Vía de parto y técnica quirúrgica en cesáreas de ... · cología Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse. ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN Rev. ob S t e t. gNI e c o l. -

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1 Médico becada de especialidad Obstetricia y Ginecología, Universidad de Chile, Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse.2 Médico Ginecólogo-Obstetra. Profesor Asociado Facultad de Medicina, Campus Oriente, Universidad de Chile. Servicio de Obstetricia y Gine-

cología Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse.

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Rev. obStet. gINecol. - HoSp. SaNtIago oRIeNte DR. luIS tISNé bRouSSe 2016; vol 11 (1): 15-30

Vía de parto y técnica quirúrgica en cesáreas de prematuros extremos. Revisión de la literatura y experiencia local en el Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse

Valentina De Petris V1, José Lattus O2.

ReSumeN

Se resume la revisión bibliográfica sobre la vía de parto en recién nacidos prematuros extremos/perivia-bles y/o de extremo bajo peso, y sobre la técnica quirúrgica de la operación cesárea en este grupo. Además, se expone la experiencia local en nuestro hospital durante el año 2015 en los partos de dicho grupo.Palabras clave: Vía de parto, cesárea, recién nacido extremo bajo peso, prematuro extremo, perivia-bilidad.

SummaRy

We summarize the literature review about the mode of delivery in extremely preterm infants/perivia-ble births and/or extremely low birthweight infants, and also about the surgical technique of cesarean section in this group. Also, we present the local experience in our hospital during the year 2015 of the births from this group.Key words: Mode of delivery, cesarean section, extremely low birthweight infants, extremely preterm infants, periviable birth.

INtRoDuccIóN

Clásicamente, la Organización Mundial de la Salud (OMS) establece el límite entre parto prematuro y abor-to en fetos ≥22 semanas de edad de gestación o ≥500 gramos1. El parto prematuro es un síndrome, por tanto considera múltiples etiologías subyacentes. De los partos

prematuros, clásicamente 1/3 de ellos es por indicación médica, 1/3 secundario a rotura prematura de membra-nas (RPM) y 1/3 consecuencia de un trabajo de parto prematuro espontáneo1.

En la literatura internacional, también contamos con clasificaciones para los recién nacidos (RN) deter-minadas por el peso de nacimiento, que considera RN

Disponible en www.revistaobgin.cl

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de extremo bajo peso (Extremely Low Birthweight Infants o ELBW) si el peso de nacimiento es <1.000 gramos, y RN de muy bajo peso (Very Low Birthweight Infants o VLBW) a aquellos <1.500 gramos2.

Recientemente, el American College of Obstetricians and Gynecologist (ACOG) estableció una nueva clasifi-cación, determinando un grupo de fetos que están en el límite de la viabilidad o “periviables”, criterio determi-nado únicamente por edad gestacional y que considera recién nacidos entre las 20+0 - 25+6 semanas3.

El grupo de los prematuros extremos, nuestro grupo objetivo, en la literatura considera los RN hasta las 28 semanas de edad gestacional, por tanto incluye general-mente a los periviables y a los fetos de muy bajo peso y extremo bajo peso. La incidencia de prematuros extre-mos varía según la definición entre 0,03%-1,9%; por ejemplo, en EE.UU representa el 0,74% de los partos, y este grupo en particular tiene un muy alto impacto en la mortalidad neonatal e infantil2.

La sobrevida tiene relación directa con la edad ges-tacional al parto. En la Figura 1 se expone el gráfico de sobrevida según edad gestacional obtenido de diversas fuentes. Las tasas son similares en los grupos de EE.UU, Inglaterra y Australia, con las siguientes tasas de sobrevi-da según edad gestacional (Figura 1)3:• 23semanas:23%-27%• 24semanas:42%-59%• 25semanas:67%-76%

Destaca la elevada sobrevida de los RN del grupo japonés considerablemente mayor a toda edad gestacio-nal que en los otros grupos, que alcanza 63% a las 23 semanas y 80% a las 24 semanas. Esto es atribuible a que la edad gestacional más precoz el manejo es muy variable

según el centro y según el país de nacimiento, ya que en algunos lugares tienen conductas más conservadoras a edad gestacional menor. En general, en RN menores de 23 semanas, en ningún lugar del mundo la sobrevida a largo plazo supera 5%-6% y el 100% de los sobrevivien-tes presenta morbilidad neurológica grave.

Por otra parte, en cuanto a la morbilidad, se ha visto que los sobrevivientes, especialmente en caso de los RN periviables, tienen una alta tasa de secuelas neurológicas moderadas-severas a los 4-8 años de vida, que se han reportado según edad gestacional3:• 22semanas42%• 23semanas43%• 24semanas28%• 25semanas24%

Probablemente, el grupo que destaca con las mayores secuelas se debe a una diferencia en la definición de morbi-lidad neurológica moderada-severa, pero al menos 20% de los RN periviables tiene secuelas a largo plazo (Figura 2).

FactoReS DeteRmINaNteS Del pRoNóStIco NeoNatal

Ante la alta morbimortalidad presente en este grupo, se han realizado múltiples esfuerzos por determinar los factores que influyen sobre el pronóstico neonatal y me-jorarlo. Hasta hoy, sabemos lo siguiente3,4:1. Edad de gestación: Es, sin duda, el factor pronóstico

más importante. Aun en casos de restricción de cre-cimiento, la edad gestacional actúa como un factor protector independiente del peso de nacimiento, ya que confiere la madurez biológica necesaria para la adaptación del RN al medio. Por tanto, a mayor

Figura 1. Porcentaje de mortalidad según edad gestacional al parto.Fuente: American College of Obstetricians and Gynecologists and the Society for Maternal-Fetal Medicine (November 2015) Obstetric Care Consensus No. 3: Periviable Birth.



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edad gestacional siempre es mejor el pronóstico, independiente de otros factores.

2. Sexo: Aunque los estudios no son concluyentes, pare-ce ser que los recién nacidos de sexo femenino tienen mejores resultados perinatales que los de sexo mascu-lino, tanto en mortalidad como en morbilidad.

3. Embarazo único o múltiple: Los embarazos múltiples son por definición, patológicos. Independiente de la corionicidad tienen mayor tasa de parto prematuro y de complicaciones obstétricas, lo que se acentúa en el caso de los embarazos monocoriales.

4. Peso de nacimiento: A esta edad gestacional es muy infrecuente el hallazgo de RN grandes para la edad gestacional. A una misma edad gestacional, tienen mejores resultados perinatales los RN adecuados para la edad gestacional que los pequeños para la edad gestacional, dado su baja proporción de masa magra tienen mayor tasa de complicaciones especialmente en cuanto a termorregulación y metabolismo.

5. Uso de corticoides antenatales: Se ha demostrado su influencia en disminuir la mortalidad y trastornos del desarrollo psicomotor a los 2 años de vida. Esta disminución es estadísticamente significativa pese a la alta tasa de incidencia de estas patologías en este grupo, y según edad gestacional se ha reportado la siguiente incidencia con y sin corticoides antenatales (respectivamente)3:• 22 semanas:90%versus93%.Aestaedadges-

tacional en particular no alcanza significancia estadística.

• 23semanas:83,4%versus90,5%

• 24semanas:68,4%versus80,3%• 25semanas:52,7%versus67,9%

Desde las 23 semanas también se ha visto una dis-minución estadísticamente significativa de otras pa-tologías asociadas a la prematurez como enfermedad de membrana hialina, hemorragia intraventricular, leucomalacia periventricular y enterocolitis necroti-zante.

6. Neuroprotección con sulfato de magnesio: Ha sido ampliamente descrito que la administración endo-venosa de sulfato de magnesio a la madre desde al menos 4 horas previas al parto disminuye el riesgo de cualquier parálisis cerebral en los recién nacidos me-nores a 30 semanas de edad gestacional (RR 0,68), sin aumentar la mortalidad3.

Otro factor que influye en el resultado perinatal pero que no ha sido estudiado en detalle es la patología obs-tétrica asociada. Evidentemente, la patología subyacente contribuye al resultado neonatal. Los estudios están basados a grandes rasgos en la edad gestacional al parto, pero no consideran si la interrupción fue debido a alguna patología que condicione un riesgo severo de mortalidad fetal como una insuficiencia cardiaca en casos de restric-ciones severas de crecimiento fetal o trabajos de parto prematuro en contexto, por ejemplo, de una corioamni-onitis. Dada la amplia variedad de patologías obstétricas subyacentes es difícil determinar la influencia de éstas en el pronóstico neonatal.

Por último, se ha intentado establecer una asociación entre la vía de parto y el resultado perinatal en este grupo

Figura 2. Porcentaje de morbilidad neurológica a los 4-8 años según edad gestacional al parto.Fuente: American College of Obstetricians and Gynecologists and the Society for Maternal-Fetal Medicine (November 2015) Obstetric Care Consensus No. 3: Periviable Birth.

vía De paRto y técNIca quIRúRgIca eN ceSáReaS De pRematuRoS eXtRemoS. RevISIóN De la lIteRatuRa y eXpeRIeNcIa local eN el HoSpItal SaNtIago oRIeNte DR. luIS tISNé bRouSSe


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de recién nacidos, que ha sido motivo de largo debate y controversia. Existe consenso que en caso de presenta-ciones distócicas, independiente de la edad gestacional, la vía de parto siempre debe ser cesárea, especialmente por el riesgo de retención de cabeza última. Sin embargo, dado el pequeño tamaño y bajo peso, teóricamente la compresión de la cabeza fetal aumentaría la presión venosa cerebral, exponiendo al feto a un mayor riesgo de asfixia y hemorragia interventricular en un parto vaginal, por lo que debe procurarse que el parto sea un evento lo menos traumático posible3, lo que llevó a algunos gru-pos a sugerir en forma universal la cesárea como vía de parto. En cuanto a este punto en específico se revisará en extenso la literatura disponible.

maNejo Del paRto eN pRematuRoS eXtRemoS

En primer lugar, es muy importante tener presente que en este grupo el manejo es y debe ser multidisciplinario y considera al gíneco-obstetra, neonatólogo y psicólogo. El psicólogo debe asistir a los profesionales médicos en informar y orientar a los padres en cuanto al real pro-nóstico de vida y secuelas del RN y de acuerdo a ello, especialmente en prematuros periviables, definir un enfrentamiento paliativo o activo.

Sin embargo, la principal decisión del gíneco-obste-tra se basa en la vía de parto. Respecto a esto, es impor-tante considerar que los resultados con cesáreas a edad gestacional muy precoz son inconsistentes en cuanto a morbimortalidad, mundialmente se ha registrado un aumento de cesáreas en los prematuros extremos sin au-mento de sobrevida acorde, y adicionalmente considerar la morbilidad materna que implica una cicatriz uterina corporal.

Esta toma de decisiones requiere disponibilidad del equipo de salud y especialmente tiempo, recurso con el que no siempre se cuenta.

RIeSgo mateRNo3,5

Los prematuros extremos constituyen un grupo de alto riesgo por la distocia de presentación que les acompaña, por lo mismo, debe resolverse por cesárea corporal. La ce-sárea corporal implica obligatoriamente parto por cesárea en embarazos posteriores, además de presentar mayor tasa de complicaciones quirúrgicas y posquirúrgicas, dado el mayor grosor miometrial e implica una técnica quirúrgica más compleja por lo que presenta mayor riesgo de lesio-nar arterias uterinas, vejiga y otras estructuras adyacentes, mayor sangrado y mayor riesgo de infección. Además, en embarazos posteriores aumenta considerablemente el riesgo de rotura uterina comparada con la histerotomía segmentaria arciforme, independiente de la orientación o longitud de la histerotomía corporal realizada.

técNIca quIRúRgIca eN ceSáRea eN pRematuRoS eXtRemoS

Dada la necesidad de una extracción fetal expedita e idealmente atraumática, se ha cuestionado la técnica óptima para realizar la operación cesárea que se adapte a estos objetivos5.• Laparotomía:Incisiónqueimplicalaaperturadela

pared abdominal. En la Figura 3 se esquematizan los diversos tipos de laparotomías.a. Transversa: En general implica menor dolor po-

soperatorio, mejor resistencia de la herida y me-

Figura 3. Tipos de laparotomía.



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jor apariencia cosmética. Clásicamente, las más utilizadas son las de Pfannenstiel y Joel-Cohen.

b. Vertical: Ofrecen mejor campo quirúrgico con posibilidad de extensión hacia cefálico en caso de complicaciones y tienen menor sangrado. La más utilizada es la laparotomía media infraumbilical (LMIU).

Clásicamente se recomendaba la realización de una LMIU en estos casos principalmente por requerir menor tiempo para realizarla y ofrecer un mejor campo quirúrgico, pero con las laparotomías trans-versas disponibles hoy no se justifica3, por lo que se recomienda universalmente realizar una laparotomía transversa3.

• Histerotomía: Incisión que secciona la pared uterina y permite la extracción fetal. En la Figura 4 se esque-matizan los diversos tipos de histerotomías que es posible realizar5.

a. Transversa (baja): Generalmente es la más utiliza-da. En embarazos de tercer trimestre se realiza a nivel del segmento uterino, porción más delgada de la pared anterior del útero, por lo que produce menos sangrado, idealmente en el tercio medio del segmento, teniendo presente que el segmento a término mide 10 cm, que corresponde con el amoldamiento de la cabeza fetal. Además facilita la reaproximación de ambos extremos y disminu-ye el riesgo de rotura uterina en embarazos sub-siguientes. La desventaja de esta histerotomía es que no es prolongable lateralmente, por lo tanto en casos de extracción fetal dificultosa debe pro-

longarse con una extensión vertical formando una incisión en “T” o “J”. A edades gestacionales muy precoces, algunos grupos internacionales pre-fieren otras histerotomías para evitar la incisión transplacentaria, sin embargo en nuestro hospital realizamos incisión transplacentaria privilegiando esta histerotomía sin resultados adversos.

b. Vertical: La incisión uterina vertical extensa clási-camente era la incisión de preferencia en prema-turos, dado que supone una mayor facilidad en la extracción fetal. Sin embargo, implica riesgo de extensión céfalo caudal hacia el fondo uterino y hacia el cérvix y vagina, además de que impli-ca mayor pérdida de sangre y secundariamente riesgo de transfusión sanguínea. En prematuros, por ser una cicatriz inevitablemente corporal de gran extensión supone mayor riesgo de rotura uterina en embarazos posteriores (hasta 10%), de dehiscencia y mayor morbilidad materna asocia-da, principalmente a mayor riesgo de infección y mayor dolor posoperatorio. La incisión vertical baja por definición sólo se realiza en embarazos de tercer trimestre y está confinada al segmento, por lo que no se realiza en partos prematuros extremos.

c. Fúndica: Una incisión poco convencional es la reportada por el grupo japonés de Taga (2014)6, quienes realizaron una incisión transversa fúndica en 7 partos prematuros de recién nacidos de ex-tremo bajo peso en que la placenta ocupaba toda la pared anterior uterina. La edad gestacional

Figura 4. Tipos de histerotomía.



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promedio fue de 26,6 ±2,4 semanas y 5/7 fetos se encontraban en presentación podálica. Posterior a este parto, 2 de 7 pacientes tuvieron un parto vaginal sin complicaciones. Esta técnica supone menor trauma fetal y requiere que la longitud de la histerotomía sea más pequeña por la relación entre los ejes feto-útero, sin embargo tiene un número muy pequeño de casos reportados y no parece una alternativa superior.

RevISIóN De la lIteRatuRa y evIDeNcIa DISpoNIble

¿eS RealmeNte beNeFIcIoSa la ceSáRea poR SobRe el paRto vagINal eN pRematuRoS eXtRemoS?

Uno de los primeros estudios fue el de Jonas (1999, EE.UU)7, que concluía que solo el grupo de RN con peso entre 500 y 750 gramos se beneficiaría de cesárea versus parto vaginal en disminuir mortalidad neonatal.

No fue hasta el año 2005, en que un grupo de pe-diatras de Atlanta, EE.UU, publica en la Revista Obste-trics & Gynecology avalado por el ACOG un estudio de cohorte que incluyó 397 RN y comparaba parto normal versus cesáreas, estimando que los RN cuyo peso fuera <1.251 gramos estaban en particular riesgo de peores resultados neonatales asociados al parto vaginal en con-traste con el parto por cesárea8. No hubo diferencias en la cohorte completa, sin embargo, los RN <1.000 gra-mos mostraron peores resultados a corto plazo en cuanto a mortalidad, hemorragia intraventricular (HIV) severa y leucomalacia periventricular, y especialmente el grupo <751 gramos tenía dos veces más riesgo de HIV severa en el período neonatal precoz y 11 veces más riesgo de leucomalacia periventricular en RN por parto vaginal. Tras esto, globalmente se adoptó una conducta procesá-reas en prematuros extremos, especialmente en el grupo que hoy definimos como periviables.

Posteriormente en 2008, un grupo pediátrico in-glés publicó un trabajo de similares características, una revisión retrospectiva que incluyó a 411 RN. En este grupo no hubo diferencias significativas en la mortalidad (12,7% cesárea versus 14,5% parto vaginal), discapaci-dad neurológica a 2 años (46,8% cesárea versus 47,7% parto normal), incluso en RN <26 semanas y/o <750 gramos. Tampoco mostró diferencias en cuanto a la incidencia de displasia broncopulmonar, enterocolitis necrotizante ni hemorragia interventricular9.

Desde entonces, múltiples estudios han sido publi-cados al respecto.

El grupo estadounidense liderado por Malloy (2008)10 concluyó que la cesárea disminuye la mor-talidad neonatal solo en RN ≤25 semanas, indepen-diente de otros factores, sin relación con enterocolitis necrotizante, leucomalacia periventricular y hemorragia

intraventricular, similar a los resultados establecidos en el estudio de Jonas. Con resultados similares, el grupo japonés de Ogawa (2013)11 posteriormente concluyó que la cesárea beneficiaría a los RN de peso <1.000 gramos y a los nacidos desde las 25 semanas en cuanto a mortalidad neonatal.

Por otro lado, con resultados disidentes a los pre-viamente mencionados, el grupo italiano liderado por Vimercati (2009)12 plantea la asociación de la cesárea como vía de parto con un evento agudo que empeora el resultado neonatal y que la prematuridad por sí sola no sería indicación de cesárea, sino que hay que considerar el contexto obstétrico global, como por ejemplo una corioamnionitis o un sufrimiento fetal agudo. En esta misma línea, el grupo noruego de Wang (2011)13 con-cluyó que la cesárea no disminuye morbilidad neonatal, mientras que luego el japonés Zhu (2014)14 concluye que la vía de parto no solo no impacta en mortalidad y morbilidad (enterocolitis necrotizante, displasia bronco-pulmonar, hemorragia intraventricular), sino que tam-poco tiene impacto en el neurodesarrollo de los niños a los 2 años de vida. Más recientemente en 2015, el grupo australiano de Thomas15 en su estudio reporta que aunque la cesárea corporal no tuvo más efectos adversos maternos, no influye en la sobrevida específicamente en el grupo de los periviables.

Actualmente, se están llevando a cabo 2 grandes estudios, EPICURE y EXPRESS16, que hasta hoy en resultados preliminares han demostrado claro beneficio en sobrevida con los corticoides antenatales, el uso de tocolisis y surfactante, pero no con la cesárea como vía de parto.

Por lo tanto, hasta ahora resultados de distintos centros y países son inconsistentes. La gran mayoría de los estudios son retrospectivos y la cesárea parece tanto aumentar como disminuir la sobrevida y morbilidad; sin embargo, en contexto de los primeros estudios publica-dos, ha aumentado la tasa global de cesáreas en prema-turos extremos por la creencia de que existe un beneficio real en este grupo de RN prematuros17. Sí hay consenso en preferir el parto por cesárea en presentaciones distóci-cas, lo que parece ser universalmente aceptado18.

Uno de los resultados neonatales más relevantes es la hemorragia intraventricular (HIV) dado su asociación con parálisis cerebral e impacto en el neurodesarrollo de estos niños. Específicamente, los estudios disponibles hasta hoy han concluido que son la edad gestacional al parto y el puntaje de Apgar los 2 factores más íntima-mente relacionados a HIV de alto grado, sin diferencia significativa por peso de nacimiento, sexo, vía de parto, embarazo múltiple o corioamnionitis19,20. Otro factor claramente relacionado es la hipoperfusión sistémica, casos como bradicardias y alteraciones al doppler en fetos con restricción de crecimiento intrauterino (RCIU)



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resultan ser los principales predictores de HIV severas, sin asociación con la vía de parto19.

Al día de hoy existen 3 guías internacionales de expertos que establecen las siguientes recomendaciones para el parto en prematuros extremos/RN perivia-bles3,21,22:• No se recomienda cesárea rutinaria, porque no ha

demostrado disminuir mortalidad ni hemorragia intraventricular10.

• Partoperiviable/prematuroextremoporsímismonoconstituye indicación de cesárea. Sí lo es la presencia concomitante de:

a. Presentaciones fetales no cefálicas. b. RCIU con deterioro de la unidad feto placentaria.• Víadepartodebe ser individualizada, tomandoen

cuenta la morbilidad materna posterior y la posibili-dad de morbimortalidad fetal actual.

¿INFluye el tIpo De HISteRotomía eN la ceSáRea eN el pRoNóStIco peRINatal?

En distintas series internacionales, se realizó histeroto-mía clásica (vertical extensa) a 20%-50% de las pacien-tes con embarazos entre 23 y 26 semanas. El riesgo de requerir esta incisión disminuye conforme aumenta la edad gestacional23.

El riesgo de recibir una histerotomía clásica está fuer-temente asociado a RCIU, peso de nacimiento <1.000 gramos y presentaciones no cefálicas, independiente de la edad gestacional23, probablemente considerando que

el médico obstetra intenta, en estas condiciones, facilitar la extracción fetal mediante este tipo de incisión. Sin em-bargo, este tipo de histerotomía no se ha asociado a dis-minución de mortalidad ni convulsiones neonatales24.

La recomendación de los grupos de expertos inter-nacionales3,21,22 es realizar una histerotomía transversa baja como primera opción, independiente de la edad gestacional y, de no ser posible la extracción fetal segura y atraumática, convertir a una incisión en T invertida, y solo en casos muy seleccionados de anticipar mayor manipulación intrauterina optar de entrada por una histerotomía clásica25. Es muy importante recordar que pueden utilizarse en forma complementaria relajantes uterinos como nitroglicerina para facilitar la extracción fetal.

Nuestra recomendación local es, consecuentemente, realizar como primera línea una histerotomía transversa arciforme corporal baja (Figura 5).

eXpeRIeNcIa paRtoS eN pRematuRoS eXtRemoS y Re-SultaDoS NeoNataleS, HoSpItal SaNtIago oRIeN-

te DR. luIS tISNé bRouSSe - año 2015

mateRIal y métoDo

Se realizó una revisión descriptiva retrospectiva de todos los RN prematuros extremos y/o con extremo bajo peso de nacimiento en el Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015, definidos para este

Figura 5. Imagen de histerotomía transversa arciforme corporal baja.



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protocolo como RN de edad gestacional ≤28 semanas y/o ≤1.250 gramos de peso de nacimiento. Un total de 54 embarazos durante dicho año cumplieron el criterio de inclusión, sin embargo, se excluyeron de nuestros resultados 1 parto en domicilio y 3 partos con recién nacidos polimalformados, debido al posible sesgo en los resultados neonatales, por lo que se incluyeron final-mente 50 embarazos, de los que se obtuvieron 56 RN (8 embarazos gemelares, en 2 de ellos solo 1 recién nacido cumplía criterios de inclusión).

Se realizó la revisión una a una de cada ficha obsté-trica, incluyendo la revisión del protocolo operatorio en caso de cesárea con fin de verificar la técnica utilizada en la laparotomía e histerotomía, además de corroborar la presentación fetal al momento del parto y se rescataron las biopsias de las placentas en caso de estar disponibles. Además, se revisaron una a una las 56 epicrisis neonata-les para registrar los resultados de mortalidad e inciden-cia de patologías asociadas a la prematurez.

ReSultaDoS

Del total de 50 embarazos y 56 RN, en las siguientes tablas se presentan las características generales de los em-barazos incluidos en el estudio (Tabla 1) y de los recién nacidos (Tabla 2). Destaca que, en este grupo, la cesárea como vía de parto alcanza el 72%, versus 28% de partos vaginales.

cauSaS De paRto pRematuRo

De las 50 pacientes de la muestra, podemos clasificar las causas que eventualmente produjeron el parto prematu-ro según se describe a continuación y se evidencia en la Figura 6.• 25 pacientes iniciaron trabajo de parto en forma

espontánea, 6 de ellas asociado a rotura prematura de membranas. De la muestra 4 pacientes tenían el diagnóstico de incompetencia cervical: 2 de ellas con cerclaje de rescate (1 de ellas embarazo gemelar), 1 con cerclaje profiláctico a las 14 semanas y 1 sin cerclaje.

• 15pacientes sedecidió la interrupciónencontextode complicaciones asociadas a RCIU.

• 6pacientesencontextodecomplicacionesasociadasa preeclampsia/síndrome de HELLP, 2 de ellas con diagnóstico de restricción de crecimiento intrauteri-no asociado.

• 2pacientesencontextodedesprendimientoprema-turo de placenta normo inserta (DPPNI).

• 1pacienteporestadofetalnotranquilizadorencon-texto de oligoamnios (OHA) y un registro basal no estresante (RBNS) ominoso.

• 1pacienteporcorioamnionitis,conRPMde20díasde evolución.

Sin duda alguna, el inicio espontáneo del trabajo de parto, con o sin rotura prematura de membranas

Tabla 1. características de los 50 embarazos de las pacientes con partos prematuros extremos en el Hospital santiago Oriente dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015

Características Número N° de embarazos 50Edad materna promedio (años) 29,5 ± 6,8 años (15-42)Adolescentes (<20 años) 4 (8%)Gestantes tardías (≥40 años) 4 (8%)Paridad Primigesta 20 (40%) Nulípara (G

xP

0) 2 (4%)

Multípara 28 (56%) Gran multípara (≥5 partos) 0 (0%)Edad gestacional al parto (semanas) 27 ± .2,61 (22-33) Vía de parto Cesárea 36 (72%) Vaginal 14 (28%) Fórceps 0 (0%)Embarazo múltiple 8 (16%)



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asociadas, constituye la causa más importante de parto prematuro en este grupo ya que representa 50% de los casos; cabe destacar que la gran mayoría de ellos (76%) no está asociada a RPM. Lo sigue como segunda causa la RCIU como causa de interrupción del embarazo en 30% de los casos y, en tercer lugar, las complicaciones de los síndromes hipertensivos, que representan el 12% de nuestra casuística.

Del total de las pacientes con trabajos de parto prematuro espontáneos (n =25 pacientes), estuvo en este grupo el total de partos vaginales de la muestra, correspondiente a 14 partos (15 recién nacidos, dado 1

embarazo gemelar), de los cuales en 4 pacientes se aso-ció a RPM. Hubo solo 1 paciente con trabajo de parto prematuro en presentación podálica, con retención de cabeza última (fallecido).

Clásicamente, en este grupo existe la indicación de enviar la placenta a estudio anátomo-patológico, que resultaría especialmente útil en este grupo dado que clí-nicamente se han manifestado como un trabajo de parto prematuro idiopático y el estudio placentario ayudaría a dilucidar la etiología de este fenómeno. En la Tabla 3 se exponen las indicaciones para enviar la placenta a estudio.

Tabla 2. características de los 56 Rn prematuros extremos en el Hospital santiago Oriente dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015. se detalla promedio de edad gestacional,

peso de nacimiento y puntaje de Apgar, ± desviación estándar, (rango)

Características Número N° de recién nacidos 56Edad gestacional al parto (semanas) 27 ±2,56 (22-33) Peso de nacimiento (gramos) 816,9 ±217,9 (352-1.256)Puntaje de Apgar 1’ 5,48 ±2,81 (0-9)Puntaje de Apgar 5’ 6,88 ±2,73 (0-9)Vía de parto Cesárea 41 (73,2%) Vaginal 15 (26,8%) Fórceps 0 (0%)Sexo recién nacido Masculino 33 (58,9%) Femenino 22 (39,3%) Indeterminado 1 (1,8%)

Figura 6. Causas primarias del parto prematuro extremo en el Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015.



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Específicamente dentro del grupo de pacientes con trabajo de parto prematuro espontáneo, el estudio pla-centario arrojó los siguientes resultados (Figura 7):• 20%(5pacientes):Laplacentanofueenviadaabiopsia.• 48% (12 pacientes): Lesiones inflamatorias agudas:

incluye corionitis y corioamnionitis (presencia de leucocitos polimorfonucleares que infiltran las mem-

branas fetales, corion y/o amnios con o sin necrosis)26 y funicitis (inflamación aguda del cordón umbilical con infiltración de leucocitos polimorfonucleares en la pared de los vasos umbilicales y gelatina de Warthon, que traduce una respuesta inflamatoria sistémica fetal)26-28; estas 3 son manifestaciones de in-fecciones ascendentes. Por otro lado, existe también

Figura 7. Hallazgos en el estudio anátomo-patológico de la placenta en pacientes con parto prematuro extremo que iniciaron trabajo de parto espontáneo (independiente de la vía de parto) en el Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015.

Tabla 3. indicaciones de estudio anátomo-patológico de la placenta

Indicaciones maternas • Preeclampsia/HELLP<34semanas • HipertensiónarterialcrónicaconRCIU • Desprendimientoprematurodeplacentanormoinserta • Sepsismaternaperiparto • Traumamaternosevero(sireciénnacidoenmalascondiciones) • PatologíamalignaduranteelembarazoIndicaciones fetales • Óbito/muerteneonatal • Reciénnacidoprematuro<34semanas • Malas condiciones al nacimiento: pH cordón <7,0, Apgar <6 a los 5’, ventilación >10 minutos, anemia severa • RCIUp<5 • Infección/sepsisneonatal • Convulsionesneonatales • Hidropsfetal • Embarazogemelarcongemelosdiscordantes • OligoopolihidroamniosseveroIndicaciones placentarias • Anormalidadesfísicas:infartos,tumores,hemorragias,trombosis,malolor,cicatriz • Pequeñaograndeparaelpercentildecrecimientodelreciénnacido • Anomalíasdelcordón

Fuente: Zuccollo J. (2010) A practical approach to placental examination. Birth 12 (4): 39-41.



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la vellositis, lesión inflamatoria que suele ser crónica y aparece de preferencia en las infecciones transpla-centarias26. En nuestra serie 5 pacientes presentaron funicitis aguda, 3 corioamnionitis y 4 corionitis.

• 20% (5 pacientes): Lesiones no inflamatorias aisla-das. En este grupo encontramos lesiones asociadas a daño vascular en el lecho placentario, tales como:- Aumento de depósitos de fibrina intervellositaria

que se asocian a probables fenómenos inmunoló-gicos en el lecho materno29 (trombofilias, síndro-me antifosfolípidos, coagulopatías) y restricción de crecimiento intrauterino27.

- Infartos placentarios.- Hematomas intervellositarios.

En nuestra serie 4 pacientes presentaron aumentos aislados de fibrina intervellositaria y 1 de ellas un hematoma intervellositario.

• 8%(2pacientes):Signosdeinmadurezplacentaria.Estesigno en forma aislada es inespecífico, ya que puede asociarse a hipoxia fetal, restricción de crecimiento in-trauterino, diabetes materna e incompatibilidad Rh27.

• 4%(1paciente):Placentasinhallazgospatológicos.

cauSaS De ceSáRea (e INDIcacIóN poR DIStocIa De pReSeNtacIóN)

De las 50 pacientes obstétricas, 72% tuvo un parto por cesárea. Existe una recomendación concordante por par-te de las sociedades científicas de privilegiar el parto por cesárea en fetos con presentaciones distócicas, con el fin de lograr un parto lo más atraumático posible, ya que en este grupo el beneficio fetal supera el perjuicio materno de recibir una cesárea corporal. Independiente de la in-dicación de cesárea asociada a otras patologías, existe una

alta tasa de presentaciones distócicas en prematuros, que se incrementa conforme disminuye la edad gestacional. En nuestro grupo de pacientes, en 18 de 50 embarazos, es decir en 36%, alguno de los fetos se encontraba en una presentación distócica al momento del parto, in-dependiente de los otros diagnósticos obstétricos que desencadenaron el parto. Dado que el 16% de los emba-razos en nuestra serie era gemelar, al haber más de 1 feto se incrementa la probabilidad de que alguno de ellos no esté en presentación cefálica y a priori incrementa la tasa de cesáreas solo por esta indicación.

Las causas de cesárea en nuestro grupo se presentan a continuación (Figura 8).

En nuestra serie, todas las pacientes con trabajo de parto prematuro espontáneo en presentación cefálica sin indica-ción de cesárea de urgencia tuvieron un parto vaginal. Los partos por cesárea en nuestro grupo tuvieron indicaciones indiscutibles de interrupción por vía alta, dado la ausencia de condiciones obstétricas favorables en contexto de la edad gestacional en casos de necesidad de interrupción urgente.

De las 25 pacientes que iniciaron trabajo de parto en forma espontánea, 13 (52%) se encontraban en presen-tación cefálica y 12 (48%) en presentación no cefálica.

En nuestra muestra, de un total de 50 pacientes se registró un total de 6 (12%) con diagnóstico de infección ovular o corioamnionitis, de las cuales 3 presentaban condiciones para progresar espontáneamente a un trabajo de parto vaginal, mientras que otras 3 tuvieron un parto por cesárea dado que una de ellas presentó un despren-dimiento prematuro de placenta normoinserta, otra pa-ciente tenía doble cicatriz previa de cesárea y la paciente restante el feto se encontraba en presentación podálica.

Del total de pacientes, 8 de 50 (16%) presentaron RPM, de las cuales 50% se resolvió por parto vaginal (inició trabajo de parto espontáneo) y el 50% restante se

Figura 8. Causas de cesáreas en prematuros extremos en el Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015.



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realizó cesárea en contexto de desprendimiento de placen-ta (1 paciente), deterioro de la unidad feto placentaria en feto con restricción de crecimiento asociada (1 paciente) y trabajo de parto en presentación podálica (2 pacientes).

En cuanto a los síndromes hipertensivos, en este grupo 16 pacientes (32%) presentaba algún tipo de síndrome an-tihipertensivo asociado, que se desglosan en la Tabla 4. To-das ellas tuvieron su parto por cesárea, sin embargo solo en 5 pacientes el síndrome hipertensivo como tal constituyó la indicación de cesárea y en los 11 casos restantes la indica-ción de interrupción del embarazo se debió a complicacio-nes asociadas a restricción de crecimiento intrauterino que presentaban estas pacientes en forma concomitante.

técNIca quIRúRgIca eN ceSáReaS

En cuanto a la técnica quirúrgica en las 36 cesáreas realiza-das durante el año 2015 en nuestro servicio en prematuros extremos, se presentan los siguientes resultados (Figura 9).

En nuestro servicio de obstetricia y ginecología, como primera opción se realiza la laparotomía de Pfan-nenstiel y una histerotomía arciforme baja de entrada, acorde a las recomendaciones de expertos.

En nuestra casuística, 2 pacientes de las 36 sometidas a cesárea recibieron una laparotomía media infraumbili-cal con una histerotomía clásica corporal, realizadas por el mismo operador. Los casos fueron los siguientes:• Caso1:Pacientede37años,multíparade2,doble

cicatriz de cesárea anterior (por laparotomía de Pfan-

nenstiel), embarazo de 29 semanas con diagnóstico de RCIU severa y doppler con flujo diastólico reverso en la arteria umbilical e hipertensión arterial crónica descompensada con crisis hipertensivas frecuentes. Maduración pulmonar completa. RN pequeño para la edad gestacional, peso 860 gramos, Apgar 5-7, fa-llece por hemorragia pulmonar al tercer día de vida.

• Caso2:Pacienteprimigestatardíade42años,embarazode 25 semanas gemelar bicorial biamniótico por ovodona-ción, amenaza de parto prematuro con fetos en presenta-ción cefálica-transversa. Maduración pulmonar completa. a. Gemelo A: RN adecuado para la edad gestacio-

nal, peso 915 gramos, Apgar 7-8. Evoluciona con enfermedad de membrana hialina, enterocolitis necrotizante grado II, hemorragia intracerebral gra-do II sin leucomalacia periventricular, y displasia broncopulmonar severa al alta (O

2 dependiente).

b. Gemelo B: RN adecuado para la edad gestacional, peso 910 gramos, Apgar 5-8. Fallece por hemorragia pulmonar y falla multiorgánica al tercer día de vida.

INteRveNcIoNeS pRotectoRaS

Existen intervenciones con efectos beneficiosos probados en los RN, como lo son la administración de corticoides antenatales y la neuroprotección con sulfato de magnesio en RN menores a 30 semanas.

En nuestra casuística, dado la edad gestacional de los embarazos incluidos, todas las pacientes eran susceptibles

Tabla 4. síndromes hipertensivos asociados a las pacientes obstétricas con partos prematuros extremos en el Hospital santiago Oriente dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015

Hipertensión arterial crónica = 8 pacientes- Sin patología sobreagregada = 2 pacientes. Interrupción de embarazo por alteración del doppler en RCIU.- Insuficiencia renal crónica en hemodiálisis sobreagregada = 1 paciente. Interrupción de embarazo por altera-

ción del doppler en RCIU.- Preeclampsia severa sobreagregada = 3 pacientes. Interrupción de embarazo por alteración del doppler en

RCIU en todas.- Síndrome de HELLP sobreagregado = 2 pacientes. 1 interrupción de embarazo por compromiso materno y 1

interrupción por alteración del doppler en RCIU.

Preeclampsia moderada (aislada) = 3 pacientes En todas interrupción de embarazo por alteración del doppler en RCIU.

Preeclampsia severa (aislada) = 3 pacientes- 1 interrupción de embarazo por deterioro materno por insuficiencia renal aguda.- 1 interrupción de embarazo por deterioro de unidad feto placentaria no asociado a RCIU.- 1 interrupción de embarazo por alteración del doppler en RCIU.

Síndrome de HELLP (aislado) = 2 pacientes En ambas el síndrome de HELLP fue la causa de interrupción del embarazo, en una de ellas se asoció a coagulación intravascular diseminada y shock.

RCIU= restricción de crecimiento intrauterino.



27

de recibir corticoides. Del 100%, solo 58% completó la maduración pulmonar, es decir, recibió la primera dosis al menos 48 horas previo al parto, principalmente porque un importante porcentaje de ellas ingresó a nuestro servi-cio en trabajo de parto avanzado que, como fue descrito, es la principal causa de parto prematuro en este grupo.

En cuanto al sulfato de magnesio, 46 de 50 pacientes tenían edad gestacional igual o menor a 30 semanas. De estas 46 pacientes candidatas a recibir esta intervención, solo 37% recibió efectivamente las 4 horas de neuropro-tección fetal con sulfato de magnesio, y el porcentaje que no recibió fue en su gran mayoría en el mismo contexto que los corticoides, ya que no alcanzaron a recibirlo por ingresar al servicio en trabajo de parto avanzado.

ReSultaDoS NeoNataleS

Sobrevida

Dado que nuestra casuística es pequeña, para algunas edades gestacionales sólo se registraron cesáreas y para

otras sólo partos vaginales. De un total de 56 recién nacidos, la sobrevida global fue de 69,6% (39 recién na-cidos) en los prematuros extremos nacidos en el Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015. En la figura a continuación se presenta la sobrevi-da según la vía de parto (Figura 10).

Recién a las 25 semanas se registran RN durante 2015 tanto por parto vaginal como por cesárea, estable-ciéndose a las 25 y 26 semanas de gestación una ventaja de la cesárea sobre el parto vaginal. Sin embargo, el número de casos es muy pequeño para determinar con-clusiones estadísticamente significativas.

Como se revisó en la literatura, la edad gestacional es el mejor predictor de sobrevida neonatal. No se registra sobrevida a las 22 ni a las 24 semanas en nuestra serie, mientras que a las 25 semanas parece haber un punto de inflexión. A las 23 semanas, de un total de 3 embarazos y 4 RN, todos ellos por parto vaginal, sólo se registró 25% de sobrevida (es decir, sobrevivió 1 de ellos). En los 3 embarazos se confirmó con el análisis anátomo-patológico de la placenta corioamnionitis aguda. El úni-co RN sobreviviente presentó hemorragia intracerebral

Figura 9. Laparotomía e histerotomía en cesáreas en prematuros extremos en el Hospital Santiago Oriente Dr. Luis Tisné Brousse durante el año 2015. LMIU: Laparotomía media infraumbilical.

Figura 10. Porcentaje de sobrevida según vía de parto.



28

grado III, leucomalacia periventricular en la ecografía cerebral y displasia broncopulmonar severa al alta (0

2

dependiente).De los 17 RN fallecidos, las causas de muerte son

muy variables y se detallan a continuación en orden descendente según su frecuencia:• 7 fallecenpor fallamultiorgánicaasociadaahemo-

rragia pulmonar y trastorno de coagulación.• 4fallecenenatencióninmediata.• 3fallecenpordisfunciónrespiratoriasevera.• 1hemorragiaintracerebralsevera.• 1disfuncióncardiacaporanemiasevera.• 1mortinato.

Del total de la muestra de recién nacidos, 28,6% presentó puntaje de Apgar bajo definido como puntaje ≤3 al minuto y/o ≤5 a los 5 minutos30. Sin embargo, en el grupo de los fallecidos, se cumplió este criterio en 47%, es decir, 53% de los fallecidos no presentó puntaje de Apgar bajo al momento del nacimiento.

Patologías asociadas a la prematurez

En la tabla a continuación se expone la incidencia en los recién nacidos de las principales patologías derivadas de la prematurez (Tabla 5).

Dado que un alto porcentaje de los RN por parto vaginal falleció precozmente (53%), los resultados no tienen poder estadístico para compararlos con el grupo que nació por cesárea. Sin embargo, sí se puede estable-cer la incidencia global de la patología en el grupo de los sobrevivientes.

De los 39 RN que sobrevivieron, la incidencia de las principales patologías asociadas a la prematurez fue la siguiente:• Enterocolitisnecrotizante(ECN): - 76,9% sin ECN - 2,6% grado I - 12,8% grado II - 7,7% grado III• Enfermedaddemembranahialina(EMH): - Sin EMH: 25,6% - Con EMH: 74,4%• Leucomalaciaperiventricular(LPV): - Sin LVP: 43,6% - Con LPV: 56,4%• Displasiabroncopulmonar(DBP):Seconsideraesta

enfermedad en los RN prematuros si precisan oxíge-no suplementario con FiO

2 >21% durante 28 días

o más, considerando ciertos criterios de gravedad31, según los cuales la incidencia de esta patología en nuestra serie fue la siguiente:- Sin DBP: 48,7%.- DBP leve (al alta, respira aire ambiente): 20,5%.

- DBP moderada (al alta, necesidad de FiO2 <30%/

O2 intermitente): 12,8%.- DBP severa (al alta, necesidad de FiO

2 ≥30%/O2

permanente): 18%.• Hemorragia intracerebral (HIC): En cuanto a esta

patología, se desarrolla precozmente al nacimiento, y se registró en 6 RN fallecidos, siendo catalogada como causa de muerte en uno de ellos. En cuanto a los sobrevivientes:

- Sin HIC: 34,2% - HIC grado 1: 34,2% - HIC grado 2: 18,4% - HIC grado 3: 5,3% - HIC grado 4: 7,9%

DIScuSIóN

De las pacientes de nuestra muestra, aunque en cuanto al perfil etario no parecen haber grandes diferencias con la población obstétrica general, destaca un alto porcentaje de embarazos múltiples, mucho mayor al de la población general, que se describe alrededor del 1%, versus 16% en nuestra casuística.

Tabla 5. incidencia de patologías asociadas a la prematurez según vía de parto y total

Nº de recién nacidos Cesáreas Vaginal Total

Sin enterocolitis 25 5 30Grado I 1 0 1Grado II 4 1 5Grado III 2 1 3Fallecidos <24 h/sin información 9 8 17

41 15 56 Sin leucomalacia periventricular 15 2 17Con leucomalacia periventricular 16 5 21Fallecidos <24 h/sin información 10 8 18

41 15 56 Sin enf. membrana hialina 7 3 10Con enf. membrana hialina 25 4 29Fallecidos <24 h/sin información 9 8 17

41 15 56 Sin displasia broncopulmonar 16 2 19Displasia broncopulmonar leve 6 2 8Displasia broncopulmonar moderada 3 2 5Displasia broncopulmonar severa 6 1 7Fallecidos <24 h/sin información 10 8 17

41 15 56



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El trabajo de parto prematuro espontáneo es el prin-cipal contribuyente a este grupo de los prematuros extre-mos. Una vez más, esta vez basándonos en los hallazgos placentarios, se encuentra en contexto de un síndrome con múltiples etiologías subyacentes, donde si bien su principal causa parece ser la infección ascendente, al menos el 20% se debe a una etiología basada en un daño vascular de evolución más subaguda/crónica, por lo que parece especialmente relevante el estudio placentario en este grupo de pacientes.

De la altísima incidencia de cesáreas, la gran mayoría de ellas son multifactoriales debido a la alta incidencia de presentación distócica, muchísimo mayor que en la población obstétrica de término, que en nuestra data alcanzó el 36%, pero en general desde el punto de vista obstétrico nos vemos enfrentados a pacientes complejas con múltiples patologías en las que una u otra determina, en definitiva, la interrupción del embarazo por cesárea.

A pesar de ser una serie pequeña, los síndromes hipertensivos registrados fueron clínicamente severos y destaca la altísima y precoz asociación con restricción de crecimiento intrauterino.

En cuanto a la técnica quirúrgica, aunque el nú-mero de pacientes en nuestra serie es pequeño, las dos pacientes con histerotomías verticales no tuvieron mejor resultado neonatal, lo que apoya y es concordante con la evidencia y recomendaciones expuestas.

Destaca en los resultados la baja tasa de uso de sulfato de magnesio para neuroprotección fetal, ya que asumiendo que es falta de tiempo para aplicarlo con-trasta con una tasa muchísimo mayor de maduración pulmonar con corticoides. Sin embargo, en la práctica muchas veces estos embarazos son de alto riesgo y las pacientes se han hospitalizado en instancias previas o in-mediatamente a su ingreso reciben corticoides, mientras que muchas veces el parto se desencadena súbitamente a raíz de alguna complicación y por eso no alcanzan a recibir la profilaxis con sulfato de magnesio.

coNcluSIoNeS

Definitivamente, a pesar de los grandes esfuerzos de la medicina actual y las modernas unidades de neonatolo-

gía, la edad gestacional al parto sigue siendo el parámetro más importante en sobrevida y morbilidad neonatal y futura, con un impacto muy severo de tal manera que hasta el 25% de los RN a las 25 semanas o antes tienen secuelas neurológicas moderadas o graves.

La vía de parto debe ser individualizada y la edad gestacional por sí sola no constituye una indicación de cesárea, siempre considerando que estas pacientes desde el punto de vista obstétrico en su mayoría están inmersas en un contexto complejo de múltiples patologías, o son pacientes que se presentan en el servicio de urgencia en trabajo de parto prematuro avanzado con pocas alterna-tivas terapéuticas en ese momento, y debemos considerar a priori la alta probabilidad de una operación cesárea dado la alta frecuencia de distocia de presentación a estas edades gestacionales.

En contexto de los resultados erráticos obtenidos en la evidencia internacional, debe considerarse la existencia de eventos agudos que deterioran el bienestar fetal como la corioamnionitis y la hipoxia fetal en casos de RCIU, ambas patologías fehacientemente asociadas con parálisis cerebral y daño neurológico infantil, por lo que la cesárea no beneficiaría particularmente a este grupo. Además, en este grupo especialmente vulnerable, dado que el trabajo de parto prematuro avanzado espontáneo es la principal causa, resulta muy difícil aplicar oportunamente las intervenciones protectoras como lo son los corticoides antenatales y el sulfato de magnesio, por lo que inevita-blemente un grupo de pacientes siempre quedará fuera de nuestro alcance preventivo.

Por lo tanto, no se recomienda realizar una cesárea en forma rutinaria porque no ha demostrado disminuir mortalidad ni la incidencia de hemorragia intracerebral, pero sí son indicaciones absolutas de resolución por vía alta la RCIU a esta edad gestacional y las presentaciones fetales no cefálicas.

En cuanto a la técnica quirúrgica en la cesárea, la histerotomía vertical se reserva para casos muy seleccio-nados y solo está recomendada en caso de anticipar ma-yor manipulación intrauterina de lo habitual, pero debe preferirse la realización de una histerotomía transversa baja corporal, ya que puede complementarse con el uso de un relajante uterino como nitroglicerina y prolongar-se en forma de “T” o “J” de ser necesario.

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