tolmlemissüsteeme (Waser et al 1996; Johnson, Steiner, 2000).

Abiootilised tolmlemissündroomid

Abiootiliste tolmlemissündroomide puhul on õietolmu kandjaks õhu- või veekeskkond.

Kõikidele abiootilistele tolmlemissündroomidele on omane õieosade redutseerumine,

katmata emakasuudmed ja tolmukapead, enamasti suur õietolmu produktsioon ning isas- ja

emasõite ruumiline või ajaline eraldatus (Ackerman, 2000).

Tuultolmlemine ehk anemogaamia on õietolmu edasikandumine tuulega. Viljastumise

edukuse seisukohast on olulised kohastumused, mis laiendavad tolmuterade levimist ning

suurendavad nende püüdmise tõenäosust emassuguorganite poolt (Abrol, 2012).

Tuultolmlejate ühisteks tunnusteks on tihedad taandarenenud õiekattega õisikud, nektari

puudumine ning kuivade, kergete ja väikeste tolmuterade suur toodang (Ingrouille, Eddie,

2006). Tuultolmlemine on valdav abiootiline tolmlemissündroom. Tuultolmlejad on

enamik paljasseemnetaimi. Katteseemnetaimedest on tuultolmlemine levinud

sugukondades kaselised Betulaceae ja pöögilised Fagaceae ning sugukondades kõrrelised

Poaceae ja lõikheinalised Cyperaceae (Ackerman, 2000). Oletatakse, et õistaimedel on

6

tuultolmlemine arenenud sekundaarselt putuktolmlemisest võimaliku vastusena

keskkonnamuutustele ning tolmeldajate vähesusele. Nii on putuktolmlemise pikaajalisel

järjestikusel ebaõnnestumisel võinud looduslik valik soosida tuultolmlemise

väljakujunemist soodustavaid morfoloogilisi tunnused (Culley et al 2002).

Vesitolmlemise ehk hüdrogaamia puhul toimib õietolmuvektorina vesikeskkond, kusjuures

õietolm ise ei pruugi veega kontaktis olla – tolmuterasid võivad edasi kanda ka õied või

tolmukad. Vesitolmlemine on levinud eelkõige üheidulehelistel taimedel. 80%

tolmlemissündroomi juhtudest on kirjeldatud üheidulehelistel, mis omakorda moodustab

2,7% katteseemnetaimedest (Ackerman, 2000). Vesitolmlemist kasutavaid liike leidub 11

erinevas sugukonnas, kokku 31 perekonnas (Cox, 1988).

Biootilised tolmlemissündroomid

Biootiliste tolmlemissündroomide korral on õietolmuvektoriteks erinevad loomorganismid

(Ollerton et al 2011). Erinevad tolmeldajad on vastuvõtlikud erinevate taime poolt

edastatavate signaalide suhtes. Taimedel on kujunenud tolmeldajate õitele meelitamiseks

hulgaliselt mehhanisme (Tabel 1) (Silvertown, Lovett Doust, 1993). Tolmeldamise edukuse

seisukohast on oluline, et õietolm satuks tolmeldaja kehale ning sealt edasi järgmise õie

emakasuudmele (Schulze et al 2002).

Biootilist tolmlemist peetakse võtmefaktoriks mõnede taime- ja loomarühmade eristumisel

evolutsioonis (Dodd et al 1999) ning tolmeldamine on üks olulisemaid biootilisi

interaktsioone (Ollerton et al 2011). Tegemist on katteseemnetaimede hulgas valdavate

tolmlemissündroomidega. Maailma tolmeldajafauna on väga mitmekesine – ainuüksi

mesilastest tolmeldajaid tuntakse üle 20 000 liigi (Abrol, 2012). Eristatakse putuk-, lind- ja

imetajatolmlemist, millest putuktolmlemine on suurima osatähtsusega. Lind- ja

imetajatolmlemine on evolutsiooniliselt hilisemad nähtused ning ka vähem levinud (Crepet,

1984). Lindtolmlemise ehk ornitogaamia korral on tolmeldajateks linnud. Lindtolmlemine

on rohkem levinud troopilistes ja subtroopilistes regioonides, kus puuduvad aastaajad ning

ressursid õites peituva nektari näol on pidevalt saadaval. Vähem leidub lindtolmlemist

7

kliimas, kus taimedel esineb pikk dormantsusperiood (Cronk, Ojeda, 2008).

Imetajatolmlemise ehk teriogaamia puhul on tolmeldajateks enamasti nahkhiired ning seda

tolmlemissündroomi võib leida troopikast (Faegri, van der Pijl, 1979).

Putuktolmlemine

Putuktolmlemine ehk entomogaamia on tolmlemine putukavalmikute vahendusel (Masing,

1992). Putuktolmlejatel taimeliikidel evolutsiooni käigus kujunenud mitmed erinevad

kohastumused sobivate tolmeldajate meelitamiseks ning õitele juhatamiseks.

Putuktolmlejate õied on enamasti silmatorkavalt värvunud, koondunud õisikutesse ning

lõhnavad (Ingrouille, Eddie, 2006; Kalda et al 1965). Lõhnade levimist hõlbustab mõnedel

õitel nende kõrgem temperatuur võrreldes väliskeskkonnaga. Olulised on ka õite erinevad

värvused, kuju, sümmeetria ning mustrid. Viimased hõlbustavad tolmeldaja juhatamist õie

keskele, kus paiknevad taimede suguorganid (Ingrouille, Eddie, 2006). Taimed võivad

kasutada ka teisi strateegiaid - näiteks petmine (õiekuju meenutab emaslooma ning

õietolmu ülekanne toimub, kui isane putukas üritab sellega paarituda) või lõksupüüdmine,

mille korral putukas õiest väljapääsemisel seda tolmeldab (Schulze et al 2002).

Taimed kasutavad putukate ligitõmbamiseks „tasusid“, kõige sagedamini on nendeks

õietolm või nektar, mis mõlemad on suure toiteväärtusega (Abrol, 2012). Putuktolmlejate

tolmuterad on sageli konarlikud ning kleepuvad, et kindlustada kinnitumine putuka kehale.

Mõnede taimede tolmuterad on õiekrooni suhtes kontrastselt värvunud ning seega hästi

märgatavad (Ingrouille, Eddie, 2006). Tolmeldajad eelistavad tihtipeale suuri õisi, mis

paraku taime jaoks võivad mõnedes keskkondades kulukaks osutuda (Galen, 1999).

Sarnaste tolmeldajarühmade poolt tekitatud valik on evolutsiooni käigus kujundanud

õistaimede erinevad kohastumused ning tolmlemissündroomid (Fenster et al 2004).

Valdav osa tolmeldajatest kuulub kiletiivaliste (Hymenoptera), kahetiivaliste (Diptera),

liblikaliste (Lepidoptera) ja mardikaliste (Coleoptera) hulka (Proctor et al 1996).

8

Tabel 1. Biootiliselt tolmeldatavate taimede tunnused (Wyatt, 1983).

Tolmeldaja Õite

lahtiolekuaeg

Värvus Lõhn Õite kuju Õie sügavus Nektari

juurde

suunavad

jooned

Tasu

Mardikad

(Coleoptera)

Päeval ja

öösel

Varieeruv,

tavaliselt

tuhm

Tugev,

puuviljalõhn

Aktinomorfne

Lame kuni

kausjas

Puuduvad Õietolm või

toiduobjektid

Lihakärblased

(Calliphoridae)

ja sug.

Scathophagidae

Päeval ja

öösel

Lillakaspruun

või roheline

Tugev, tihti

lagunevate

valkude

lõhnaga

Tavaliselt

aktinomorfne

Madal või

sügav (kui on

tegemist

püünisõiega)

Puuduvad Puuduvad

Sirelased

(Syrphidae) ja

kägukärblased

(Bombyliidae)

Päeval ja

öösel

Varieeruv Varieeruv Tavaliselt

aktinomorfne

Madal kuni

keskmise

sügavusega

Puuduvad Õietolm, nektar

või puudub

Mesilased

(Apoidea)

Päeval ja

öösel või

ainult päeval

Varieeruv,

kuid mitte

puhast tooni

punane

Lõhn olemas,

tavaliselt

magus

Aktinomorfne

või sügomorfne

Madal kuni

keskmise

sügavusega

Esinevad Nektar ja

õietolm, avatult

või peidetult

Surulased

(Sphingidae)

Öösel või

videvikus

Valge või

kahvatu kuni

roheline

Tugev,

tavaliselt

magus

Aktinomorfne,

horisontaalse

või rippuva

asetusega

Sügav, kitsalt

torujas või

kannusjas

Puuduvad Nektar

(rikkalikult),

peidetult

Väikesed koid

(Lepidoptera)

Öösel või

videvikus

Valge või

kahvatu kuni

roheline

Keskmise

tugevusega,

magus

Aktinomorfne,

horisontaalse

või rippuva

asetusega

Keskmise

sügavusega

torujas

Puuduvad Nektar,

peidetult

Liblikad

(Lepidoptera)

Päeval ja

öösel või

ainult päeval

Erepunane, -

kollane või -

sinine

Keskmise

tugevusega,

magus

Tavaliselt

aktinomorfne,

püstise

asetusega

Sügav, kitsalt

torujas või

kannusjas

Esinevad Nektar,

peidetult

Linnud

(Aves)

Päeval Erepunane Puudub Aktinomorfne

või sügomorfne

Sügav, lai,

torujas või

kannusjas

Puuduvad Nektar

(rikkalikult),

peidetult

Nahkhiired

(Chiroptera)

Öösel Valge või

roheline

Tugev,

käärinud

Aktinomorfne

või sügomorfne

Pintsli- või

kausikujuline

Puuduvad Nektar

(rikkalikult)

ning õietolm

(rikkalikult),

avatult

9

3. Tolmlemissündroomide jaotus koosluses

Biootilised ja abiootilised tolmlemissündroomid ei jaotu kooslustes juhuslikult, vaid nende

levikul on iseloomulikud geograafilised ja ökoloogilised trendid (Regal, 1982). Ollerton

(2011) pakub loomade poolt tolmeldatavate katteseemnetaimede osakaaluks 308 006 liiki

ehk 87,5% õistaimede eeldatavast liigirikkusest, võttes arvesse asjaolu, et loomtolmlemise

osakaal suureneb laiuskraadi vähenedes. Parasvöötmes (64 kuni 40 laiuskraad) kasutab

78% ja troopilises vöötmes (29 laiuskraadist ekvaatorini) 94% katteseemnetaimedest

tolmeldajatena loomi. Sama trendi järgib ka taimeliikide spetsialiseerumine tolmeldajatele

– subtroopilistes (39 kuni 30 laiuskraad) ja parasvöötme kooslustes leidub rohkem

generaliste võrreldes troopiliste aladega, kus on laiemalt levinud spetsialiseerunud

taimeliigid (Ollerton et al 2011). Samuti on taimeliikide suuremat generaliseerumist

kirjeldatud saartel (Olesen, Jordano, 2002).

Tolmeldajad jaotuvad ajas ja ruumis ebaühtlaselt, kuna nende levikut piiravad mitmed

asjaolud. Füüsikalistest teguritest on olulised kõrgus merepinnast, temperatuur ja sademed,

biootilistest aga taimkatte struktuur, õistaimede osakaal ning koosluse struktuur (Johnson,

2006; Ollerton et al 2006). Keskmine tolmlemissüsteemide arv koosluses varieerub

oluliselt laiuskraadide lõikes. Troopilistest kooslustest leiab keskmiselt rohkem

tolmlemissüsteeme võrreldes subtroopiliste, parasvöötme või arktiliste kooslustega.

Erinevate tolmlemissüsteemide arvu koosluses mõjutab oluliselt ka koosluse keerukus

(complexity). Maismaa taimekooslused varieeruvad väga suurel määral nii struktuuri kui ka

taksonoomilise mitmekesisuse osas. Kooslused võivad olla samaaegselt liigirikkad, kuid

lihtsa struktuuriga (troopilised ja subtroopilised rohumaad) või liigivaesed, kuid keerukama

struktuuriga (parasvöötme metsad). Keerukatest kooslustest leiab keskmiselt rohkem

tolmlemissüsteeme kui lihtsama ülesehitusega kooslustest. Seejuures mõjutab koosluse

struktuuri keerukus keskmist tolmlemissüsteemide arvu rohkem kui näiteks kõrgus

merepinnast, mille puhul erineval kõrgusel paiknevate koosluste keskmine

tolmlemissüsteemide arv varieerub vähem (Ollerton et al 2006).

10

Tuultolmlemine on rohkem levinud suurematel laiuskraadidel ja kõrgemal merepinnast

(Regal, 1982). Tuultolmlemise osakaal on suurem avatud maastikul ning kooslustes, kus

taimede liigirikkus on väike. Optimaalsed tingimused on madalad kuni keskmised tuule

kiirused, madal õhuniiskus ja harvad sademed (Culley et al 2002).

Putuktolmlemine esineb ennekõike kooslustes, kus tuule kiirus on madal ja õhuniiskus

keskmine kuni kõrge. Mõistagi on putuktolmlemiseks vajalikud sobivad elutingimused

tolmeldajate jaoks. Putuktolmlemise osakaal suureneb ka taimkatte liigirikkuse suurenedes

(Regal, 1982). Kühn et al (2006) poolt Saksamaal läbi viidud uurimus näitas, et

putuktolmlemine on kõige levinum keskmistel kuni kõrgetel kõrgustel merepinnast (Kesk-

ja Lõuna Saksamaa mäestikes). Putuktolmlemise osakaal võrreldes tuul- või

isetolmlemisega suurenes lubjarikaste alade ning haritava maa osakaalu tõusuga ning

vähenes tuule kiiruse tõusu ning rohumaade ja liivaste alade osakaalu tõusuga. Suurema

tuultolmlejate osakaaluga kooslused leidusid Põhja-Saksamaa madalikelt, kus tuule

kiirused on kõrged, ning Lõuna-Saksamaa Alpidest (mägismaadelt). Isetolmlemist leiti

kõige enam Põhjamere rannikult, Reini jõe oru loodeosast ning Elbe jõe orust. Isetolmlejate

koosluste levik oli antud uurimuse järgi palju rohkem hajutatud võrreldes tuul- ning

putuktolmlemisega. Sellest võib järeldada, et isetolmlemisele ei saa omastada nii selgelt

iseloomulikke esinemismustreid kui putuk- ja tuultolmlemisele (Kühn et al 2006).

Troopilised kooslused on pikemas ajaskaalas vaadelduna klimaatiliselt stabiilsemad. See

võimaldab rohkemate tolmlemissündroomide pikaajalist püsimist. Troopilistes kooslustes

on võrreldes suurematel laiuskraadidel paiknevate kooslustega rohkem taimeliike, mis on

spetsialiseerunud mesilastele (Apoidea: Anthophila), liblikatele (Lepidoptera), mardikatele

(Coleoptera), herilastele (Apocrita) ja ripstiivalistele (Thysanoptera). Mesilased kui ühed

tähtsamad tolmeldajad on enimlevinud kuivades ja kõrgete temperatuuridega

(vahemerelistes) kliimades ning madalamatel kõrgustel paiknevates kooslustes (Michener

1979). Kahetiivalised (Diptera) on tolmeldajatena olulised suurematel kõrgustel

merepinnast ja suurematel laiuskraadidel (arktilised ja alpiinsed kooslused), kus mesilastest

tolmeldajate osakaal on väiksem (Faegri, van der Pijl, 1979).

11

Mitmed uurimused on näidanud, et elupaiga tingimuste karmimaks muutumine vähendab

tolmeldajate poolt pakutavat tolmeldamisteenust (pollination service), muudab

tolmeldajafauna koosseisu või arvukust ning võib viia isetolmlemiseni (Ashman, 2006). Nii

võib isetolmlemise osakaal tõusta elupaikades, kus kehvad kasvutingimused piiravad õite

suurust. Väiksemates õites paiknevad emakad ja tolmukad üksteisele lähemal ja

isetolmlemise tõenäosus suureneb (Elle, Carney, 2003).

12

4. Putuktolmlemine ja elupaikade fragmenteerumine

Ülemaailmsed trendid tolmeldajate hulgas

Nii looduslike kui ka kodustatud tolmeldajate populatsioonide arvukuse globaalne

kahanemine leiab järjest rohkem kinnitust. Keskkonna muutumine elupaikade kadumise

või kliimamuutuste läbi mõjutab tolmeldajate populatsioone ning selle tagajärjed on

ettearvamatud (Potts et al 2010a).

Kiletiivalised (Hymenoptera) on olulisimad tolmeldajad putukate seas (Proctor et al 1996).

Kiletiivaliste seltsi kuuluvad mesilased (Apoidea: Anthophila) ning kimalased (Bombus),

kelle roll tolmeldajatena on maailmas väga suur (Aizen, Feinsinger, 2003; Klein et al 2007;

Diaz-Forero, 2011).

Mesilased on efektiivsed tolmeldajad tänu oma käitumuslikele iseärasustele, külastades

korjeretkedel paljusid õisi ning tehes seda korduvalt. Erinevad mesilaste perekonnad ja

liigid on tolmeldajatena väga varieeruvad, erinedes kehasuuruse, toitumisala suuruse,

õppimisvõime ja paljude muude omaduste poolest (Batra, 1995)

Oluline tolmeldajarühm parasvöötmes, arktilises ja alpiinses vöötmes on kimalased

(Bombus) (Diaz-Forero, 2011). Neid on teada ligikaudu 250 liiki (Goulson et al 2008). Ka

osade kimalaseliikide arvukus on globaalses skaalas langenud ning seda on seostatud

põllumajanduse intensiivistumisega kaasneva elupaikade fragmenteerumise ja kao tõttu

(Mänd et al 2004; Holzschuh et al 2008). Langustrende on dokumenteeritud Lääne-

Euroopas ning Põhja-Ameerikas (Goulson et al 2008). Hääbuvates populatsioonides on

kirjeldatud suurenenud nakatumist patogeenidega ning vähehenud geneetilist

mitmekesisust (Cameron et al 2011). Kimalaste populatsioonide struktuuride uuringud on

näidanud, et nende tolmeldajate edukaks püsimiseks ei piisa väikeste elupaigafragmentide

säilitamisest, vaid nad vajavad suuremaid ning stabiilseid elupaiku (Goulson et al 2008;

Ahrné et al 2009; Mänd et al 2002).

13

Euroopa meemesilase Apis mellifera looduslik leviala on Euraasias ning Aafrikas. Liiki on

aga kodustatud ja viidud erinevatesse maailmajagudesse põllukultuuride tootlikkuse

suurendamise eesmärgil. Introdutseerimisega on seotud mitmeid probleeme (Badano,

Vergara, 2011). Meemesilaste pidamine suudab olulisel määral tõsta loomtolmlemist

kasutavate põllukultuuride saagikust (Potts et al 2010a). Samas leidub ka põllukultuure,

mille tolmeldamiseks on parimad just looduslikud liigid. Nii on näiteks Mehhiko

kohviistandustes täheldatud saagikuse langust seoses kodumesilase arvukuse tõusuga

(Badano, Vergara, 2011; Batra, 1995). Kohtades, kuhu meemesilast on asustatud, võib

kohalike liikide käekäik halveneda, kuna tänu efektiivsemale korjekäitumisele (foraging

behaviour) on meemesilane edukam konkureerija olemasolevatele ressurssidele (Badano,

Vergara, 2011).

Mesilasi ohustab kõige enam elupaikade kadu (Brown, Paxton, 2009). Langustrendid

kodustatud mesilasliikide puhul olid USAs ajavahemikus 1947 kuni 2005 59% ning

Euroopas ajavahemikus 1985 kuni 2005 25% (Potts et al 2010b). Mesinduse kui

majandusharu osatähtsus on vähenenud nii Euroopas kui ka USAs. Globaalselt on tarude

arv küll alates 1961. aastast suurenenud 45%, kuid tolmeldajatest sõltuvate põldude arv on

samal perioodil suurenenud üle 300% (Joonis 1) (van Engelsdorp, 2008; Potts et al 2010a;

Aizen, Harder, 2009). Suurbritannias on meemesilaste poolt osutatavate

tolmeldamisteenuse maht viimase 20 aasta jooksul tugevalt vähenenud. Samaaegselt on aga

putukate poolt tolmeldatavate põllukultuuride osakaal ja saagikus tõusnud, mis viitab

looduslike tolmeldajate tegeliku panuse alahindamisele (Breeze et al 2011). Meemesilaste

kolooniate hääbumise põhjusteks on lisaks elupaikade kaole veel pestitsiidide ja

herbitsiidide ebaõige kasutus põllumajanduses (Corbet et al 1991) ning mitmed parasiidid -

näiteks lestad Varroa jacobsoni ja V. destructor (Downey, Winston, 2001).

14

Joonis 1. Meemesilaste pidamise trendid Euroopas (suhtelised muutused (neto), väljendatuna protsentides).

(a ) kolooniate arvu muutus ajavahemikus 1965 kuni 1985, (b) kolooniate arvu muutus ajavahemikus 1985

kuni 2005, (c) mesinike arvu muutus ajavahemikus 1965 kuni 1985, (d) mesinike arvu muutus ajavahemikus

1985 kuni 2005. Mustad nooled osutavad vähenemisele, hallid nooled suurenemisele. Noolte suurus joonisel

on proportsionaalne toimunud arvukuse muutustega protsentides. Joonise legendil on näidatud võrdlusnooled,

mis vastavad 20%-lisele muutusele (Potts et al 2010b järgi).

15

Kiletiivaliste järel on sageduselt teised õiekülastajad kahetiivalised (Diptera). Kahetiivalisi

tuntakse üle 150 000 liigi, kellest tolmeldajatena on kõige enam tuntud ja uuritud sirelased

(Syrphidae) (Larson et al 2001).

Andmed looduslike tolmeldajate arvukuse trendidest on puudulikud (Potts et al 2010a).

Biesmeijeir et al (2006) poolt Hollandis ja Suurbritannias läbi viidud uurimus, milles

kasutati ajaloolisi andmeid entomoloogiliste vaatluste kohta, näitas mõlemas riigis

mesilaste (välja arvatud Euroopa meemesilane Apis mellifera) mitmekesisuse langust 10km

x 10km suurustel pindaladel. Hollandis kirjeldati lisaks sirelaste mitmekesisuse tõusu, kes

on võrreldes mesilastega generalistid. Spetsialistidest tolmeldajate suuremat ohustatust

näitab ka asjaolu, et mõlemas riigis on vähemaks jäänud kitsama elupaiganõudlusega

tolmeldajaid. Vähenenud on ka mesilaste poolt tolmeldatavate taimede ning tõusnud

abiootiliselt tolmlevate taimede osakaal. Kumb on toimunud enne – kas tolmeldajate või

taimede kadumine, on jäänud selgusetuks (Biesmeijer et al 2006).

Ka liblikaliste (Lepidoptera) puhul on mitmel pool näidatud liigirikkuse vähenemist ning

liikide kadumist. Suurbritannias on kirjeldatud isegi 71%-list kadu viimase paarikümne

aasta jooksul (Thomas et al 2004).

Fragmenteerumise tagajärjed tolmeldajatele

Fragmenteerumine põhjustab suurte, terviklike populatsioonide lagunemist, isolatsiooni

sattumist ning koosluste servaalade osakaalu suurenemist (Kearns et al 1998). Samuti

võivad muutuda maastiku skaalal toimuvad protsessid (Hobbs, Yates, 2003). Looduslike ja

poollooduslike koosluste fragmenteerumise tõttu on ohus tolmeldajate mitmekesisus,

arvukus ja liigiline koosseis. Fragmendid võivad muutuda sedavõrd eraldatuks, et

toiduotsingul tolmeldajad nendeni enam ei jõua (Kearns et al 1998). Liigi püsimajäämine

fragmenteerunud elupaigas sõltub selle liigi võimest ületada taustkeskkonda ehk liikuda

ühest elupaigast teise (Tscharntke, Brandl, 2004). Kohalike, väikese toitumisalaga

tolmeldajate arvukus võib fragmenteerumise tõttu olulisel määral langeda ning ka laiema

toitumisalaga tolmeldajad ei pruugi väikeseid elupaigalaiku enam külastada (Kearns et al

16

1998). Fragmenteerumisel tekivad elupaikade vahele barjäärid, mis võivad takistada

putukate liikumist ühelt fragmendilt teisele. Takistuseks võivad osutuda juba ka väikesed

vahemaad elupaikade vahel. Samuti võib elupaik fragmenteerumisel muutuda ebasobivaks

putukate pesitsusalana (Aizen, Feinsinger, 2003)

Tolmeldajad on üheks osapooleks mutualistlikes interaktsioonides tolmeldamist vajavate

taimedega. Muutused tolmeldajafauna liigilises koosseisus võivad viia muutusteni

taimekooslustes ja nendega assotsieerunud faunas ning sellest tulenevalt omada

potentsiaalselt tugevaid mõjusid tervele ökosüsteemile (Biesmeijer et al 2006; Fortuna,

Bascompte 2006).

Tolmeldajad reageerivad maakasutuse muutustele erinevalt, kuid enamasti on kirjeldatud

negatiivset mõju ning seda eriti maastikes, mis on läbinud ekstreemsemaid ja

ulatuslikemaid muutusi (Winfree et al 2011). Tolmeldajate poolt osutatavate

tolmeldamisteenuste vähenemine võib toimuda mitmete asjaolude koosmõjul (Joonis 2)

(Steffan-Dewener, Westphal, 2008). Tolmeldamisteenused võivad olla väga spetsiifilised

(spetsialiseerumine kindlale toidutaimele) erinedes sellega teistest ökosüsteemi teenustest

(ecosystem services). Tõenäoliselt on fragmenteerumise ja elupaikade kao poolt

enimohustatud kitsamalt toidutaimele või elupaigale spetsialiseerunud tolmeldajad, kellel

on partneri kadumisel keerulisem leida sobivat alternatiivi (Biesmeijer et al 2006).

Taimede ja tolmeldajate interaktsioonide häirumine ja degradeerumine võib pikemas

perspektiivis viia seemnetoodangu kvaliteedi ja kvantiteedi langusele, mis on

taimepopulatsiooni demograafilise kokkuvarisemise esimeseks sammuks (Aizen et al

2002). Kui tolmeldajatel või taimedel juhtuvad olema väga spetsiifilised nõuded ökonišši

osas, võivad muutused ökosüsteemides viia väljasuremiskaskaadini (cascade effect) (Abrol,

2012).

17

Joonis 2. Tolmeldamisteenuste, tolmeldajate mitmekesisuse ja arvukuse ning maakasutuse muutuste

vastastikused mõjutused. Nii maastiku fragmenteerumine kui ka maakasutuse intensiivistumine mõjutavad

tolmeldajate kooslusi erinevatel ruumilistel skaaladel ning interakteeruvad omavahel. Vasakul on toodud

poollooduslikud kooslused ning paremal põllumajandusmaastik (Steffan-Dewenter, Westphal, 2008 järgi).

Praeguseks avaldatud tööde hulgast, mis puudutavad fragmenteerumise tagajärgi

tolmeldajatele, võib leida mitmesuguseid ja kohati vasturääkivaid tulemusi. Mitte alati ei

ole suudetud tõestada maastiku killustumise negatiivset mõju (Potts et al 2010a).

Vastuolulised tulemused võivad osaliselt olla seletatavad fragmente ümbritseva maatriksi

omaduste ja kvaliteediga (Westrich, 1996) ning tolmeldajate endi levimisvõimega (Steffan-

Dewenter et al 2006). Siiski on suures osas uurimustes fragmenteeritud ja terviklike

maastike võrdlemisel järjekindlalt leitud põliste tolmeldajate arvukuse ja mitmekesisuse

vähenemist vastavalt fragmenteerumise süvenemisele (Aizen, Feinsinger, 2003).

18

Holzschuh et al (2011) uurisid tolmeldamisedukust põllukultuure ja poollooduslikke

kooslusi sisaldavas maastikus. Põldudest kaugel asetsevatel poollooduslikel rohumaadel,

kus õistaimede mitmekesisus oli kõrge, leiti ka erakmesilaste suurem liigirikkus.

Tolmeldamist vajavate põllukultuuride lähedal asuvatel rohumaadel aga mesilasliikide

mitmekesisus ja arvukus õistaimede mitmekesisusest ei sõltunud ning mesilaste

mitmekesisus ja arvukus olid kõrged ka madala liigirikkusega rohumaadel.

Põllumajandusmaastikuga piirnevates looduslikes elupaikades võib kujuneda olukord, kus

looduslikud mesilaseliigid eelistavad külastada massiliselt ja üheaegselt õitsvat ning

ressursside poolest rikkamat põllukultuuri. See võib omada arvestatavat negatiivset mõju

nende taimeliikide seemnetoodangule, kes kasutavad tolmeldajatena mesilasi, kuna nad on

sunnitud konkureerima mesilastele atraktiivsemate põllukultuuriga. See omakorda mõjutab

tolmeldajate ja nendest sõltuvate looduslike taimeliikide populatsioonidünaamikat

(Holzschuh et al (2011).

Putukaliigi suhe elupaigaga on otseselt sõltuv sellest, kui suurel määral isendid fragmentide

vahel liiguvad ning kui kaugele nad on võimelised liikuma. Mobiilseid liike mõjutab

fragmenteerumine igapäevastel toiduotsingutel (Tscharntke, Brandl, 2004). Levimisvõime

(dispersal capacity) ning toitumise spetsialiseerumise ulatus (diet breadth) on olulised

fragmenteerunud maastikes putukaliikide leviku ning arvukuse seletamisel (Ewers, Didham

2006). Erinevaid toiduressursse kasutavad liigid võivad suure inimmõjuga maastikes

paremini hakkama saada (Johnson, Steiner, 2000).

Fragmenteerumine võib mõjutada ka tolmeldajate käitumist ning kehasuurust. Steffan-

Dewenter ja Tscharntke (1999) leidsid positiivse seose tolmeldajate keha suuruse ning

fragmendi isoleerituse vahel (mida isoleeritum fragment, seda suuremad ja seega parema

levimisvõimega tolmeldajad sinna jõudsid). Võimalikud on ka tolmeldajate suuremad

investeeringud levimisega seotud teguritesse – näiteks on liblikatel fragmenteerunud

maastikes kirjeldatud suuremat rindkere massi, mis tänu suurematele lennulihastele võib

aidata neil kaugemale liikuda (Hill et al 1999).

19

Bommarco et al (2010) võrdlesid omavahel viit Euroopa riikides läbi viidud uurimust

looduslike mesilaseliikide kohta poollooduslikel rohumaadel ja paekivikarjäärides. Taas

näidati liigilise mitmekesisuse suurenemist elupaigalaigu suurenedes. Mesilaseliikide

loendustest selgus, et väikesekehalised generalistid olid elupaiga fragmenteerumisest

rohkem mõjutatud kui suurekehalised generalistid. Võimalikuks seletuseks on pakutud

väiksemakehaliste liikide vähesem mobiilsus võrreldes suurekehaliste liikidega.

Väikesekehalised spetsialistid osutusid aga vähemtundlikeks võrreldes suurekehaliste

spetsialistidega. Kuna uuritud koosluste spetsialistide liigirikkus oli madal, siis on

võimalik, et suur osa väiksemakasvulistest spetsialistidest olid juba välja surnud. Teiste

putukataksonite puhul on leitud, et suurema kehaga organismid on fragmenteerumisele

tundlikumad (Ewers, Didham, 2006). Võimalikud seletused sellele on suurekehaliste

organismide sageli väiksemad populatsioonid ning sellest tulenev kõrgem väljasuremisrisk.

Suurema keha eelisteks on aga võime kaugemale liikuda (Bommarco et al 2010).

Mõned putukaliigid kasutavad pesitsemise ja toitumise jaoks erinevat ala. Väheliikuvad

liigid püsivad valdava osa elust ühes paigas, külastades mõnda teist fragmenti harva või

üldse mitte. Tolmeldajate toiduotsingutega seotud liikumisvajadus võrrelduna nende

levimisvõimega mõjutab seega populatsioonide lokaalset dünaamikat (Tscharntke, Brandl,

2004). Alfert et al (2001) poolt Saksamaal läbi viidud uurimus näitas fragmenteerumise

tugevamat mõju kõrgemal troofilisel tasemel olevatele liikidele (antud uurimuses

parasiitsed mesilaseliigid) ning erakmesilastele, kes on toidutaimede osas rohkem

spetsialiseerunud. Uurimus viidi läbi erineva suurusega paemurdudes. Rohkem

spetsialiseerunud (oligolectic) mesilaseliikide suuremat tundlikkust näitas nende osakaalu

vähenemine fragmentide pindala vähenemisega (Alfert et al 2001; Steffan-Dewenter et al

2006).

Fragmendi mõju liikidele sõltub ka fragmendi omadustest (Tabel 2). Suures

taimepopulatsioonis on rohkem isendeid ning seega ka rohkem õisi. Putukate jaoks

tähendab see efektiivsemat korjeretke, mistõttu on suuremad populatsioonid neile

atraktiivsemad (Goulson, 2000). Fragmentide vähenemisel ja fragmentide kuju muutumisel

20

ebakorrapärasemaks on leitud seos kimalaste liigirikkuse vähenemisega (Diaz Forero,

2011). Põllumajanduse intensiivistumine võib oluliselt mõjutada tolmeldajate

populatsioone ning koos sellega põllukultuuride tolmeldamist (Steffan-Dewenter,

Westphal, 2008). Põllumajandusmaastiku osakaalu suurenemisel on leitud negatiivne mõju

kimalasepopulatsioonide arvukusele, mis on eriti hästi märgatav suurel ruumiskaalal.

Põhjuseks võivad siin olla põllumajandusmaastiku avatus tuultele ning vähem

varjumisvõimalusi tolmeldajatele (Diaz Forero, 2011).

Tabel 2. Elupaiga omadused, mis mõjutavad putukapopulatsioonide esinemist ja populatsiooni tihedust

(Tscharntke, Brandl, 2004 järgi).

Elupaiga

omadused

Protsess või muster Allikas

Elupaigalaigu

suurus

Suuremates fragmentides on kõrgem sisseränne ja madalam

väljasuremise tase.

Whittaker, 1998

Elupaigalaigu

isolatsioon

Sisseränne on seda väiksem, mida kaugemal asub sama liigi

teine populatsioon; immigratsioon lähedalasuvatest

populatsioonidest võib “päästa” fragmendi populatsiooni.

Ricketts, 2001

Elupaigalaigu

geomeetria

Servaalade osatähtsuse suurenemine võib vähendada või

suurendada fragmendi elurikkust (sõltuvalt sellest, millise

kooslusega vaadeldav elupaik piirneb).

Denys,

Tscharntke, 2002

Elupaigalaigu

kvaliteet

Suuremad elupaigalaigud on enamasti heterogeensemad ja

mitmekesisemad. Väikeseid fragmente mõjutab suurtest rohkem

ümbritsev maastik, muutuv toitainete kättesaadavus, põhjavee

taseme kõikumine ja taimede kasvu intensiivsus.

Thomas et al

2001

Elupaigalaiku

ümbritsev maastik

Hästilevivaid liike mõjutab elupaiga hävimine rohkem kui

fragmenteerumine. Ellujäämine ebasoodsas keskkonnas oleneb

isendite võimest ületada elupaigalaikude vahelist ala ning

sellest, kuidas suudetakse elupaigaks mittesobiv ala ära

kasutada.

Steffan-Dewenter,

Tscharntke, 1999;

Ricketts, 2001

Steffan-Dewenter ja Tscharntke (2000) uurisid fragmenteerumise mõju liblikaliikidele

parasvöötme lubjarikastel rohumaadel. Rohkem liike leiti suurematelt rohumaadelt. Samuti

21

näidati spetsialistidest liblikaliikide suuremat tundlikkust fragmenteerumise suhtes. Ka

subtroopilised ja troopilised alad kannatavad tugeva inimtegevusest põhjustatud

fragmenteerumise all. Rodrigues et al (1993) jõudsid heitlehiste troopiliste jäänukmetsade

inventuuril Brasiilia kaguosas sarnase tulemuseni - liblikaliikide arvukus väiksematel

katsealadel oli väiksem. Aizen ja Feinsinger (1994) võrdlesid kuivade subtroopiliste

metsade suuri, terviklikke metsafragmente väiksemate metsafragmentide ning ümbritseva

maatriksiga (karjamaad, põllumaad). Leiti põliste tolmeldajate arvukuse ja mitmekesisuse

järsu languse seos fragmenteerumisega.

Jennersten (1988) poolt Rootsis läbi viidud uurimusest selgus, et terviklikul maastikul

leidub rohkem kimalase- ja liblikaliike. Võrreldi liblikate poolt tolmeldatava nurmnelgi

(Dianthus deltoides) populatsioone mandril ning saarel. Mandril asuv populatsioon asus

mitmekesisel maastikul, kus vaheldusid metsad ja rohumaad. Saarel uuritud populatsioon

oli jagunenud kahe isoleeritud fragmendi vahel (pindalaga <1 ha), mida ümbritsesid

põllumaad. Mitmekesiselt maastikult leiti 8 kimalase- ning 10 liblikaliiki, fragmentidest

vastavalt 2 ja 4 liiki. Fragmenteerunud populatsioone iseloomustas vähenenud

tolmeldamisteenusest tulenev nurmnelgi madalam seemnetoodang, samuti ka teiste

õistaimede ning tolmeldajate madalam mitmekesisus ja arvukus (Jennersten, 1988).

Fragmenteerumisel on üksikutel juhtudel leitud ka positiivset mõju tolmeldajate arvukusele

või mitmekesisusele. Stouffer ja Bierregaard (1995) leidsid, et üheksa aastat pärast metsa

fragmenteerumist Amazonase madaliku keskosas polnud kahe koolibrilase (Trochilidae)

arvukus muutunud ning ühe liigi arvukus oli kahekordistunud. Võrreldes putuktoiduliste

lindudega olid koolibrilased vähem tundlikud fragmendi suuruse ja sekundaarse taimkatte

osas (Stouffer, Bierregaard, 1995). On teada ka, et brasiilia meemesilased (meemesilase

Apis mellifera Aafrika ja Euroopa alamliikide hübriidid) taluvad fragmenteerumist hästi

ning koosluse killustumine võib soodustada nende levikut (Aizen, Feinsinger, 1994).

Mesilased on eluviisilt väga liikuvad ning harjunud elama laigulisel maastikul, mis

tähendab, et mõned mesilaseliigid võivad häiringuid hästi taluda (Carré et al 2009).

22

Fragmenteerumise tagajärjed putuktolmlejatele taimedele

Fragmenteerumise tagajärjel jäävad sageli algselt terviklikust maastikust alles väikesed

elupaigalaigud, mida asustavad isoleeritud taimepopulatsioonid. Fragmenteerumisel

toimuvate suuremate muutustega võivad kaasneda ka servaefektid, invasiivsete liikide

suurem arvukus ja edukus, muutunud häiringurežiim, liikidevaheliste interaktsioonide

muutused ning geneetilise mitmekesisuse vähenemine (Hobbs, Yates, 2003). Väiksemad

taimepopulatsioonid muutuvad ka tolmeldajate jaoks vähem ligitõmbavaks (Sõber et al

2009). Ebasoodsat mõju põhjustavad tolmeldajate muutunud käitumine, õiekülastuste ning

õietolmu allikate vähenemine (Menges, 1991). Taimede jaoks võib selline olukord viia

muutusteni viljakuses ning suurenenud vastuvõtlikkusele demograafiliste ja keskkonna

stohhastilistele protsesside (Hobbs, Yates, 2003).

Eluks sobilikke fragmente jääb ümbritsema struktuurilt kehvemate omadustega või eluks

sobimatu maatriks (Vitousek, 1994; Fischer, Stöcklin, 1997). Lisaks taimeliikidele, mis

looduses on haruldased ja seetõttu harjumuspäraselt suuremas isolatsioonis, on ka mõned

võrdlemisi tavapäraste liikide populatsioonid maastikumuutuste tõttu jäänud isoleerituks

(Oostermeijer et al 2000). Taimede ja tolmeldajate vaheliste interaktsiooonide ruumilise

komponendi mõistmine on muutumas järjest olulisemaks olukorras, kus sobivate

elupaikade arv kiiresti kahaneb (Burkle, Alarcón, 2011).

Taimeliikide erinevad omadused muudavad nad rohkem või vähem tundlikuks elupaiga

fragmenteerumise suhtes (Murcia, 1996). Tundlikkus elupaikade killustumisele sõltub

taime paljunemissüsteemist (isetolmlemisest isesobimatuseni), tolmeldajale

spetsialiseerumise astmest (generalistid ja spetsialistid), eelistusest tolmeldajate suhtes

(ühiselulistest kiletiivalistest fragmenditundlike nahkhiirteni), taimeliigi keskmisest

arvukusest, eluvormist (rohttaimedest puudeni) ning elukäigust (Aizen, Feinsinger, 2003).

Preston et al (2002) on kirjeldanud üldist trendi viljakatele kooslustele omaste taimeliikide

sagenemisele. Samaaegselt on kahanenud väheviljakatele, poollooduslikele kooslustele

(näiteks lubjarikkad rohumaad) omaste liikide (kes on sageli spetsialistid) arvukus (Preston

et al 2002). Taimeliikide inventuuridel Suurbritannias ja Hollandis on kirjeldatud

23

obligaatselt risttolmlevate taimede osakaalu vähenemist ning abiootiliselt tolmlevate

taimede osakaalu tõusu (Biesmeijer et al 2006). Ranged risttolmlejad on

tolmeldamisteenuste kadumise osas aga eriti tundlikud ning selliste liikide puhul on Lääne-

Euroopas kirjeldatud nende hääbumist paralleelselt neid tolmeldavate putukaliikide

kadumisega (Aguilar et al 2006; Biesmeijer et al 2006).

Putuktolmlejate paljunemise edukus sõltub otseselt tolmeldajate olemasolust ja

elutegevusest (Aizen, Feinsinger, 2003). Taimede suguliseks paljunemiseks on erinevaid

viise, mis määravad sõltuvuse tolmeldajatest. Mitme teguri koosmõju võib anda taimede

eristava ökoloogilise vastuse elupaiga fragmenteerumisele (Waser et al 1996; Aizen,

Feinsinger, 2003; Richards, 1997). Seega on erinevaid sugulise paljunemise viise

kasutavad taimed erineva tundlikkusega fragmenteerumise suhtes (Aguilar et al 2006).

Väga väikestes populatsioonides on sage olukord, kus tolmeldajad liiguvad ühe taime õite

vahel rohkem kui erinevate taimede õite vahel ning sageneb viljastumine samalt taimelt või

kloonilt pärit õietolmuga (Menges, 1991). Sugulisele paljunemisele mõjub negatiivselt

eelkõige õietolmu kvalitatiivne või kvantitatiivne limiteeritus fragmenteerunud kooslustes

(Aguilar et al 2006), mis omab eriti tugevat mõju nendele taimeliikidele, kelle

populatsioonidünaamika on tundlik seemnete produktsiooni muutuste osas (näiteks liigid,

kelle klonaalne kasv on pärsitud) (Bond 1994; Larson, Barrett, 2000; Ashman et al 2004).

Isesobivatel taimedel võib viljastumine toimuda spontaanselt, kuid enamikel juhtudel

vajatakse siiski tolmeldaja osalust. Isesobivad taimed on seega tolmeldajatest fakultatiivselt

sõltuvad. Isesobimatud taimed seevastu saavad kasutada vaid teiselt isendilt pärinevat

õietolmu ning nende paljunemine on tolmeldajatest oluliselt rohkem sõltuv (Aguilar et al

2006). Isetolmlemise osakaal võib suureneda juhul, kui tolmeldajad külastavad samu õisi

tihedamini (Aizen, Feinsinger, 2003). On pakutud, et tolmeldajate käitumise muutumine

mõjutab isesobimatuid taimeliike rohkem, kuna need liigid ei ole võimelised tolmeldajate

puudumisel isetolmlemist kasutama ning võivad seetõttu olla tundlikumad

fragmenteerumisest tingitud tolmeldajafauna muutustele (Aizen, Feinsinger, 2003; Aizen et

al 2002). Erinevate uurimuste käigus on aga selles küsimuses saadud vastuolulisi tulemusi.

24

Tolmeldajatele spetsialiseerumine

Stebbins’i (1970) pakutud efektiivseima tolmeldaja printsiibi (the most effective pollinator

principle) järgi peaksid taimed evolutsiooni käigus spetsialiseeruma neid kõige

efektiivsemalt tolmeldavatele vektoritele vähemefektiivsete vektorite arvelt (Stebbins,

1970). Optimaalne on selline õietolmuvektor, mis tagab maksimaalse seemnete

produktsiooni liigi kogu õitsemisaja kohta. Spetsialiseerumine erinevatele tolmeldajatele

on taimede evolutsioonis sagedane nähtus ning sellega on suures osas võimalik seletada

katteseemnetaimede hulgas esinevat õite mitmekesisust (Fenster et al 2004).

Spetsialiseerumine ei pruugi toimuda, kui suurim efektiivsus saab tagatud mitmete

erinevate tolmeldajate korduvate õiekülastustega või kui kõige efektiivsem tolmeldaja

osutub haruldaseks (Faegri, van der Pijl, 1966). Taimede jaotamine spetsialistideks ja

generalistideks on aga lihtsustus, mis ei pruugi adekvaatselt kirjeldada suhteid looduslikes

kooslustes (Johnson, Steiner, 2000).

Joonis 4. Taime ja tolmeldaja vaheliste interaktsioonide spetsialiseerumise võimalused. (a) ühte taimeliiki

tolmeldab üks tolmeldajaliik, (b) mitut taimeliiki tolmeldab üks tolmeldajaliik, (c) ühte taimeliiki

tolmeldavad mitu tolmeldajaliiki, (d) paljusid taimeliike tolmeldavad paljud tolmeldajaliigid (Steffan-

Dewenter et al 2006 järgi).

Tolmeldajate kasutamine annab taimedele eelise õietolmu kvaliteetsema ülekande näol,

kuid sõltuvus tolmeldajatest on muutnud need liigid tundlikumaks fragmenteerumisele ning

25

elupaiga muutustele (Bond, 1994; Aizen et al 2002). Taimed võivad enda tolmeldajatele

olla spetsialiseerunud suuremal või vähemal määral ning sellest oleneb ka nende

vastuvõtlikkus keskkonna muutustele (Joonis 4) (Renner, 1998; Aizen, Feinsinger, 2003;

Aizen et al 2002; Sõber et al 2009). Taimede ja tolmeldajate vaheliste interaktsioonide

kõrge spetsialiseeritus võib teatud juhtudel olla uurijate poolt tugevalt ülehinnatud, seda

eriti juhul, kui vaatlused on teostatud lühikese ajaperioodi jooksul (Petanidou et al 2008).

Hilisemad uurimused on näidanud, et alati ei osutu spetsialistid kõige tundlikemaks

liikideks (Aguilar, 2006). Tolmeldajale spetsialiseerumise skaalal leiab taimeliikide hulgast

kõikvõimalikke variante, kuid ka äärmuslikud spetsialistid ja generalistid pole haruldased

(Johnson, Steiner, 2000). Äärmuslikke liike on leitud nii isesobiva kui ka isesobimatu

paljunemissüsteemiga taimeliikide seast (Aizen et al 2002) ning proportsionaalselt leiab

kõrgelt spetsialiseerunud ja generaliseerunud ning ka asümmeetrilisi suhteid rohkem

pindalalt suurematest kooslustest (Vázques, Aizen, 2006).

Taime ja tolmeldaja vahelise mutualistliku suhte kadumine ei vii tingimata taimeliigi

kohesele väljasuremisele (Johnson, Steiner, 2000). Paljudel kõrgelt spetsialiseerunud

taimedel on kompensatsioonimehhanismid (näiteks klonaalsus, fakultatiivne isetolmlemine,

pikk eluiga), mis võivad aidata nende populatsioonidel püsida kaua ilma mutualistliku

suhte partnerita (Bond, 1994), kuid pikas perspektiivis võib tolmeldaja kaotamine viia ka

hilinenud väljasuremisele (Johnson, Steiner, 2000). Väljasuremise risk on suurem juhul,

kui mitmed taimeliigid sõltuvad ühest tolmeldajast või paljud tolmeldajad ühest taimeliigist

(Steffan-Dewenter et al 2006; Sõber et al 2009). Vastupidiselt peaksid generaliseerunud

interaktsioonid, milles osaleb palju taime- ja tolmeldajaliike, olema vähemtundlikud

(Steffan-Dewenter et al 2006). Palju oleneb ka fragmenteerunud koosluse tolmeldajate

liigilisest koosseisust. Suuremad putukad on võimelised kaugemale lendama (mitmed

suured mesilaseliigid, surulased) ning erinevad barjäärid fragmenteerunud maastikus

piiravad neid vähem (Aizen et al, 2002; Whittaker, 1998). Fragmenteerumise mõju taime

paljunemise edukusele on seega määratud rohkemate tegurite poolt kui spetsialiseerumine

ja paljunemissüsteem (Aizen et al 2002) ning mõju prognoosimisel tuleb arvestada kõiki

olulisemaid biootilisi interaktsioone (Sõber et al 2009).

26

Fragmenteerumise ebasoodsat mõju taimede paljunemise edukusele üldiselt on kirjeldatud

mitmel korral, seda ühtviisi spetsialistidest kui ka generalistidest liikide korral, erinevates

kasvukohtades ning erineva elukäiguga taimeliikide puhul (Aizen et al 2002; Aguilar et al

2006; Aizen, Feinsinger, 2003). Mitmed hiljutised uurimused ei ole aga suutnud leida suuri

erinevusi spetsialistidest ja generalistidest taimeliikide tundlikkuses fragmenteerumisele

(Aizen et al 2002; Aguilar et al 2006). Sellised tulemused viitavad tolmeldamisvõrgustike

(pollination networks) asümmeetriale ning kompensatsioonivõimalustele, mida taimed

võivad kasutada tolmeldajate puudusel (Aizen et al 2002, Bond, 1994). Aguilar et al (2006)

on leidnud isesobimatute liikide suurema tundlikkuse maastiku killustumisele (võrreldi

väikeseid fragmente terviklike alade või suurte fragmentidega ning valimis esindatud

taimeliigid jaotusid erinevate elupaigatüüpide ja eluvormide vahel ühtlaselt). Paraku olid

enamus võrreldud uuringutest läbi viidud ühe õitsemisperioodi jooksul ning liikide valik

polnud juhuslik (Aguilar et al 2006). Aizen et al (2002) koostasid 25 varem tehtud

uurimuse põhjal sarnase ülevaate, kuid erinevus isesobivate ja isesobimatute taimeliikide

vahel jäi leidmata. Ka õisi külastavate tolmeldajaliikide arv oli isesobivatel ja

isesobimatutel taimedel sarnane. Seega ei pruugi taimeliigi paljunemissüsteem eraldi

käsitletuna olla hea näitaja, mis iseloomustaks liigi vastupidavust tolmeldajate kadumisele

või tolmeldamiskäitumise muutustele (Aizen et al 2002).

Tolmeldamisvõrgustikud

Läbi interaktsioonide taimede ja tolmeldajate vahel kujunevad kooslustes

tolmeldamisvõrgustikud (pollination networks), mis on olemuselt heterogeensed,

struktuurilt keerukad (Jooonis 4) ning ajas pidevad (Petanidou et al, 2008; Olesen et al

2007; Olesen et al 2008). Võrgustik moodustub kõikide interakteeruvate liigipaaride

organiseerumisel keerukaks süsteemiks (Jordano et al 2006), kuid mitte kõik koosluses aset

leidvad interaktsioonid ei ole tolmeldamise seisukohast võrdse kaaluga (mingi

interaktsiooni kõrge sagedus ei pruugi näidata veel selle funktsionaalset olulisust)

(Vázques, Aizen, 2003). Tolmeldamisteenuse moodustavad erinevad tolmeldajaliigid, kes

üksteist täiendavad. Samuti täiendavad üksteist erinevad taimeliigid, moodustades

27

tolmeldajate toidulaua (Biesmeijer et al 2006). Tolmeldamisvõrgustikud on seega

keerulised süsteemid, millele on iseloomulik toimuvate interaktsioonide mittejuhuslik

jaotus (Jordano et al 2006).

Ashworth et al (2004) leiavad, et tolmeldajate ja taimede vahelised mutualistlikud suhted

on asümmeetrilised ja nõrgad ning selle tõttu pole leitud, et spetsialistid ja generalistid

fragmenteerumisele erinevalt reageeriksid (Joonis 3). Võimalik, et vaid väike osa

interaktsioone on sümmeetrilised (Vázques, Aizen, 2004). Kuigi äärmuslikult

generaliseerunud taimeliigid interakteeruvad paljude erinevate partneritega, on nad

tõenäoliselt rohkem mõjutatud väiksema grupi tolmeldajate poolt. Vastastikune

spetsialiseerumine esineb harva - enamust spetsialiste tolmeldavad generalistidest

partnerid. Rohkemate liikide ning interakteeruvate partneritega kooslustes on tendents

rohkemate asümmeetriliste interaktsioonide esinemiseks võrreldes väikeste kooslustega,

kus liikide vahel esineb vähem seoseid (Vázques, Aizen, 2004). Kui elupaigast peaksid

kaduma suur osa spetsialistidest tolmeldajaid, on generalistidest taimed samas seisus

spetsialistidest taimedega, keda asümmeetriliste interaktsioonide korral jäävad pärast

häiringut tolmeldama allesjäänud generalistidest tolmeldajad. Generalistidest tolmeldajate

edasine arvukuse vähenemine fragmenteerumise süvenemisel omaks sarnast mõju mõlemat

tüüpi taimeliikidele ja see võib olla põhjuseks, miks leitakse sarnaseid vastuseid

fragmenteerumisele nii spetsialistidest kui generalistidest taimede hulgas (Ashworth et al

2004).

28

Joonis 3. Taimede ja tolmeldajate interaktsioonide spetsialiseerumise skeem. Sümmeetrilise

spetsialiseerumise (a) puhul tolmeldavad generalistidest taimi paljud erinevad generalistidest tolmeldajad (G)

ning spetsialistidest taimi tolmeldavad üksikud või vähesed spetsialistidest tolmeldajad, mistõttu elupaiga

fragmenteerumine (b) mõjutab tugevamini spetsialiseerunud taimi võrreldes generalistidest taimedega.

Asümmeetrilise spetsialiseerumise (c) puhul tolmeldavad generalistidest taimi paljud spetsialistidest ja

generalistidest tolmeldajad ning spetsialiseerunud taimeliike tolmeldavad enamasti üksikud või vähesed

generalistidest tolmeldajaliigid, mistõttu on generaliseerunud ja spetsialiseerunud taimeliikide (d)

paljunemise tundlikkus fragmenteerumisele sarnane (Ashworth et al 2004 järgi).

Bascompte et al (2006) leidsid 19 tolmeldamisvõrgustiku võrdlusel, et mutualistlike

võrgustike ülesehitust iseloomustab tugevate sõltuvussuhete vähesus, suhete asümmeetria

ning vastasmõjude heterogeensus (erinevad liigid mõjutavad üksteist erineva tugevusega).

On leitud ka asümmetriliste spetsialiseerumiste ülekaalu suurenemine

tolmeldamisvõrgustike suurenemisel (Vázques, Aizen, 2006). Pesastumine (nestedness)

seob omavahel erinevate taimeliikidega interakteeruvad loomaliigid. Mida rohkem

interaktsioone võrgustikus esineb, seda rohkem pesastunud võrgustik on ehk seda rohkem

on liigid omavahel seotud (Joonis 4) (Bascompte, Jordano, 2007). Pesastumine muudab

võrgustikud sidusaks - suur osa generalistidest taime- ja loomaliike moodustavad

omavaheliste suhetega interaktsioonide tuumiku, millega on seotud ülejäänud koosluses

esinevad liigid (Bascompte et al 2003). Pesastunud võrgustikes võivad tänu sellistele

29

seostele esineda alternatiivsed interaktsioonid, mis tagavad süsteemi püsimise mõnede

interaktsioonide osapoolte kadumisel (Bascompte, Jordano, 2007).

Paljud liikidevahelised interaktsioonid ning koosluste liigiline koosseis varieeruvad

tugevalt aastate lõikes, mistõttu on oluline mitmeaastaste uurimuste läbiviimine (Olesen et

al 2008; Petanidou et al 2008; Aguilar et al 2006). Tolmeldajaliigid, kes ühel aastal

käituvad spetsialistidena, võivad teisel aastal käituda hoopis generalistidena (Petanidou et

al 2008). Koosluse liigilise koosseisu ning interaktsioonide suur ajaline plastilisus

(organismi võime keskkonna muutudes morfoloogiliselt või füsioloogiliselt muutuda) ja

võrgustiku struktuuri omaduste madal varieeruvus vihjab võimalusele, et tihedalt omavahel

seotud ning spetsialiseerunud koevolutsioon ei pruugi võrgustike kujunemise seisukohast

olla niivõrd oluline kui varem arvatud (Jordano et al 2006). Tolmeldamisvõrgustike

plastilisuse (interannual plasticity in plant-pollinator networks) jälgimisel nelja aasta

jooksul leidsid Petanidou et al (2008), et vaid väike osa interaktsioone jäid aastate lõikes

samasuguseks. Enamus muutustest interaktsioonides olid põhjustatud tolmeldajaliikide

koosluses esinemisest või puudumisest ühel või teisel aastal ning väiksem osa tolmeldajate

endi käitumise paindlikkusest. See viitab osade liikide näilisele spetsialiseerumisele

(Petanidou et al 2008). Võrgustiku robustsus (jääda partneri kadumisel püsima) ei olene

ainuüksi kahe osaleva partneri interaktsioonidest, vaid ühiste interaktsioonide mustritest,

iseloomust (Jordano et al 2006) ning võrgustiku struktuurist (Bascompte, Jordano, 2007).

Võimalik, et tolmlemisega seotud suhetes ei sõltu partnerite ellujäämine teisest osapoolest

ning ühe partneri kadumisel suudetakse ta asendada teise liigiga (Petanidou et al 2008).

30

Joonis 4. Mutualistlikud võrgustikud on väga keerukad ning interaktsioone esineb tohutul hulgal. Joonisel on

toodud taimede ja tolmeldajate vahelised interaktsioonid arktilises tundras Zackenbergis Gröönimaal

(Bascompte, Jordano, 2007 järgi).

Tolmeldamisvõrgustike struktuursete omaduste stabiilsust ajas on täheldatud hoolimata

liikidevaheliste interaktsioonide dünaamilisusest (Petanidou et al 2008; Burkle, Alarcón,

2011). See vihjab, et võrgustikke kujundavad mehhanismid on tõenäoliselt sõltumatud

liigilisest koosseisust ning võimaldavad seetõttu pikaajaliselt säilitada ökosüsteemi

funktsioneerimist (Burkle, Alarcón, 2011). Taimede ja loomade vahelised suhted võivad

olla olemuselt oportunistlikud, sõltudest parasjagu koosluses esinevatest partneritest

(Petanidou et al 2008). Funktsionaalse sarnasuse tõttu võib tolmeldajaliikide

populatsioonide arvukuse muutused või kadumine omada tagasihoidlikumat mõju, kuna

nende niši koosluses võtavad üle sarnased liigid (Biesmeijer et al 2006). Kui partnerite

vahetamine on tolmeldamisvõrgustikes sageli aset leidev nähtus, võib võrgustikku

kuuluvate liikide väljasuremisrisk olla varem arvatust madalam (Petanidou et al 2008).

Sõltuvus tolmeldajatest tähendab, et fragmenteerumisest tingitud tolmeldajate koosseisu,

arvukuse või käitumise muutuste mõju avaldub läbi muutuste vahendatud õietolmu

31

kogustes või kvaliteedis (Murcia, 1996; Aizen, Feinsinger, 1994; Wilcock, Neiland, 2002).

Elupaikade fragmenteerumine võib tolmeldajate ja taimede populatsioonide struktuure

mõjutada ning selle tagajärjel võivad muutuda putukate õiekülastuste sagedus, ülekantava

õietolmu kogused, seemnetoodang ning taimede kohasus (Dauber et al 2010). Aguilar et al

(2006) poolt on välja pakutud, et ebapiisav tolmeldamine võib fragmenteerunud maastikes

olla peamine põhjus taimede reproduktsiooni ebaõnnestumisele.

Ajapikku võib fragmenteerunud koosluse taimepopulatsiooni kohasus langeda geneetilistel

põhjustel (Menges, 1991). Fragmenteerumisele järgnev geograafiline isolatsioon võib

tolmeldajate liigirikkust, liikumist ning tihedust vähendada ja selle tagajärjel võib väheneda

geenisiire taimepopulatsioonide vahel (Jennersten, 1988; Aizen, Feinsinger, 1994).

Võimalik on ka adaptiivse evolutsioneerumise võime (evolvability) piiratus isetolmlevates

kooslustes, mis koos lähiristumissurutisega (inbreeding depression) võib suurendada

vastuvõtlikkust muutustele keskkonnas (Silvertown et al 2002).

32

5. Elupaikade fragmenteerumise mõju põllukultuuride

tolmeldamisele.

Hinnangute järgi on 75% globaalselt oluliste põllukultuuride saagikust võimalik tõsta

loomade poolt osutatava tolmeldamisteenuse abil ning 35% maailma põllukultuuride

toodangust on otseselt tolmeldajate tegevuse tagajärg (Klein et al 2007). Tolmeldamisest

saadav kasu võib väljenduda mitmel kujul ning on erinevate kultuuride puhul erineva

väärtusega (Abrol, 2012).

Põllumaade osakaalu suurenemise ning poollooduslike koosluste alade vähenemise

tagajärjel võivad sattuda ohtu tundlikumad tolmeldajaliigid samal ajal, kui vastupidavamad

liigid võivad muutuda arvukamaks. Sellisel juhul ei vii elupaiga tingimuste muutumine

tingimata kõikide tolmeldajaliikide hääbumise, vaid liigilise koosseisu muutumiseni (Carré

et al 2009). Agroökosüsteemidest, kus looduslike ja poollooduslike alade osakaal on

kõrgem, leiab enamasti mitmekesisema ja rikkalikuma tolmeldajafauna (Steffan-Dewenter

et al 2006; Steffan-Dewenter et al 2002). Tolmeldajate kõrge liigirikkus võib aga taimede

jaoks olla tähtis tolmeldamisteenuse järjepidevuse osas (Klein et al 2003; Fontaine et al

2006).

Tolmeldamiskriis ei ole tänapäeval ainult Euroopa ja Põhja-Ameerika probleem (Ghazoul,

2010), vaid ulatub ka troopilistele aladele. Sealseid põllumaid ümbritseva ala moodustavad

enamasti mitmekesised looduslikud kooslused, kuid sellest hoolimata esineb probleeme

piisava tolmeldamisteenuse tagamisega (Carvalheiro et al 2010; Klein et al 2003).

Carvalheiro et al (2010) uurisid tolmeldajate vähesuse mõju mango (Mangifera indica)

tolmeldamisele ning leidsid, et isegi poole kilomeetri kaugusel istandustest asuvad

looduslikud elupaigad ei suutnud tagada põldudele mitmekesist, arvukat ja tervet

looduslike tolmeldajate populatsiooni. Antud juhul ei suutnud ka pestitsiidide vältimine ega

kodustatud mesilaste kasutamine kompenseerida põliste tolmeldajate vähesust (Carvalheiro

et al 2010). Tolmeldajafauna diversiteedi olulisust on näidatud ka Araabia kohvipuu

33

(Coffea arabica) istandustes, kus mitmekesisem tolmeldajate kooslus suutis olulisel määral

tõsta kultuuri saagikust (Klein et al 2003).

Võttes teadmiseks asjaolu, et põllumaade osakaal lähitulevikus ei kahane, näib looduslike

tolmeldajapopulatsioonide elujõulisena hoidmine fragmenteerunud maastikes keerulise

ülesandena, kuigi see aitaks tõsta mitmete kultuuride saagikust (Carvalheiro et al 2010).

Tolmeldajapopulatsioonide elujõulisuse tõstmiseks ja nende püsimajäämise toetamiseks

tuleks põllumaad ümbritseva keskkonna kandevõimet tõsta ning kujundada see

tolmeldajaile sobivaks (Klein et al 2007). Tolmeldajatele pakuvad sobivaid toitumis- ja

pesitsuspaiku looduslike ja poollooduslike alade esinemine intensiivselt majandatavate

põllumaade vahel (Steffan-Dewenter et al 2002), kuid ka mahepõllumajanduslik

maakasutus võib mõjuda positiivselt näiteks mesilaste arvukusele ja liigirikkusele

(Holzschuh et al 2008). Mitmeaastase liigirikka taimestikuga põlluservad pakuvad

tolmeldajatele toitumispaiku, varju ja talvituskohti (Mänd, 2010). Põlluservadesse on

võimalik külvata sobivate taimeliikide seemnesegusid ning sellise tegevuse rakendamiseks

on võimalik Euroopa Liidus taotleda ka toetusi (Eesti maaelu arengukava 2007-2013).

34

6. Kokkuvõte

Käesoleva töö eesmärk on anda teaduskirjandusel põhinev ülevaade siiani läbi viidud

uurimustest ning tehtud töödest valdkonnas, mis käsitlevad elupaikade fragmenteerumise

mõju tolmeldamissuhetele ja putuktolmlevate taimede käekäigule. Tegemist on aktuaalse

temaatikaga, millele on viimase kümne aasta jooksul üha rohkem tähelepanu osutatud.

Putuktolmlemine on taimede seas enimlevinud tolmlemissüsteem. Putuktolmlejaid taimi

jagub väga erinevatesse kooslustesse ning ökosüsteemidesse. Need on liigid, mida

iseloomustavad tihedad suhted oma tolmeldajatega, kes vahendavad õietolmu taimeliigi

isendite vahel ning kelle käitumisest ja arvukusest sõltub suuresti õistaimede paljunemise

edukus.

Tolmlemissündroomid ei jaotu koosluses juhuslikult, vaid kindlate seaduspärade alusel.

Selleks, etvõimalikult täpselt prognoosida teatavate muutuste tagajärgi, on vaja võimalikult

hästi mõista kooslustes esinevate interaktsioonide olemust.

Maailma tolmeldajapopulatsioonid on hääbumas. Peamisteks põhjusteks on elupaikade

kadumine ja muutumine, ebaõiged võtted põllumajanduses ning mitmed parasiidid.

Maakasutuse muutusega kaasneb elupaikade fragmenteerumine ehk killustumine.

Lähitulevikus ei ole ette näha põllumaade ning antropogeense maakasutuse vähenemist.

Koosluste fragmenteerumise järgselt sõltub liikide edasine käekäik nii fragmentide kui ka

liikide omadustest. Tundlikkus fragmenteerumisele määrab, missuguseks kujuneb

muutunud keskkonnas tolmeldajate liigiline koosseis ning koos sellega ka

tolmeldamisteenus.

Väiksemaks muutunud taimepopulatsioonid võivad tolmeldajatele mõjuda vähem

atraktiivsetena. Tundlikkus fragmenteerumisele oleneb mitmetest omadustest ning ka

taimedel esinevad kompensatsioonimehhanismid, mis aitavad neil muutunud

elukeskkonnas kauem püsida. Taimeliike hakkavad mõjutama tolmeldajate muutunud

35

käitumine, õiekülastuste ja õietolmuallikate vähenemine. Tagajärgedeks võivad olla

geneetilise mitmekesisuse vähenemine ning koos sellega kohasuse langus.

Hindamaks võimalikult täpselt fragmenteerumise mõju kooslustele on oluline arvesse võtta

kõiki olulisemaid biootilisi interaktsioone. Läbi interaktsioonide taimede ja tolmeldajate

vahel moodustuvad koosluste tolmeldamisvõrgustikud, mida iseloomustab suur

asümmeetria, stabiilsus ja sõltuvussuhete vähesus.

Suhted taimede ja tolmeldajate vahel pole olulised mitte üksnes looduslike koosluste

säilitamise seisukohast, vaid ka inimesele oluliste põllukultuuride kvaliteetse tolmeldamise

ja saagikuse tõstmise seisukohast. Looduslike tolmeldajate panust kultuurtaimede

tolmeldamisesse on varasemalt alahinnatud ning mitmel juhul ei ole võimalik tagada

kõrgetasemelist tolmeldamist vaid kodustatud tolmeldajaid kasutades. Seega peitub terve,

mitmekesise ja arvuka tolmeldajafauna säilitamises antropogeenses maastikus

märkimisväärne kasu nii inimese kui ka põllumaid ümbritsevate looduslike koosluste jaoks.

Taimede ja nende tolmeldajate vaheliste suhete mõistmine on seega oluline mitmest

aspektist vaadatuna. Antud valdkonna edasine uurimine võib anda vastuseid paljudele

küsimustele, mis puudutavad muutunud elukeskkondade majandamist, kaitsmist ning

kohaliku elurikkuse säilitamist.

36

7. Pollinators and insect-pollinated plants in fragmented

landscapes.

Summary

Insect-pollinated plants dominate the world’s flora and decrease in pollinator abundance

and concurrent decline in pollination service (pollination crisis) has recently received much

attention. Habitat fragmentation and area loss alters the ecosystem functioning and

mutualistic relationships within. Large and connected communities become smaller and

more isolated through the process of fragmentation. What follows for the species depends

on the characteristics of both the fragments and the species. I hereby provide a review on

the effects of fragmentation on pollinators and insect-pollinated plants and describe the

factors that determine the susceptibility of both plants and pollinators to habitat loss and

fragmentation.

Pollination syndromes are not randomly distributed across communities. Insect-pollinated

plants can be found in a large variety of different communities and ecosystems. Such

species can be described through tight interactions with their pollinators, who serve as a

key factor in determining the plant sexual reproductive success. It's important to understand

the interactions that take place in the changing communities to provide more accurate

predictions on future prospects of threatened species and communities.

Smaller plant population might become less attractive to pollinators. The susceptibility of

plant species to fragmentation is determined through many factors. Insect-pollinated plants

are most affected by the changed behavior of pollinators, changed number of flower visits

and a decrease in pollen sources. These can lead to the reduction in genetic diversity and

reduced plant fitness. Plants can also use certain compensation mechanisms (for example,

self-pollination or vegetative reproduction) that allow them to survive longer in fragmented

habitats.

37

To better evaluate the effects of fragmentation to communities it is necessary to take in

consideration all the major biotic interactions. Through the interactions between plants and

their pollinators, interaction webs called pollination networks are formed. Pollination

networks have been described as asymmetric and low in the number of strong dependences.

They exhibit a great variety in the nature of the interactions, but despite that are stable over

time.

Pollination also plays a major role in agriculture. Many crops benefit from animal

pollination. It is thought that the contribution of wild pollinators has been underestimated.

In many cases it is not possible to achieve high quality crop pollination using only

domesticated pollinators. This means that maintaining a healthy, diverse and abundant wild

pollinator fauna presents a significant value for both crops and natural communities that

surround them.

Understanding the relationship between plants and their pollinators is important because of

the pollination services provided by pollinators, maintaining biodiversity in changing

habitats and more efficient nature conservation.

38

8. Tänuavaldused

Soovin tänada oma juhendajat Aveliina Helmi heade nõuannete, paranduste ning ideede

eest ning makroökoloogia uurimisrühma töösse kaasamine ning julgustuse eest.

39

9. Kasutatud kirjandus

Artiklid

Ackerman, J. D. 2000. Abiotic pollen and pollination: Ecological, functional, and

evolutionary perspectives. - Plant Systematics and Evolution 222: 167-185.

Aguilar, R., Ashworth, L., Galetto, L., Aizen, M. A. 2006. Plant reproductive susceptibility

to habitat fragmentation: review and synthesis through a meta-analysis. - Ecology Letters

9: 968-980.

Ahrné, K., Bengtsson, J., Elmqvist, T. 2009. Bumble Bees (Bombus spp) along a Gradient

of Increasing Urbanization. - PLoS ONE 4(5): e5574.

Aizen, M., Feinsinger, P. 1994. Habitat Fragmentation, Native Insect Pollinators, and Feral

Honey Bees in Argentine 'Chaco Serrano'. - Ecological Applications 4: 378-392.

Aizen, M., Ashworth, L., Galetto, L. 2002. Reproductive success in fragmented habitats:

do compatibility systems and pollination specialization matter? - Journal of Vegetation

Science 13: 885-892.

Aizen, M., Harder, L. 2009. The global stock of domesticated honey bees is growing

slower than agricultural demand for pollination. - Current Biology 19: 915-918.

Alfert, T., Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 2001. Bienen und Wespen in

Kalksteinbrüchen: Der Effekt von Flächengröße und Flächenalter. - Mitteilungen der

Deutschen Gesellschaft für allgemeine und angewandte Entomologie 13: 579-582.

Ashman, T.L., Knight, T.M., Steets, J.A., Amarasekare, P., Burd, M., Campbell, D.R. et al.

2004. Pollen limitation of plant reproduction: ecological and evolutionary causes and

consequences. - Ecology 85: 2408-2421.

40

Ashworth, L., Aguilart, R., Galetto, L., Adrian, M.A. 2004. Why do pollination generalist

and specialist plant species show similar reproductive susceptibility to habitat

fragmentation? - Journal of Ecology 92: 717-719.

Badano E. I., Vergara C. H. 2011. Potential negative effects of exotic honey bees on the

diversity of native pollinators and yield of highland coffee plantations. - Agricultural and

Forest Entomology 13: 365-372.

Barrett, S. C. H., Harder, L. 1996. Ecology and evolution of plant mating. - Trends in

Ecology & Evolution 11: 73-79.

Bascompte, J., Jordano, P., Melian, C. J., Olesen, J. M. 2003. The nested assembly of

plant-animal mutualistic networks. - Proceedings of the National Academy of Sciences of

the United States of America 100: 9383-9387.

Bascompte, J., Jordano, P., Olesen, J. M. 2006. Asymmetric Coevolutionary Networks

Facilitate Biodiversity Maintenance. - Science 312: 431-433.

Bascompte, J., Jordano, P. 2007. Plant-Animal Mutualistic Networks: The Architecture of

Biodiversity. - Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 38: 567-593.

Batra, S. W. T. 1995. Bees and pollination in our changing environment. - Apidologie 26:

361-370.

Biesmeijer, J. C. et al 2006. Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in

Britain and the Netherlands. - Science 313: 351-354.

Bommarco R., Biesmeijer J.C., Meyer B., Potts S.G., Pöyry J., Roberts S.P.M., Steffan-

Dewenter I., Öckinger E. 2010. Dispersal capacity and diet breadth modify the response of

wild bees to habitat loss. - Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 277:

2075-2082.

41

Bond, W. J. 1994. Do mutualisms matter? Assessing the impact of pollinator and disperser

disruption on plant extinction. - Philosophical Transactions of The Royal Society 344: 83-

90.

Breeze, T. D., A. P. Bailey et al. 2011. Pollination services in the UK: How important are

honeybees? - Agriculture, Ecosystems & Environment 142(3-4): 137-143.

Brown, M. J. F., Paxton, R. J. 2009. The conservation of bees: a global perspective. -

Apidologie 40: 410-416.

Burkle, L. A., Alarcón, R. 2011. The future of plant-pollinator diversity: understanding

interaction networks across time, space, and global change. - American journal of botany

98: 528-538.

Cameron, S.A., Lozier, J.D., Strange, J.P., Koch, J.B., Cordes, N., Solter, L.F., Griswold,

T.L. 2011. Patterns of widespread decline in North American bumble bees. - Proceedings

of the National Academy of Sciences 108: 662-667.

Carré, G. et al. 2009. Landscape context and habitat type as drivers of bee diversity in

European annual crops. - Agriculture, Ecosystems and Environment. 133: 40-47.

Carvalheiro, L. G., Seymour, C. L., Veldtman, R., Nicolson, S. W. 2010. Pollination

services decline with distance from natural habitat even in biodiversity-rich areas. - Journal

of Applied Ecology 47: 810-820.

Corbet, S. A., Williams, I. H., Osborne J. L. 1991. Bees and the pollination of crops and

wild flowers in the European Community. - Bee World 72: 47-59.

Cox, P. 1988. Hydrophilous pollination. - Annual review of ecology and systematics 19:

261-279.

42

Crepet, W. 1984. Advanced (Constant) Insect Pollination Mechanisms: Pattern of

Evolution and Implications Vis- á-Vis Angiosperm Diversity. - Annals of the Missouri

Botanical Garden 71: 607-630.

Cronk, Q., Ojeda, I. 2008. Bird-pollinated flowers in an evolutionary and molecular

context. - Journal of Experimental Botany 59: 715-727.

Culley, T., Weller, S., Sakai, A. 2002. The evolution of wind pollination in angiosperms. -

Trends in Ecology & Evolution 17: 361-369.

Dauber, J., Biesmeijer, J., Gabriel, D. et al. 2010. Effects of patch size and density on

flower visitation and seed set of wild plants: a pan-European approach. - Journal of

Ecology 98: 188-196.

Dellaporta, S., Calderon-Urrea, A. 1993. Sex Determination in Flowering Plants. - The

Plant Cell 5: 1241-1251.

Denys, C., Tscharntke, T. 2002. Plant-insect communities and predator-prey ratios in field

margin strips, adjacent crop fields, and fallows. - Oecologia 130:315-24.

Dodd, M. E., Silvertown, J., Chase, M. W. 1999. Phylogenetic analysis of trait evolution

and species diversity variation among angiosperm families. - Evolution 53: 732-744.

Downey, D. L., Winston, M. L. 2001. Honey bee colony mortality and productivity with

single and dual infestations of parasitic mite species. - Apidologie 32: 567-576.

Eckert, C. D. et al. 2010. Plant mating systems in a changing world. - Trends in Ecology

and Evolution 25: 35-43.

Elle, E., Carney, R. 2003. Reproductive assurance varies with flower size in Collinsia

parviflora (Scrophulariaceae). - American Journal of Botany 90: 888-896.

43

Ewers, R. M., Didham, R. K. 2006. Confounding factors in the detection of species

responses to habitat fragmentation. - Biological Reviews 81: 117-142.

Fenster, C., Armbruster, W., Wilson, P. 2004. Pollination syndromes and floral

specialization. - Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 35: 375-403.

Fischer, M., Stöcklin, J. 1997. Local extinctions of plants in remnants of extensively used

calcareous grasslands 1950–1985. - Conservation Biology 11: 727-737.

Fontaine, C., Dajos, I., Meriguet, J., Loreau, M. 2006. Functional Diversity of Plant–

Pollinator Interaction Webs Enhances the Persistence of Plant Communities. - PLoS Biol 4:

0129-0135.

Fortuna, M. A., Bascompte, J. 2006. Habitat loss and the structure of plant–animal

mutualistic networks. - Ecology Letters 9: 278-283.

Galen, C. 1999. Why do flowers vary? The functional ecology of variation in flower size

and form within natural plant populations. - BioScience 49: 631-640.

Ghazoul, J. 2007. Challenges to the uptake of the ecosystem service rationale for

conservation. -Conservation Biology 21: 1651–1652.

Goulson, D. 2000. Why do pollinators visit proportionally fewer flowers in large patches? -

Oikos 91: 485–492.

Goulson, D., Lye, G. C., Darvill, B. 2008. Decline and conservation of bumblebees. -

Annual Review of Entomology 53: 191-208.

Hill, K. H., Thomas, C. D., Lewis, O. T. 1999. Flight morphology in fragmented

populations of a rare British butterfly, Hesperia comma. - Biological Conservation 87: 277-

83.

44

Hobbs, R., Yates, C. 2003. Impacts of ecosystem fragmentation on plant populations:

generalising the idiosyncratic. - Australian Journal of Botany 51: 471-488.

Holzschuh, A., Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 2008. Agricultural landscapes with

organic crops support higher pollinator diversity. - Oikos 117: 354-361.

Holzschuh, A., Dormann, C. F., Tscharntke, T., Steffan-Dewenter, I. 2011. Expansion of

mass-flowering crops leads to transient pollinator dilution and reduced wild plant

pollination. - Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 278: 3444-3451.

Jennersten, O. 1988. Pollination in Dianthus deltoides (Caryophyllaceae): effects of habitat

fragmentation on visitation and seed set. - Conservation Biology 2: 359-366.

Johnson, S. D., Steiner, K. E. 2000. Generalization versus specialization in plant

pollination systems. - Trends in Ecology and Evolution 15: 140-143.

Kalisz, S., Vogler, D., Hanley, K. 2004. Context-dependent autonomous self-fertilization

yields reproductive assurance and mixed mating. - Nature 430: 884-887.

Kearns, C., Inouye, N., Waser, N. 1998. Endangered mutualisms: the conservation of plant-

pollinator interactions. - Annual review of ecology and systematics 29: 83-112.

Klein, A.-M., Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 2003. Fruit set of highland coffee

increases with the diversity of pollinating bees. - Proceedings of the Royal Society B:

Biological Sciences 270: 955-962.

Klein, A.-M. et al. 2007. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops.

- Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 274: 303-313.

Kühn, I., Bierman, S. M., Durka, W., Klotz, S. 2006. Relating geographical variation in

pollination types to environmental and spatial factors using novel statistical methods. - The

New Phytologist 172: 127-39.

45

Larson, B. M. H., Barrett, S. C. H. 2000. A comparison of pollen limitation in flowering

plants. - Biological Journal of the Linnean Society 69: 503-520.

Larson B. M. H., Kevan P. G., Inouye D.W. 2001. Flies and flowers: taxonomic diversity

of anthophiles and pollinators. - Canadian Entomologist 133: 439-65.

Menges, E. S. 1991. Seed germination percentage increases with population size in a

fragmented prairie species. - Conservation Biology 5:158-164.

Michener, C. D. 1979. Biogeography of the bees. - Annals of the Missouri Botanical

Garden 66: 277-347.

Mänd, M., Mänd, R., Williams, I. H. 2002. Bumblebees in the agricultural landscape of

Estonia. - Agriculture, Ecosystems and Environment 89: 69–76.

Mänd, M., Martin, A.-J., Viiralt, R., Geherman, V., Karise, R., Koskor, E. 2004. Kimalaste

toiduressursid ökoloogilise ja konventsionaalse maaviljelusega taludes Eestis. -

Agraarteadus: journal of agricultural science: Akadeemilise Põllumajanduse Seltsi

väljaanne 1: 28-37.

Olesen, J., Jordano, P. 2002. Geographic Patterns in Plant-Pollinator Mutualistic Networks.

- Ecology 83: 2416-2424.

Olesen, J., Bascompte, J., Dupont, Y. L., Jordano, P. 2007. The modularity of pollination

networks. - Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of

America 104: 19891-19896.

Olesen, J., Bascompte, J., Elberling, H. 2008. Temporal dynamics in a pollination network.

- Ecology 89: 1573-1582.

Ollerton, J. et al 2009. A global test of the pollination syndrome hypothesis. - Annals of

botany 103: 1471-80.

46

Ollerton, J., Winfree, R., Tarrant, S. 2011. How many flowering plants are pollinated by

animals? - Oikos 120: 321-326.

Petanidou, T., Kallimanis, A. S., Tzanopoulos, J., Sgardelis, S. P., Pantis, J. D. 2008. Long-

term observation of a pollination network: fluctuation in species and interactions, relative

invariance of network structure and implications for estimates of specialization. - Ecology

Letters 11: 564-575.

Potts, S. G. et al 2010a. Global pollinator declines: trends, impacts and drivers. - Trends in

ecology & evolution 25: 345-53.

Potts, S.G. et al 2010b. Declines of managed honeybees and beekeepers in Europe? -

Journal of Apicultural Research 49: 15-22.

Regal, P. 1982. Pollination by Wind and Animals: Ecology of Geographic Patterns. -

Annual Review of Ecology and Systematics 13: 497-524.

Ricketts, T. H. 2001. The matrix matters: effective isolation in fragmented landscapes. -

The American Naturalist 158:87–99.

Rodrigues, J. J. S., Brown, K. S., Ruszczyk, A. 1993. Resources and conservation of

neotropical butterflies in urban forest fragments. - Biological Conservation 64: 3–9.

Silvertown, J., McConway, K. J., Hughes, Z., Biss, P., Macnair, M., Lutman, P. 2002.

Ecological and Genetic Correlates of Long-Term Population Trends in the Park Grass

Experiment. - The American Naturalist 160: 409-420.

Stebbins, G. 1970. Adaptive radiation of reproductive characteristics in angiosperms, I:

pollination mechanisms. - Annual Review of Ecology and Systematics 1: 307-326.

Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 1999. Effects of habitat isolation on pollinator

communities and seed set. - Oecologia 121:432-440.

47

Steffan-Dewenter, I. Tscharntke, T. 2000. Butterfly community structure in fragmented

landscapes. - Ecology Letters 3: 449-456.

Steffan-Dewenter, I., Münzenberg, U., Bürger, C., Thies, C., Tscharntke, T. 2002. Scale-

dependent effects of landscape structure on three pollinator guilds. - Ecology 83: 1421–

1432.

Steffan-Dewenter, I., Westphal, C. 2008. The interplay of pollinator diversity, pollination

services and landscape change. - Journal of Applied Ecology 45: 737-741.

Stouffer, P., Bierregaard, R. 1995. Effects of Forest Fragmentation on Understory

Hummingbirds in Amazonia Brazil. - Conservation Biology 9: 1085-1094.

Sõber, V., Teder, T., Moora, M. 2009. Contrasting effects of plant population size on

florivory and pollination. - Basic and Applied Ecology 10: 737-744.

Thomas, C. D. et al. 2001. Ecological and evolutionary processes at expanding range

margins. - Nature 411: 577–81.

Thomas, J. A. et al. 2004. Comparative losses of British butterflies, birds, and plants and

the global extinction crisis. - Science 303: 1879-1881.

Tscharntke, T., Brandl, R. 2004. Plant-insect interactions in fragmented landscapes. -

Annual review of entomology 49: 405-30.

van Engelsdorp, D. 2008. A Survey of Honey Bee Colony Losses in the U.S., Fall 2007 to

Spring 2008. - PLoS ONE 3: e4701.

Vázques, D. P., Aizen, M. A. 2004. Amsymmetric specialization: a pervasive feature of

plant-pollinator interactions. - Ecology 85: 1251-1257.

Vitousek, P.M. 1994. Beyond global warming – ecology and global change. - Ecology 75:

1861–1876.

48

Waser, N., Chittka, L., Price, M., Williams, N. 1996. Generalization in pollination systems,

and why it matters. - Ecology 77: 1043-1060.

Wilcock, C., Neiland, R. 2002. Pollination failure in plants: why it happens and when it

matters? - Trends in Plant Science 7: 270-277.

Winfree, R., Bartomeus, I., Cariveau, D. P. 2011. Native Pollinators in Anthropogenic

Habitats. - Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 42: 1-22.

Raamatud

Abrol, D. P. 2012. Pollination Biology, Biodiveristy Conservation and Agricultural

Production. - Springer Netherlands.

Faegri, K., van der Pijl, L. 1979. The Principles of Pollination Ecology, 3rd edn. -

Pergamon, Oxford.

Harder, L., Barrett, S. 2006. Ecology and Evolution of Flowers. - Oxford University Press,

New York.

Masing, V. (koost.). 1992. Ökoloogialeksikon. - Eesti Entsüklopeediakirjastus, Tallinn, 320

lk.

Preston, C. D., Pearman, D. A., Dines, T. D. 2002. New Atlas of the British and Irish Flora.

- Oxford University Press, Oxford.

Proctor, M., Yeo, P., Lack, A. 1996. The natural history of pollination. - Timber Press,

Portland, OR.

Richards, A. J. 1997. Plant Breeding Systems, 2nd edition. - Chapman & Hall, London.

Silvertown, J. W., Lovett Doust J. 1993. Introduction to plant population biology. -

Blackwell Scientific Publications Ltd, Oxford.

49

Schulze, E.-D., Beck, E., Müller-Hohenstein, K. 2002. Pflanzenökologie. - Spektrum

Akademischer Verlag GmbH, Heidelberg.

Whittaker, R. J. 1998. Island Biogeography: Ecology, Evolution, and Conservation. -

Oxford University Press, Oxford.

Raamatupeatükid

Aizen, M.A., Feinsinger, P. 2003. Bees not to be? Responses of insect pollinator faunas

and flower pollination to habitat fragmentation. -In: How landscapes change: human

disturbance and ecosystem fragmentation in the Americas. Springer-Verlag: Berlin

Heidelberg, pp. 111-129.

Acquaah, G. 2007. Plant reproductive systems. -In: Principles of plant genetics and

breeding. Blackwell Publishing Ltd., Malden, USA, pp. 55-73.

Ashman, T-L. 2006. The evolution of separate sexes: a focus on the ecological context. -In:

Ecology and evolution of flowers. Oxford University Press, USA, pp. 214-215.

Barrett, S. C. H. 1988. The evolution, maintenance, and loss of self-incompatibility

systems. -In: Plant reproductive ecology: patterns and strategies (ed Lovett-Doust, J.,

Lovett-Doust, L.). Oxford University Press, USA, pp. 98-124.

Crawley, M. J. 1997. Sex. -In: Plant Ecology, Second Edition (ed M. J. Crawley).

Blackwell Publishing Ltd., Oxford, UK, pp. 169.

Ingrouille, M. J., Eddie, B. 2006. Sex, multiplication and dispersal. -In: Plants: Evolution

and Diversity. Cambridge University Press, UK, pp. 135-190.

Johnson, S. D. 2006. Pollinator-driven speciation in plants. -In: Ecology and evolution of

flowers. Oxford University Press, USA, pp. 298-300.

50

Jordano, P., Bascompte, J., Olesen, J. M. 2006. The ecological consequences of complex

topology and nested structure in pollination webs. -In: Plant-Pollinator Interactions: from

Specialization to Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 173-

199.

Kalda, A., Kukk, E., Masing, V. 1965. Taimede paljunemine ja paljunemisorganid. -In:

Botaanika õpik kõrgematele koolidele, I osa. Valgus, Tallinn, pp. 362-367.

Murcia, C. 1996. Forest Fragmentation and the Pollination of Neotropical Plants. -In:

Forest Patches in Tropical Lanscapes. Island Press, Washington, pp. 19-36.

Ollerton, J., Johnson, S. D., Hingston, A. B. 2006. Geographical Variation in Diversity and

Specificity of Pollination Systems. -In: Plant-Pollinator Interactions: from Specialization to

Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 283-305.

Renner, S. S. 1998. Effects of habitat fragmentation on plant-pollination interactions in the

tropics. -In: Dynamics of Tropical Communities. Blackwell Science, London, pp. 339-360.

Steffan-Dewenter, I. et al. 2006. Bee Diversity and Plant-Pollinator Interactions in

Fragmented Landscapes. -In: Plant-Pollinator Interactions: from Specialization to

Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 387-407.

Vázques, D. P., Aizen, M. A. 2006. Flower performance in human-altered habitats. -In:

Ecology and Evolution of Flowers, Oxford University Press, USA, pp. 159-179.

Waser, N. M. 2006. Specialization and Generalization in Plant-Pollinator Interactions: A

Historical Perspective. -In: Plant-Pollinator Interactions: from Specialization to

Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 3.

Waser, N. M. 2007. Pollination by Animals. -In: Encyclopedia of Life Sciences. John

Wiley & Sons Ltd., Chichester.

51

Westrich, P. 1996. Habitat requirements of central European bees and the problems of

partial habitats. In: The Conservation of Bees. Academic Press, pp. 1-16.

Wyatt, R. 1983. Pollinator – plant interactions and the evolution of breeding systems. -In:

Pollination Biology, Academic Press, Orlando, pp. 51-95.

Käsikirjad

Diaz Forero, I. 2011. Influence of abiotic and biotic features at patch and landscape scale

on bumblebees (Bombus spp.) in semi-natural meadows. Doktoritöö, Eesti Maaülikool,

Tartu.

Eesti maaelu arengukava 2007–2013. Põllumajandusministeerium 2011.

http://www.agri.ee/public/juurkataloog/MAAELU/MAK/MAK_muudatused2011/MAK_2

007-2013_kehtiv.pdf

Eesti Maaülikooli aruanne Põllumajandusministeeriumi ja Eesti Maaülikooli vahel 25. mail

2010 sõlmitud riigieelarvelise eraldise kasutamise lepingu nr 133 täitmise kohta 2010.

aastal. Koostaja: Marika Mänd.

http://www.agri.ee/public/juurkataloog/ERALDISED/RE_eraldis_2010.133_EMU_aruann

e.pdf

Andmebaasid

Eestikeelsete taimenimede andmebaas. http://www.ut.ee/taimenimed/