8/13/2019 Micobacterium 5

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TUBERCULOSISO F FISH

A R E V I E WO F TH E L I T E R AT U R EWITH A D E S C R I P T I O NO F T H ED I S E A S EI N S A L M O N O I DF I S H

T H O M A SJ . PARISOT

We s t e r n F i s h D i s e a s e L a b o r a t o r y ,F i s h a n d W i l d l i f e S e r v i c e ,U . S . D e p a r t m e n to f t h eI n t e r i o r ,U n i v e r s i t yo fWa s h i n g t o n ,S e a t t l e ,Wa s h i n g t o n

T h e c a u s e sf o r t h ed e c r e a s ei n t h ec a t c ho f a l t h o u g h t w o o f t h ea u t h o r sw e r e u n s u c c e s s f u lP a c i f i cs a l m o no v e r t h ep a s tf e w y e a r s h a v e b e e n ( B a t a i l l o na n d Te r r e ,1 8 9 7 ;Te r r e ,1 9 0 2 ) .D u -t h e s u b j e c to f m u c h c o n t r o v e r s y .A d i s e a s eb a r d ( 1 8 9 7 ,1 8 9 8 )a d a p t e d t h ea c i d - f a s tb a c i l l u sc a u s e db y a n a c i d - f a s to r g a n i s ma n d c o m m o n l y o f c a r p t o g u i n e a p i g sb y s e r i a lp a s s a g eo f m a -c a l l e d f i s ht u b e r c u l o s i s ,o n e o f a n u m b e ro f t e r i a li n t h ew a r m - b l o o d e da n i m a l .

p o s s i b l es e r i o u sd i s e a s e sa f f e c t i n ga d u l tf i s h ,m a y T h e o r g a n i s md e s c r i b e db y t h e s et h r e ea u t h o r sb e c o n t r i b u t i n gt o t h i sl o s st o a m u c hg r e a t e rw a s n a m e dM y c o b a c t e r i u mp i s c i u m o n t h eb a s i se x t e n tt h a n h a s b e e n p r e v i o u s l yr e a l i z e d . o f i t s m o r p h o l o g y ,s t a i n i n gc h a r a c t e r i s t i c s ,a n d

T h e p u r p o s eo f t h i sr e v i e w o f t h el i t e r a t u r ei s d e r i v a t i o n( B a t a i l l o ne t a l . ,1 9 0 2 ) .t o s e r v ea s a n i n t r o d u c t o r ya n d o r i e n t i n gr e p o r t A u c h 6a n d H o b b e( 1 8 9 7 )r e f u t e dt h e c l a i mo fb y b r i n g i n gu p t o d a t e t h ei n f o r m a t i o no n i d e n - B a t a i l l o ne t a l .c o n c e r n i n gt h ea d a p t a t i o no f t h et i f i c a t i o no ft h ee t i o l og i ca l a g e n t ,h o s tr a n g e ,a n d b a c i l l u sa n d p r e s e n t e do b s e r v a t i o n st h a td e a de x p e r i m e n t a lw o r k o n p a t h o g e n i c i t y . b a c i l l ic a n p r o d u c e l e s i o n ss i m i l a rt o t h o s e

O f t h ef o u rs p e c i e so f M y c o b a c t e r i u mc h a r a c -c a u s e db y l i v eo r g a n i s m si n t h ef r o g .Many o t h e rt e r i z e di n t h i sp a p e r ,o n l yt w o ,M . m a r i n u ma n d a u t h o r si n c l u d i n gN i c o l a sa n d L e s i e u r( 1 8 9 9 ) ,M. p l a t y p o e c i l i s ,h a v e b e e n a c c e p t e db y t h e7 t h S i o n( 1 9 0 0 ) ,L u b a r s c h( 1 9 0 0 ) ,a n d H e r r ( 1 9 0 1 )e d i t i o no f B e r g e y sM a n u a l o f D e t e r m i n a t i v es u p p o r t e da r g u m e n t sa g a i n s tt h i sa d a p t a t i o n .B a c t e r i o l o g y( B r e e de ta l . ,1 9 5 8 ) .O n es p e c i e s ,M. T h e r e a r em a n yi n v e s t i g a t o r sw h o s u p p o r t i np i s c i u m ,h a s b e e n d r o p p e d f r o m t h ec l a s s i f i c a -p a r to r e n t i r e l yt h e t h e o r yt h a t t h e h u m a nt i o na n d t h ef i n a lo n e ,M. a n a b a n t i ,h a s n e v e r t u b e r c l eb a c i l l u sc a n b e a d a p t e d t o c o l d - b l o o d e db e e na c c e p t e d . a n i m a l so r t h e c o l d - b l o o d e df o r m t o w a r m -

B a t a i l l o ne t a l .( 1 8 9 7 )w e r e t h ef i r s tt o r e c o r d b l o o d e d h o s t s .M o e l l e r ( 1 8 9 8 )i n j e c t e ds p u t u mt h ed i s e a s ei n f i s hw h e nt h e yr e p o r t e di t so c c u r - o f a t u b e r c u l o u sp a t i e n ti n t oa b l i n dw o r m a n dr e n c ei n a c a r p ( C y p r i n u sc a r p i o )i n w a t e r s c o n - a y e a r l a t e ro b t a i n e da c u l t u r eo f t h ea c i d - f a s tt a m i n a t e db y s p u t a a n d e x c r e t a o f a t u b e r c u -b a c i l l it h a tw a s n o n p a t h o g e n i ca n d n o n t r a n s -l o u sp e r s o n .A s m a l l ,g r a y l e s i o nw a s o b s er v e d f e r a b l et o r a b b i t s .D i e u d o n n 6 ( 1 9 0 2 ,1 9 0 3 )b e t w e e n t h e a b d o m i n a l w a l la n d t h e o v a r y , i n j e c t e dh u m a nt u b e r c l eb a c i l l ii n t of r o g s .T h eE x c i s e d ,t h el e s i o nw a s h i s t o l o g i c a l l ya t u b e r c l ea n i m a l sl i v e db u t t h eb a c i l l iw e r e f o u n d t o b ea n d c o n t a i n e da c i d - f a s tb a c i l l i .T h e o r g a n i s ma l i v e6 0 d a y s a f t e ri n j e c t i o n .P a s s a g e o f t h eg r e w w e l lo n s y n t h e t i cm e d i a a t 2 3 t o 2 5 C a n d o r g a n i s mi n c r e a s e di t s v i r u l e n c ea n d i t s h o w e da r a p i d ,f l o c c u l e n tg r o w t h w a s o b t a i n e d i n m a n yo f t h ec h a r a c t e r i s t i c so f M. p i w i u mH eb r o t h w i t h i n3 t o 4 d a y s .I t w a s e x t r e m e l y p a t h o -m a s n y b ot c h a r a c t e r i s t i c s u o f n M .p i r c i u m Ha s u n a b l e t o r e s t o r et h ev i r u l e n c ef o r w a r m -g e n i cf o rf r o g s ,i n w h i c h i t p r o d u c e da d i s s e m i -b l o o d e d a n i m a l s .H e r z o g ( 1 9 0 2 ,1 9 0 3 )s t u d i e dn a t e d t y p e o f d i s e a s e .H o w e v e r ,w h e nr e i n o c u -t h ee f f e c t so f p a s s a g e o f t h ea c i d - f a s to r i s ml a t e di n t oc a r p ,t h e o r i g i n a lh o s t ,t h ef i s hs h o w e dr e s i s t a n c et o t h eo r g a n i s m .I t w a s p a t h o g e n i cf o r

M c o l d - b l o o d e da n i m a l sa n d r e p o r t e dt h a tt h el i z a r d sb u t n o t f o rp i g e o n so r g u i n e ap i g s . v i r u l e n c ef o rt h ec o l d - b l o o d e da n i m a li s i n c r e a s e d

T h e s e a u t h o r sc o n d u c t e de x p e r i m e n t st o d e - a s t h ev i r u l e n c ef o rt h ew a r m - b l o o d e da n i m a l i st e r m i n e t h e o r i g i no f t h e b a c i l l u sa n d c l a i m e d d e c r e a s e do r l o s t . Horman a n d M o r g e n r o t ht o h a v e

a d a p t e dh u m a nt u b e r c l eb a c i l l u st o t h e T h e a u t h o rw i s h e st oe x p r e s sh i sa p p r e c i a t i o n

f i s h .T h e yf e l tt h a tt h er e v e r s e a d a p t a t i o nc o u l d t o M r . G e r a l dO p p e n h e i m e ra n d M r s . D e l o r e sJ .o c c u r a n d t h a t a w a r m - b l o o d e da n i m a l c o u l d P a r i s o t f o r t h e i rt r a n s l a t i o n so f t h e G e r m a nb e i n f e c t e db y t h e c o l d - b l o o d e da n i m a lo r g a n i s m ,p u b l i c a t i o n s .

2 4 0

8/13/2019 Micobacterium 5

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1 9 5 8 ] T U B E R C U L O S I SOF FISH 2 4 1

( 1 8 9 9 ) f e ds p u t a t o c a r pa n d g o l d f i s h .N o t u - t h eo r g a n i s m .H e i n j e c t e ds u s p e n s i o n so f o r g a n -b e r c u l o s i sw a s f o u n d i n t h ef i s hb u t t i s s u ef r o m i s m sa n d i n s e r t e dp i e c e so ft h ef i s hi n t oi n c i s i o n st h e s ef i s hp r o d u c e d t h ed i s e a s ei n g u i n e a p i g s i n g u i n e ap i g st o c h e c k t h ep a t h o g e n i c i t yo f t h ew h e nt h em a t e r i a lw a s i n j e c t e d i n t ot h e s ew a r m - o r g a n i s m f o r t h i s a n i m a l .O n e o f t h e i n c i s e db l o o d e da n i m a l ss e v e r a lm o n t h sl a t e r .B e r t a r e l l ig u i n e ap i g sd e v e l o p e da l e s i o nt h a tb e c a m eq u i t e( 1 9 0 5 )p r o d u c e d t u b e r c u l o s i si n t h e v a r a n u s s w o l l e na n d f i n a l l yr u p t u r e d .A c i d - f a s tb a c i l l i Va r a n u a v a r a n u s )b y i n j e c t i n gt h e m w i t h t h e w e r e r e c o v e r e df r o m t h i s l e s i o nb u t n o t f r o ms p u t u m o f a t u b e r c u l o u sp a t i e n t .A u j e s z k y t h eo r g a n s w h e n t h ea n i m a l w a s a u t o p s i e d .A( 1 9 0 6 )w a s a b l et o a d a p t f i s ha c i d - f a s tb a c i l l i s e c o n d i n c i s e da n i m a l d e v e l o p e da l e s i o nt h a tt o b o d y t e m p e r a t u r eo f w a r m - b l o o d e da n i m a l s s u b s i d e d .N o n eo f t h eo t h e rt e s tg u i n e ap i g sd e -a f t e rm u c h d i f f i c u l t y .T h i s a d a p t e d o r g a n i s m v e l o p e da n y s i g n so f t h ed i s e a s e .I n t h i sp a p e r ,w a s p a t h o g e n i cf o rs m a l l e rl a b o r a t o r ya n i m a l s ,A l e x a n d e ra l s ob r i e f l yr e v i e w e dt h el i t e r a t u r eo nk i l l i n gg u i n e ap i g si n 3 6 t o 6 8 d a y s .H e i n c r e a s e df i s ht u b e r c u l o s i s .i t s v i r u l e n c eb y s e r i a lp a s s a g es o t h a ti t k i l l e d S u t h e r l a n d( 1 9 2 2 )r e p o r t e dt h e b a c i l l ii n at h et e s ta n i m a l i n 3 w e e k s .T h e o r g a n i s mw a s h a l i b u t( H i p p o g l o s sh i p p o g l o s s u s ) ,w h e r e t h e y

a l s op a t h o g e n i cf o rr a b b i t s .C a l m e t t e( 1 9 2 4 )r e - w e r e s c a t t e r e dt h r o u g h o u tt h e v i s c e r a .T h ev i e w e d t h es t u d i e s o fe x p e r i m e n t a li n f e c t i o no f o r g a n i s mg r e w w e l la t 2 0 C , b u t n o t a t 3 7 C .f i s hw i t hm a m m a l i a nt u b e r c u l o s i s . T h e c u l t u r e sw e r e e v e n t u a l l yl o s td u e t o c o n -

V o nB e t e g h( 1 9 1 0 a ,b ) r e p o r t e do n e x p e r i m e n - t a m i n a t i o n .P a t h o g e n i c i t yt e s t si n d i c a t e di t w a st a l w o r k w i t h M. p i s c i u mi n m a r i n e f i s h e sa n d n o t p a t h o g e n i cf o rg u i n e ap i g so r f r o g s .s t a t e dt h a t t h eo r g a n i s mw a s n o n p a t h o g e n i cf o r A r o n s o n( 1 9 2 6 )r e p o r t e da n a c i d - f a s to r g a n i s mt h e m a l t h o u g hi t w a s p a t h o g e n i cf o r a n e e l i n t h ev i s c e r ao f f i s hd y i n gi n t h eP h i l a d e l p h i a( A n g u i l l av u l g a r i s ) ,a v e r t e b r a t e ,t h ef e m a l e o f Z o o .H e w a s a b l et o c u l t u r et h eb a c i l l if r o m aw h i c hs p e n d sp a r to f i t sl i f ec y c l ei n f r e s hw a t e r s e r g e a n tm a j o r ( A b e d u f d u fm a u r i t i i ) ,t h r e ea f t e rs p a w n i n gi n s e aw a t e r .T h e d i s e a s ei n t h i s c r o a k e r s M i c r o p o g o nn a l a t u s ) ,a n d t w o b l a c ke e l w a s l o c a l i z e da n d s i n c et h eo r g a n i s mc o u l d s e ab a s s( C e n t r o p r i t e ss t r i a t u s ) .T h e o r g a n i s mn o t b e r e c u l t u r e df r o m t h el e s i o n ,i t w a s c o n - g r e w o n D o r s e t sa n d P e t r o f f sm e d i a a t 1 8t os i d e r e dn o n v i a b l e .H e f e l tt h a t t h eo r g a n i s mw a s 2 2 C . No g r o w t hw a s o b t a i n e do n g l y c e r o l a t e dp a t h o g e n i cf o r f r e s h - w a t e rf i s ho n l y a n d t h a t a g a r a s a p r i m a r y i s o l a t e ,b u t l a t e rs u b c u l t u r e sb e c a u s eo f i t sc a t a d r o m o u sc y c l e ,t h ee e lr e p r e - g r e w w e l lo n t h i sm e d i u m .I t w o u l dn o t g r o wa ts e n t e da n i n t e r m e d i a t ec y c l eh o s t . 3 7 C .O n s o l i dm e d i ai t a p p e a r e da sa g r a y - w h i t e ,

B e r t a r e l l ia n d B o c c h i a ( 1 9 1 0 )s u r v e y e d f i s h m o i s t , e l e v a t e d ,i r r e g u l a rc o l o n yr e s e m b l i n gb r o u g h ti n t os e v e r a lo ft h el a r g e rf i s hm a r k e t si n a v i a nt u b e r c l eb a c i l l u st y p e b a n d e v e n t u a l l yI t a l yt o d e t e r m i n et h ee x t e n to f t h ed i s e a s ei n d e v e l o p e da l e m o ny e l l o wt o d e e p o r a n g e c o l o rn a t u r a lp o p u l a t i o n s .T h e yd i dn o t f i n dt h eo r g a n -u p o n a g i n g .I t r e q u i r e df r o m 1 4 t o 1 8d a y s f o ri s m i n a n y o f t h ef i s ht h e y e x a mi n e d a n dc o n - i n i t i a lg r o w t h ,b u t g r e wm o r e r a p i d l yo n s u b -c l u d e dt h a tt h ei n f e c t i o nw a s e x t r e m e l yr a r ei n c u l t u r e .I n b r o t h ,g r o w t h w a s d i f f u s ew i t h o u th i g hs e a sf i s ho rn o t p r e s e n ta t a l l . p e l l i c l ef o r m a t i o n .M o r p h o l o g i c a l l y ,i t w a s a

I t w a s n o t u n t i l1 9 1 3 t h a ta s p o n t a n e o u si n - p l e o m o r p h i c ,a c i d - f a s t ,b e a d e d o r b a r r e d ,l o n g ,f e c t i o nw i t ha c i d - f a s to r g a n i s m sw a s r e c o r d e di n t h i n ,n o n m o t i l e ,n o n s p o r u l a t e d ,g r a m - p o s i t i v e ,m a r i n e f i s h .A t t h a tt i m e ,A l e x a n d e r( 1 9 1 3 )a n d n o n b r a n c h i n gr o d .T h e o r g a n i s mw a s n o t p a th o -J o h n s t o n e( 1 9 1 3 )r e p o r t e dt h e i ro b s e r v a t i o n so f g e n i cf o r g u i n e a p i g sb u t v e r y p a t h o g e n i cf o rt h ed i s e a s ei n t h es a m e f i s h ,a c o d ( G a d u sc a l - f r o g s .A r o n s o nn a m e di t M y c o b a c t e r i u mm a r i n u ml a r i a ) .J o h n s t o n e sp a p e r d e s c r i b e dt h ep a t h o l o g y o n t h eb a s i s o f i s o l a t i o no f t h eo r g a n i s mf r o mo f t h e i n f e c t i o na n d s t a t e dt h a tf o r m a l i n - p r e -m a r i n e f i s h ,i t sm o r p h o l o g y ,p a t h o g e n i c i t y ,a n ds e r v e d s e c t i o n ss h o w e d t y p i c a l ,t u b e r c u l o u sc u l t u r a lc h a r a c t e r i s t i c s( t a b l e1 ) .l e s i o n s .T h e l e s i o n sc o n t a i n e dn u m e r o u sb a c i l l i J o h n s t o n e ( 1 9 2 7 )r e c e i v e dt h e p o s t e r i o rs e c -w h i c h t o o k t h ec h a r a c t e r i s t i ca c i d - f a s ts t r a i n . t i o no f a c o n d e m n e dh a l i b u ts e n tt o h i sl a b o r a -

T h e o r g a n i s md e s c r i b e db y A l e x a n d e rw a s o b - t o r yw i t h a r e q u e s tt o i d e n t i f yt h e c a u s e o f i t s

t a i n e df r o m a d a r k - c o l o r e da r e a o f t h es k i n .H e d i s e a s e dc o n d i t i o n s .T h e k i d n e yw a s m a r k e d l yw a s u n a b l e t o c u l t u r ei t e x c e p ti n t h ep r e s e n c es w o l l e na n d c o v e r e d w i t h g r a n u l o m a t o u st u -o f c o c c i ,a n d t h e r e f o r ec o u l dn o t c h a r a c t e r i z e b e r c l e st h a tw e r e p a l ey e l l o wi n c o l o r .T h e o v a r y

8/13/2019 Micobacterium 5

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2 4 2 T OM S J . PARISOT [ V O L .2 2

TA B L E 1C h a r a c t e r i s t i c so f a c i d - f a s tb a c i l l ii s o l a t e df r o mf i s h

M y c o b a c t e r i u mp i s c i u m *M y c o b a c t e r i u mm a r i n u m t M y c o b a c t r i u m M y c o b a c t e r i u ma n a b a n i to l a t y p o e c i l i s t

R e f e r e n c e B a t a i l l o n e t a l . A r o n s o n ( 1 9 2 6 ) B a k e r a n d H a g a n B e s s e ( 1 9 4 9 )( 1 8 9 7 ) ( 1 9 4 2 )

M o r p h o l o g y A c i d - f a s t ,g r a m - A c i d - f a s t ,g r a m - A c i d - f a s t ,g r a m - A c i d - f a s t ,g r a m -p o s i t i v e ,n o n - p o s i t i v e ,n o n - p o s i t i v e ,s t r a i g h t p o s i t i v e ,n o n -m o t i l e ,s l e n d e r m o t i l e ,p l e o m o r -r o d ;n o t a s p l e o - m o t i l e ,n o n s p o r u -r o d s o c c a s i o n a l l y p h i c b a n d e d o r m o r p h i c a s t h e l a t e d ,g r a n u l a t e di n t h r e a d s . b e a d e dr o d s . h u m a n b a c i l l u s . r o d .

C u l t u r a l c h a r -a c t e r i s t i c s :

( a ) M e d i a G l y c e r o l a g a r , D o r -G l y c e r o la g a r , G l y c e r o l a t e de g g , L o e w e n s t e i n ,s e t s m e d i u m , H e a r t I n f u s i o n g l y c e r i n ep h o s - L o e f f l e r ,P e t r a g -H e a r t I n f u s i o n B r o t h , P e t r o f f s p h a t e , S o h n g e n s n a n i , L a p o r t e ,B r o t h . m e d i u m . m e d i u m . g l y c e r o l a t e d

p o t a t o .( b )T e m p e r a - 2 3 - 2 5C . C l a i m e d 1 8 - 2 0 C . N o g r o w t h 2 5 C. N o g r o w t ha t 2 5 C .3 7 C i s l e t h a l .

t u r e t o h a v e a d a p t e d a t 4 7 C . K i l l e d 3 7 C . Te m p e r a - R a n g eo f g r o w t hi t t o 3 7C . K i l l e d a t 6 0 C f o r o n e t u r e r a n g e n o t 1 2 - 3 3 C .a t 6 0 C f o r1 h r . h o u r . i n v e s t i g a t e d

t h o r o u g h l y . c ) G r o w t h 1 w e e kon a g a r , 3 - 4 1 4 - 1 8d a y s o n a g a r ; 3 w e e k so n g l y c e r o -1 5d a y s t o 3 w e e k s .

t i m e d a y s i n b r o t h . g r e w m o r e r a p - l a t e d a g a r .i d l y w h e n s u b -c u l t u r e d .

( d )C o l o n y F l a t ,s m o o t h ,g l i s - S m o o t hm o i s t ,e l e - S m o o t ha n d m o i s t A p p e a r a n c eo fc a u l -c h a r a c t e r - t e n i n g ,y e l l o wo n v a t e d , l e m o n - w h e n y o u n g . i f l o w e ro n p o t a t oi s t i c s g l y c e r o la g a r , y e l l o w t o d e e p R o u g ha n d d r i e d m e d i u m . C r e a m

g r e e n o n o r a n g e i n o l d when o l d .Deep t o y e l l o w o r a n g eD o r s e t s . c u l t u r e s . o r a n g e c o l o r c o l o r .

w h e nc u l t u r e d i nl i g h t .

P a t h o g e n i c i t y F r o g , c a r p , e e l , F r o g s , m i c e , p i - M e x i c a np l a t y f i s h .S i a m e s e f i g h t i n gl i z a r d s .Not p i - g e o n s ,s a l t - w a t e r Not f o rg o l d f i s h . f i s h . R a i n b o wg e o n s o r g u i n e a f i s h .N o t r a b b i t s N o o t h e r a n i m a l s p e r c h .

p i g s .o r

g u i n e a p i g s . t e s t e d .S o u r c e C a r p , f r e s h - w a t e r S e a b a s s ,c r o a k e r ,M e x i c a np l a t y f i s h ,S i a m e s e f i g h t i n g

f i s h . S e r g e a n t m a j o r , w a r m - w a t e rf i s h . f i s h , b r a c k i s h -s a l t - w a t e r f i s h . w a t e r f i s h .

Not r e c o g n i z e db y B e r g e y sM a n u a l( 7 t hE d i t i o n ) .t R e c o g n i z e db y B e r g e y sM a n u a l( 7 t hE d i t i o n ) . N e v e r r e c o g n i z e db y B e r g e y sM a n u a l .

w a s s m a l l a n d u n r i p e i n t h a t n o r e g u l a ro v a r i a n G r i f f i t h( 1 9 2 8 )r e c o r d e d t h e d i s e a s ei n c a p t i v es t r u c t u r ew a s s e e n i n t h e s e c t i o n s .S t a i n e d s e c - w i l d a n i m a l sa n d i d e n t i f i e dM. m a r i n u mi n f o u rt i o n ss h o w e d c h a r a c t e r i s t i cg r a n u l o m a t o u st u - c a y m a n s , b r a c k i s h - w a t e r i n h a b i t a n t s ,a n d M.

b e r c u l o s i s ;h o w e v e r ,g i a n tc e l l sw e r e n o tp r e s e n tp i s c i u m i n o n e s n a k e ,a f r e s h - w a t e ri n h a b i t a n t .a n d t h e c e n t e r sw e r e c a s e o u s w i t h a s m a l l n u m - T h i s s a m e a u t h o r a l s oo b s e r v e da c i d - f a s tb a c i l l ib e r o f a c i d - f a s to r g a n i s m sp r e s e n t . i n t h e r o e o fa h a l i b u tb u t d i d n o t i d e n t i f yt h e m .

8/13/2019 Micobacterium 5

4/6

1 9 5 8 ] TUBERCULOSISO F FISH 2 4 3

B a k e r a n dH a g a n( 1 9 4 2 )r e c o r d e dt h ed i s e a s es a cw i t h0 . 1m l o f a n e m u l s i o no f i n f e c t e dm a -i n t h e M e x i c a np l a t y f i s h( P l W y p o e c i l i 8m a c u - t e r i a l .S i xo f t h e s et e s tf i s hd i e d w i t h i n3 t o 4l t a u s ) ,s i x t e e no f w h i c h w e r e b r o u g h t t o t h e i r m o n t h s .l a b o r a t o r y .T h e f i s hw e r e d u l l i nc o l o r ,s l u g g i s h , T h e o r g a n i s mw a s a n a c i d - f a s t ,g r a m - p o s i t i v e ,e m a c i a t e d ,a n d s e v e r a lw e r e d e a d o n a r r i v a l . s t r a i g h tt o s l i g h t l yc u r v e d ,g r a n u l a t e d ,n o n -T h e r e w a s a nu l c e ri n t h ed o r s a lf i na r e ao f o n e m o t i l e ,n o n s p o r u l a t e dr o d .a n d a r o u n dt h em o u t ho f a n o t h e r .S m e a r sf r o m T h e f o l l o w i n ga u t h o r sr e c o r d e dt h eo r g a n i s m st h eu l c e r ,l i v e r ,s p l e e n ,a n d g i l l so f t h ef i s hw i t h p r e s e n c e i n t h ei n d i c a t e dh o s t s .N i g r e l l i( 1 9 4 3 ,t h eu l c e r a t e df i nc o n t a i n e da c i d - f a s to r g a n i s m s .1 9 5 3 )r e c o r d e di t i nt h en e o nt e t r a( H y p e 8 s o b r y c o nC u l t u r e sf r o ml i v e r ,s p l e e n ,a n d k i d n e yo fe l e v e ni n e s s i )a n d i n o t h e rf i s ho f t h eN e w Y o r k C i t yo f t h er e m a i n i n gf i s hw e r e o b t a i n e do n g l y c e r o -Z o o .T h e G e r m a nw o r k e r R e i c h e n b a c h - K l i n k el a t e de g g a t 2 5 C . N o g r o w t ho c c u r r e do n g l y - ( 1 9 5 5 )r e p o r t e dt h eo r g a n i s mf r o m s e v e r a lf i s hc e r o l a t e dp h o s p h a t eo r S o h n g e n sm e d i u mo r a t i n c l u d i n gt h eg a r f i s h( B e l o n eb e l o e ) ,t h ep i c a r e l3 7 C o n a n y m e d i u m .T h r e e w e e k sw e r er e q u i r e d( S p i c a r aa l c e d o ) ,a n d t h e w h i t eo r s e a p e r c hf o rt h ei n i t i a lm i c r o s c o p i cg r o w t h . M o r o n el a b r a x ) .Vo g e l( 1 9 5 8 )m a d e a c o m p r e -

C o l o n i e sw e r e s m o o t ha n d m o i s t w h e ny o u n g h e n s i v es t u d yo f t h ea c i d - f a s tb a c i l l u sd i s e a s ei nb u t b e c a m er o u g h a n d d r y a s t h e ya g e d .T h e y c o l d - b l o o d e dv e r t e b r a t e s .H e s t a t e dt h a t t h ed e v e l o p e da d e e p o r a n g e c o l o rw h e nc u l t i v a t e dd i s e a s ei s f o u n d i n 1 0 o r d e r s ,3 4 f a m i l i e s ,8 4i n t h el i g h tb u t r e m a i n e dc r e a m - c o l o r e di n t h e g e n e r a ,a n d 1 2 0 s p e c i e so f m a r i n e a n d f r e s h -d a r k .T h e o r g a n is m w a sa n a c i d - f a s t ,s t r a i g h tw a t e r t e l e o s t sf r o ma l lo v e r t h ew o r l d .r o dt h a t d i dn o t d i s p l a y a sm u c hp l e o m o r p h i s m E a r p e t a l . ( 1 9 5 3 )r e p o r t e dt h a ta c i d - f a s to r -a s h u m a nf o r m so f t h et u b e r c l eb a c i l l u s .I t w a s g a n i s w e r e p r e s e n ti n 5 0 a d u l tf a l lC h i n o o kn o n p a t h o g e n i cf o r g o l d f i s h ;n o o t h e ra n i m a l s s a l m o n ( O n c o r h y n c h u st s c h a w y t s c h a )t a k e n a tw e r e t e s t e d .B a k e r a n dH a g a nf e l tt h a to n t h e B o n n e v i l l eD a m i n 1 9 5 2 .T h e f o l l o w i n gi s a d e -b a s i so f s o u r c e ,m o r p h o l o g y ,a n d c o m p a r i s o nt o t a i l e dd e s c r i p t i o no f t h e d i s e a s e W o o d a n dt h e i re x t e n s i v ea c i d - f a s tc o l l e c t i o n ,t h eo r g a n i s mO r d a l ,1 9 5 8 ) 2i n C h i n o o ks a l m o n .t h e yd e s c r i b e dw a s s u f f i c i e n t l yd i f f e r e n tt o b e I n g e n e r a l ,t h e r em a y o r m a y n o t b e a n y e x -n a m e dM. p l a y p o e c i l i . t e r n a ls y m p t o m s .I f s u c h s y m p t o m sd o e x i s t ,

I n 1 9 4 9 ,t h eF r e n c h w o r k e rP i e r r eB e s s ed e - t h e y m a y b e c h a r a c t e r i z e db y s t u n t e da p p e a r -s c r i b e dw h a t h e c o n s i d e r e dt o b e a n e w s p e c i e sa n c e ,b r i g h t e rc o l o ra n d / o rl a c ko f s e c o n d a r yo f M y c o b a c t e r i u ma n d n a m e d i t M. a n a b a n t is e x u a ld e v e l o p m e n t .a f t e rt h ef a m i l yn a m eo f t h eg r o u po f f i s hf r o m I n t e r n a l l yt h ed i s e a s em a y p r e s e n tt h ef o l l o w -w h i c h h e i s o l a t e dt h e o r g a n i s m .T h i s g r o u p ,i n ga p p e a r a n c ei n t h eo r g a n s :S i a m e s e f i g h t i n gf i s h( M a c r o p o d u so p e r c u l a r i s ) ,K i d n e y :G r o s sl e s i o n sa r e s e l d o mo b s e r v e di nd i e di n t h e i rt a n k i n t h eMuseum o f F r a n c e ,t h i so r g a nd u e t o t h e i rs m a l ls i z ea n d c o l o rw h i c hO v e r - s e a s .An o r g a n i s mw a s i s o l a t e db y B e s s et e n d t o b l e n dt h e m w i t h t h e k i d n e yt i s s u e .w h i ch h ec h a r a c t e r i z e da s f o l l o w s : T h e p o s t e r i o re n d o ft h ek i d n e ym ay b e s o f ta n d

A v a r i e t yo fm e d i a , b o t h s o l i da n d l i q u i d ,w e r e m u s h yd u e t o a h e a v y i n f e c t i o n .t e s t e da n d g r o w t hw a s o b t a i n e do n L o e w e n s t e i n ,L i v e r :T h e r e a r e o f t e nd i s c r e t e ,g r a y - w h i t eL a p o r t e ,P e t r a g n a n i ,L o e f f l e r ,J e n s e n ,J e n s e n l e s i o n so fv a r y i n g s i z e ss c a t t e r e dt h r o u g h o u tt h eg l y c e r i n e ,p o t a t ow i t h g l y c e r i n e ,a n d c o a g u l a t e do r g a n .M o s t o f t e nt h ed i s e a s ei s m a n i f e s t e da ss e r u mm e d i a .G r o w t hw a ss l o w ,r e q u i r i n gf r o m1 5 t h em i l i a r yt y p e a n d i n s o m e f i s ht h e e n t i r ed a y s t o3 w e e k sf o rt h ef i r s ta p p e a r a n c eo fm i n u t e o r g a n a p p e a r s t o b e r e p l a c e dw i t h a c i d - f a s tc o l o n i e s .T e m p e r a t u r e sf o rg r o w t hr a n g e df r o m b a c i l l i .1 2 t o3 3 C w i t h t h eo p t i m u ma t 2 5 C .T h e a u t h o r S p l e e n :U s u a l l yn o t e n l a r g e d .A c i d - f a s tb a c i l l if o u n d 3 7 C t o b e l e t h a lt o c u l t u r e se x p o s e dt o m ay b e f o u n d .t h a t t e m p e r a t u r e f o r 4 8 h r . C o l o ro f c o l o n i e s I n t e s t i n e :P o c k e t so ft h eo r g a n i s mi n a n d a l o n gr a n g e d f r o m c r e a mt o y e l l o w - o r a n g e . t h ei n t e s t i n ea n d a r o u n d t h ec a e c a .T h e b a c i l l i

I n a d d i t i o nt o t h eo r i g i n a lh o s t ,r a i n b o wp e r c h 2 T h e a u t h o r i s i n d e b t e d t o M r . B . J . E a r p ,( E u p o m o t i sg i b b o s u s )w e r e t e s t e da n d f o u n d t o W a s h i n g t o nS t a t eD e p a r t m e n to f F i s h e r i e s ,a n db e s u s c e p t i b l e .S e v e n p e r c hw e r e i n o c u l a t e dM r . A .J . R o s s ,We s t e r nF i s hD i s e a s eL a b o r a t o r y ,i n t r a p e r i t o n e a l l yo r v i a t h e d o r s a ll y m p h a t i cf o rc o n t r i b u t i o n st o t h ed e s c r i p t i o n .

8/13/2019 Micobacterium 5

5/6

2 4 4 T H O M A SJ . PARISOT [ V O L .2 2

m ay f o r m c o n n e c t i v em e m b r a n e si n t h e p e r i - b e r k e l b a z i l l u sD u b a r d . Z e n t r .B a k t e r i o l .t o n e a lc a v i t y . P a r a s i t e n k . A b t . I O r i g . ,4 2 ,3 9 7 - 4 0 1 .

G e n i t a l i a :O c c a s i o n a l l yp o o r l yd e v e l o p e dt o t h e B A K E R ,J . A . ,AN D H A G A N ,W . A . 1 9 4 2T u b e r -p o i n tw h e r e i nt h eo b s e r v e ri su n a b l et od e t e r m i n e c u l o s i so f M e x i c a n p l a t y f i s h( P l a t y p o e c i l i ss e x .J o h n s t o n e( 1 9 2 7 )m a d et h es a m eo b s e r v a t i o n m a c u l a t u s ) .J . I n f e c t i o u sD i s e a s e s ,7 0 ,2 4 8 -i n h i sp a p e r .P o c k e t so ft h eb a c i l l im a y b e f o u n d 2 5 2 En hro ~ ~ ~ ~ B ATA I L L O N ,E . , D U B A R D , N T E R R E ,L . 1 8 9 7n e a r t h e r o e . Un n o u v e a u t y p e d e t u b e r c u l o s e .C o m p t .

M o s t o f t e nt h e r ei s n o i n d i c a t i o no f t h ep r e s - r e n d .s o c .b i o l . ,4 , 4 4 6 .e n c e o f t h ed i s e a s ei n a f i s hu n t i lt i s s u es m e a r s B ATA I L L O N ,E . , A N DT E R R E ,L 1 8 9 7L a f o r ma r ee x a m i n e d .T h e l i v e ri s t h eo r g a no fc h o i c ef o r s a p r o p h y t i q u ed e l a t u b e r c u l o s eh u m a i n ee ts m e a r sa n d t h e Z i e h l - N e e l s e ns t a i n i n gt e c h n i q u e d e l a t u b e r c u l o s ea v i a r e .C o m p .r e n d . ,1 2 4 ,i s r e c o m m e n d e d . 1 3 9 9 - 1 4 0 0 .

Wo o d a n d O r d a l ( 1 9 5 8 )i n d i c a t e dt h a tt h e B ATA I L L O N ,E . , M O E L L E R ,A . , A N DT E R R E ,L .f o l l o w i n gs a l m o n o i df i s hw e r e f o u n d t o b e s u s - 1 9 0 2t u b e rd i e I d e n t i t i td e s B a c i l l u sd e s

K a r p f e n s ( B a t a i l l o n ,D u b a r d , a n d Te r r e )c e p t i b l et o t h e a c i d - f a s tb a c i l l u sd i s e a s e :t h e md d e s . B a c i l l u d el i n d s Mere) hinok

onO c o r h y c h u s w h a w t w h a ) ,

u n d d e s B a c i l l u sd e r B l i n d s c h l e i c h e( M o e l l e r ) .C h i n o o k s a l m o n ( O r c o r h y n t c h ut e c h a w t y s c h a ) ,Z . T u b e r k . , 3 , 4 6 7 - 4 6 9 .t h e s i l v e rs a l m o n ( 0 . i c i u t c h ) ,t h e b l u e b a c k B E RTA R E L L I ,E . 1 9 0 5E i n i g eU n t e r s u c h u n g e ns a l m o n ( 0 . n e r k a ) ,a n d b o t h t h es e a - r u ns t e e l - u b e rd i eT u b e r k u l o s ed e rR e p t i l i e n .Z e n t r .h e a d a n d t h e r e s i d e n tr a i n b o w t r o u t( S a l m o B a k t e r i o l .P a r a s i t e n k . ,A b t .1 . O r i g . ,3 8 ,g a i r d n e r i ) ,b u t o n l yi n h a t c h e r ys t o c k .T h e y 4 0 3 - 4 1 3 .w e r e u n a b l e t o f i n da p o s i t i v ec a s eo f t h ed i m - B E RTA R E L L I ,E . , AND B O C C H I A ,S . 1 9 1 0 N e u ee a s ei n t h ek n o w nw i l ds t o c k st h a tt h e y o b s e r v e d . U n t e r s u c h u n g e nu b e r d i e T u b e r k u l o s e d e rT h e i r f i n d i ng s i n d i c a t et h a tt h eh a t c h e r yf i s ha r e K a l t b l u t e r .Z e n t r .B a k t e r i o l . ,5 4 ,3 8 5 - 3 9 3 .i n f e c t e db y e a t i n gi n f e c t e dv i s c e r aa n d c a r c a s s e sB E S s E ,P . 1 9 4 9E p i z o o t i e A b a c i l l e sa c i d o -

. . nco rpor te d n t t h e i r . d i r s i s t a n t s c h e z d e p o i s s o ne x o t i q u e .B u l l .t h a ta r e t i c o r p o r a t e di n t ot h e i r e t a n d t h e a t a c a d v e t .F r a n c e , 2 3 ,1 5 1 - 1 5 4 .t h el o n g e ri s t h ef i s a h A t h e h a t e h e r y,t h e V O NB E T E G H ,L . 1 9 1 0 aB e i t r i g ez u r T u b e r k u -g r e a t e ri s t h e i n f e c t i o n .A n o t h e ri n t e r e s t i n gf a c t l o s e d e r

M e e r e s f i s c h e .Z e n t r .B a k t e r i o l .

t h a tt h e s ed a t a p o i n to u t i s t h e i n a b i l i t yo f t h e P a r a s i t e n k .A b t . I , O r i g . ,5 3 ,3 7 4 - 3 7 7 .i n f e c t e df i s ht o s u r v i v et h eh o l d i n gp e r i o dp r i o r V O NB E T E G H ,L . 1 9 1 0 bW e i t e r eB e i t r a g ez u rt o s p a w n i n g .T h i s i s a s t r o n gc o n d e m n a t i o no f e x p e r i m e n t e l l e nT u b e r k u l o s e d e r M e e r e s -t h ef i s hc u l t u r i s t sp r a c t i c eo f f e e d i n gf r yw i t h f i s c h e ,n e b s t S t u d i e n u b e rd i e T r a n s m u t a -a d u l ts a l m o np r o d u c t s . t i o n s f r a g ed e r Wa r m b l i t e r t u b e r k u l o s e b a

T h e l o s so ff i s h ,d u e t o d e a t hf r o mt h ed i s e a s e ; l e n .I I . M i t t e i l u n g . Z e n t r . B a k t e r i o l .P a r a -t h ed e b i l i t a t i o no f t h ef i s h ,m a k i n gt h e m e a s y s i t e n k .A b t . I . O r i g . ,5 4 ,2 1 1 - 2 1 6 .

B R E E D ,R . S . , M u R R A Y,E . G . D. , AND S M I T H ,p r e yf o rp r e d a t o r s ,f i s h e r m e n ,a n d a c c i d e n t ;a n d N . R . 1 9 5 8B e r g e y sm a n u a lo fd e t e r m i n a t i v et h e s e x u a lu n d e r d e v e l o p m e n t ,r e n d e r i n gt h e m b a c t e r i o l o g y ,7 t h e d . W i l l i a m s W i l k i n su n f i t f o rs p a w n i n g , a l l t e n d t o e m p h a s i z et h e C o . ,B a l t i m o r e ,M d .i m p o r t a n c e o f t h i sd i s e a s ea s a c o n t r i b u t i n gC A L M E T T E ,A . 1 9 2 4S u r l a q u e s t i o nd u t r a n s -f a c t o rt o t h es a l m o nf i s h e r i e sd i l e m m a . f o r m 6 d e sb a c i l l e sp a r a t u b e r c u l e u xe t d e s

R E F E R E N C E Sb a c i l l e st u b e r c u l e u x . A n n . i n s t . P a s t e u r ,

REFERENCES ~ ~ ~ 2 2 ,5 9 3 - 6 0 .A L E X A N D E R ,D . M. 1 9 1 3 r e v i e w o f p i s c i n eD I E U D O N N i ,A . 1 9 0 2 t V b e rA n p a s s u n g d e r

t u b e r c u l o s i sw i t h a d e s c r i p t i o no fa n a c i d - f a s t S A u g e t i e r t u b e r k e l b a z i l l e na n K a l t b l u t e r o r -b a c i l l u sf o u n d i n t h e c o d . R e p t . L a n c a s h i r e g a n i s m e n . S i t z b e r .p h y s i k . - m e d .G e s . W u r z -S e a - F i s h L a b . ,2 1 ,4 2 - 5 0 . b u r g , 1 9 0 2 ,p . 8 0 .

A R O N S O N ,J . D . 1 9 2 6 S p o n t a n e o u st u b e r c u l o s i sD I E U D O N N P I ,A . 1 9 0 3 We i t e r e M i t t e i l u n gf i b e ri n s a l t w a t e r f i s h . J . I n f e c t i o u sD i s e a s e s , d i eA n p a s s u n gv on S a u g e t i e r t u b e r k e l b a z i l l e3 9 ,3 1 5 - 3 2 0 . a n K a l t b l i l t l e r n .M u n c h . m e d . Wo c h s c h r . ,

A U C H i hAN DH O B B E ,J . 1 8 9 7A c t i o n d e l a t u b e r - 3 0 ,2 2 8 2 .c u l o s em o r t i n j e c t 6 ed a n s l a c a v i t 6p e r i t o n e a l eDUBARD 1 8 9 7T r a n s f o r m a t i o n sd e l a t u b e r c u -d e s g r e n o u i l l e s .C o m p t .r e n d .s o c .b i o l . ,4 9 , l o s eh u m a i n ep a r l e p a s s a g e s u r l e s a n i m a u x9 2 9 . A s a n g f r o i d .B u l l .a c a d . m e d . ( P a r i s ) ,3 8 ,

A u J E s Z K Y,A . 1 9 0 6 E x p e r i m e n t e l l eU n t e r s u c h - 5 8 0 .u n g e n m i t d e m b e i3 7 0g e z u c h t e t e nF i s c h t u - DUBARD 1 8 9 8 La t u b e r c u l o s e d e s a n i m a u x A

8/13/2019 Micobacterium 5

6/6

1 9 5 8 ] TUBERCULOSISOF FISH 2 4 5

s a n g f r o i de t s e sr a p p o r t s a v e c l a t u b e r c u l o s e N I c o L A s ,J . , AN D L E S I E U R ,C . 1 8 9 9 E f f e c t sd ed e s a n i m a u x A t e m p e r a t u r e s c o n s t a n t e . l i n g e s t i o nd e c r a c h a t s t u b e r c u l e u xh u m a i n eR e v . t u b e r c .( P a r i s ) ,6 , 1 3 - 2 5 . c h e z l e s p o i s s o n s .C o m p . r e n d .s o c .b i o l . ,

E A R P, B . J . , E L L I S ,C . H . , AN D O R D A L ,E . S . 5 1 ,7 7 4 - 7 7 6 .1 9 5 3 K i d n e y d i s e a s ei n y o u n g s a l m o n . N I G R E L LI , R .F . 1 9 4 3 C a u s e s

o f d i s e a s e sa n d

S p e c .R e p t . S e r .N o . 1 S t a t eo f W a s h i n g t o n d e a t h o f f i s h i n c a p t i v i t y .Z o o l o g i c a ,2 8 ,D e p a r t m e n to f F i s h e r i e s ,p . 7 2 . 2 0 3 - 2 1 6 .

G R I F F I M ,A . S . 1 9 2 8T u b e r c u l o s i s i n c a p t i v e N I G R E L L I ,R . F . 1 9 5 3 Tw o d i s e a s e so f t h e Neonw i l d a n i m a l s . J . H y g . , 2 8 ,1 9 8 - 2 1 8 . T e t r a H y p e s s o b r y c o ni n e s s i . ( A ) T u b e r c u -

H E R R ,E . 1 9 0 1 E i n B e i t r a g zu m Ve r h a l t e n d e r l o s i s ( B ) M i c r o s p o r i d o s i s .T h e A q u a r i u mT u b e r k e l b a z i l l e nb e it U b e r i m p f u n ga u f B l i n d - J o u r . ,2 4 ,2 0 3 - 2 0 8 .s c h l e i c h e n .Z . H y g . I n f e k t i o n s k r a n k h . ,3 8 , R E I C H E N B A C H - K L I N K E ,H . H . 1 9 5 5 B e o b a c h -1 9 8 - 2 0 0 . t u n g e n f i b e r M e e r e s f i s c h - T u b e r k u l o s e .

H E R Z O G ,N . 1 9 0 2 Z u r T u b e r k u l o s e i n K a l t - P u b b l . S t a z Z o o l . N a p o l i , 2 6 ,5 5 - 6 2 .b l f i t e r o r g a n i s m e n .Z e n t r .B a k t e r i o l .P a r a s i -S I O N , V . 1 9 0 0 D e r E i n f l u s sd e s O r g a n i s m u st e n k .A b t . I , O r i g . ,3 1 ,7 8 - 5 . k a l t b l f u t i g e rT i e r e a u f d e n B a c i l l u s d e r m e n -

H E R Z O G ,N . 1 9 0 3 D i e A b s c h w a c h u n gd e r S a u - s c h l i c h e nT u b e r k u l o s e . Z e n t r . B a k t e r i o lg e t i e r t u b e r k u l o s e b a z i l l e ni n K a l t b l u i t e r o r - P a r a s i t e n k . A b t . I , O r i g . , 2 7 ,7 1 0 - 7 2 0 .g a n i s m e n . Z e n t r . B a k t e r i o l .P a r a s i t e n k . S U T H E R L A N D ,P . L . 1 9 2 2 A t u b e r c u l o s i s - l i k eA b t . I , O r i g . ,3 4 ,5 3 5 - 5 3 9 . d i s e a s ei n a s a l t - w a t e rf i s h H a l i b u t )a s s o -HORMANNAN D M O R G E N R O T H ,J 1 8 9 9. . b e r c i a t e dw i t ht h e p r e s e n c e o f an a c i d - f a s tF u t t e r u n g v o n F i s c h e n m i t t u b e r k e l b a z i l l e n -t u b e r c l e - l i k eb a c i l l u s .J . P a t h o l . B a c t e r i o l . ,h a l t i g e rN a h r u n g . H y g . R u n d s c h a u , 9 , 2 5 , 3 1 .8 5 7 - 8 5 9 .

J O H N S T O N E ,J . 1 9 1 3 D i s e a s e d c o n d i t i o n s o f T E R R E ,L . 1 9 0 2 E s s a i s u r l a t u b e r c u l o s e d e sf i s h e s . T u b e r c u l a rl e s i o n si n a c o d ) .R e p t . v e r t e b r e sk s a n g f r o i d . e t u d e d e p a t h o l o g i eL a n ca s h i r e S ea - Fi s hL a b . ,2 1 ,2 0 - 2 3 . e x p e r i m e n t a l ee t c o m p a r e e . T h e s e . L y o n .

J O H N S T O N E ,J . 1 9 2 7 D i s e a s e d c o n d i t i o n so f Z e n t r . B a k t e r i o l . P a r a s i t e n k . A b t . I , R e f . ,f i s h e s( a ) T u b e r c u l o s i si n a h a l i b u t .R e p t . 3 3 ,2 1 0 .L a n c a s h i r eS e a - F i s h L a b . ,3 5 ,1 6 2 - 1 6 4 . V O G E L , H . 1 9 5 8 M y c o b a c t e r i a f r o m

c o l d -L U B A R s O ,0 . 1 9 0 0 t M b e rd a s Ve r h a l t e nd e r T u - b l o o d e d a n i m a l s .A m . R e v . T u b e r e . P u l -b e r k e l p i l z ei m F r o s c h k o r p e r .Z e n t r .B a k - m o n a r yD i s e a s e s ,7 7 ,8 2 3 - 8 3 8 .t e r i o l .P a r a s i t e n k . A b t . I , O r i g . , 2 8 , 4 2 1 - 4 3 0 .W O O D ,J . , A N DO R D A L ,E . J . 1 9 5 8 T u b e r c u l o s i s

M O E L L E R ,A . 1 8 9 8t U b e rd e m T u b e r k e l b a z i l l e ni n P a c i f i cs a l m o na n d s t e e l h e a d t r o u t . C o n -v e r w a n d t e M i k r o o r g a n i s m e n .T h e r a p . t r i b u t i o n so f T h e F i s h C o m m i s s i o no f t h eM o n a t s h . ,1 2 ,6 0 7 - 8 1 3 . S t a t e o f O r e g o n . l n p r e s s .