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Determinación de la Concentración de
Cobre en Macroalgas de Lagunas Costeras
Selectas del Golfo de California
TESIS PROFESIONAL
que para obtener el título de
INGENIERO EN BIOQUIMICA
Presenta
MARIA DE JESUS NAJERA MARQUEZ
No. de Control: 091000104
Mazatlán, Sin., Octubre del 2014
TECNOLÓGICO NACIONAL DE MÉXICO
Instituto Tecnológico de Mazatlán
DEDICATORIA
A Dios, por haberme dado la vida, por ser la fortaleza en mis
momentos de debilidad, por ser mi guía a lo largo de mi carrera,
por brindarme una vida llena de aprendizajes, experiencias y
felicidad.
A la memoria de mi Padre Francisco Nájera Barreto y mi
hermano Jaime que desde el cielo me observan, me dan la
fortaleza de continuar en la vida y me guían por el buen camino.
Los amo!
A mi mamá María Petra Márquez Padilla quién siempre ha
estado conmigo brindándome apoyo y consejos para hacer de mí
una mejor persona, y a quién le debo mi formación profesional.
Sin ustedes padres no fuera nada, gracias a los dos con mucho
cariño, admiración y respeto. Los amo.
A mi hermana Cinthya Alejandra por ser mi compañera y
cómplice en la vida, por escucharme cuando lo necesitaba. Te
quiero mucho. A mi Esposo Alejandro Aguiar Chávez, por su
confianza, paciencia y amor. Por ser esa persona tan especial en
mi vida, por llenarme de momentos muy felices, estar a mi lado
cuando más lo necesite. Te amo con toda mi alma.
AGRADECIMIENTOS
Al Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán por
darme la oportunidad de realizar mi tesis profesional con el financiamiento del
proyecto PAPIIT-UNAM IN208613: Contaminantes emergentes de riesgo en
ecosistemas costeros del Golfo de California. Al proyecto de modernización del
CONACYT 204818 y al proyecto REDES PROMEP/103.5/13/9335.
Al Instituto Tecnológico de Mazatlán, por ayudarme en mi formación académica.
A la M. en C. Irma Lorena Sánchez Humarán, gracias por todo el apoyo brindado a
lo largo de la carrera, por su tiempo en darme asesorías, consejos y ayuda en la
realización de esta tesis, por su esfuerzo y dedicación, quién con sus conocimientos,
su experiencia y su paciencia ha logrado en mí que pueda terminar mis estudios con
éxito. Para ella como siempre, mi respeto, reconocimiento y admiración por su
calidad profesional y humana. Es usted un excelente ser humano.
Al Dr. Martin Federico Soto Jiménez, por brindarme la oportunidad de colaborar en
el laboratorio Isotopos Estables, por todo el apoyo y facilidades que me fueron
otorgados a lo largo de las residencias y tesis así como también en las prácticas de
la preparatoria, muchas gracias por sus consejos, orientación, seguimiento,
motivación para desarrollar mi tesis profesional. Y sobre todo, por la humildad en
compartir sus conocimientos.
A mis asesores el Dr. Guillermo Barba Quintero e Ing. Oscar Jesús Guevara
Peredia por ser mis maestros durante la carrera y por ser parte del comité de mi
tesis profesional. Gracias por todo su apoyo, consejos, tiempo, amistad y
enseñanzas en mi formación profesional.
A la Dra. María Julia Ochoa Izarrigue y M.C. Síria Antonieta Meraz González por
su apoyo en la recoleta de muestras, identificación de las algas y preparación de
muestras para el análisis.
Al Químico Humberto Bojórquez Leyva por su valiosa aportación en la realización
de lecturas de las muestras en el espectrómetro de absorción atómica.
A mis compañeros de Laboratorio Isótopos Estables
Roberto Velázquez Ochoa, Trixi Noemí Zavala, Daniela Valladolid y Dra. Julia Ochoa
por toda la ayuda brindada, su amistad, sus consejos y enseñanzas.
A mis compañeros de Carrera
Principalmente a mis amigos Marisol, Abril, Carlos y Oscar quienes siempre
estuvieron conmigo entregándome su apoyo, compresión, amistad, experiencias,
triunfos, hasta enojos, gracias a todos, estoy infinitamente agradecida con Dios de
haberlos puesto en mi camino y seguir contando con su valiosa amistad.
También a todos mis compañeros de la carrera que estuvimos juntos en las buenas y
en las malas, que me permitieron formar parte de sus vidas y por las grandes
experiencias que tuvimos durante 4 años.
A la Maestra Elsa Isela Bojórquez Mascareño, por todos sus consejos,
enseñanzas, experiencias y sobre todo amar la microbiología, gracias por todo
maestra por convertirse en un ejemplo en mi vida, por sus clases en el laboratorio y
por invitarme a ser parte de su equipo de trabajo en su doctorado en la granja de
camarón.
A mi compañeros de Trabajo
Ing. Jose Trinidad Casas Castillo por todo su valioso apoyo, consejos, motivación y
amistad, quién siempre estuvo en buena disposición cuando necesitaba permiso,
muchas gracias ingeniero por ser ese jefe tan bondadoso, estoy muy agradecida con
usted.
Lic. María del Rosario Ramos Hernández por todo su apoyo y amistad, por estar a
disposición de escuchar y ayudar a los demás, muchas gracias charito es usted una
buena jefa, la quiero mucho.
A Yarleni, Mónica, Choco, Maribel, Lolis, Carmen Julia, Isabel, Sergio y todos
los demás compañeros de Cecati 26, por su valiosa amistad y apoyo durante estos
3 años formando parte de mi vida.
i
Índice
Índice de Figuras .................................................................................................. iii
Indice de Tablas ..................................................................................................... v
Resumen .............................................................................................................. vi
I. Introducción ...................................................................................................... 1
II. Antecedentes ................................................................................................... 4
III. Justificación .................................................................................................. 11
IV. Objetivos ....................................................................................................... 13
4.1 Objetivo General ............................................................................................ 13
4.2 Objetivos Específicos ..................................................................................... 13
V. Hipótesis ........................................................................................................ 14
VI. Fundamento Teórico .................................................................................... 15
6.1 Introducción a las macroalgas marinas .......................................................... 15
6.2 Consumo humano y usos históricos de las macroalgas ................................. 15
6.3 Valor nutricional de las macroalgas ................................................................ 18
6.4 Macroalgas como biomonitores ...................................................................... 21
6.5 Importancia de los Elementos Traza .............................................................. 23
6.5.1 Esencialidad de los elementos traza ........................................................... 24
6.6 Funciones de Cobre (Cu) ............................................................................... 26
6.6.2 Funciones metabólicas del cobre ................................................................ 27
6.6.3 Deficiencia de Cobre ................................................................................... 28
6.7 Análisis espectrofotométrico........................................................................... 29
6.7.1 Descripción general del Espectrofotómetro de absorción
por horno de grafito .............................................................................................. 31
6.8 Alimentos funcionales .................................................................................... 34
VII. Metodología ................................................................................................. 38
7.1 Área de Estudio.............................................................................................. 38
Pagina
ii
7.2 Colecta y Preparación de muestras................................................................ 41
7.3 Identificación de las macroalgas .................................................................... 43
7.4 Análisis de muestras ...................................................................................... 44
7.5 Análisis estadístico de los datos ..................................................................... 45
VIII. Resultados .................................................................................................. 46
8.1 Sitios de Colecta ............................................................................................ 46
8.2 Recolección de especímenes por latitud y longitud ........................................ 46
8.3 Distribución de especímenes por los Estados costeros .................................. 47
8.4 Distribución de especímenes por época climática .......................................... 48
8.5 Distribución de las colectas por actividad en la cuenca de captación ............. 49
8.6 Análisis de especímenes por grupos taxonómicos ......................................... 50
8.7 Distribución de macroalgas por género y especies ........................................ 51
8.8 Distribución de macroalgas en función del hábitat de colecta ........................ 53
8.9 Contenido de cobre de las macroalgas por división ....................................... 53
8.10 Variación interespecífica e intraespecífica.................................................... 59
8.11 Variabilidad espacial; Niveles de Cu en macroalgas en
los litorales peninsular y continental ..................................................................... 60
8.12 Variación temporal de Cu en macroalgas ..................................................... 62
8.13 Distribución en función de la concentración de Cu ....................................... 64
IX. Discusión ...................................................................................................... 67
9. 1 Diferencias interespecíficas e intraespecíficas .............................................. 69
9.2 Variaciones estacionales ................................................................................ 71
9.3 Relación entre Cu en la macroalga y su agua circundante ............................. 75
9.5 Mecanismos de toxicidad ............................................................................... 78
9.6 Efectos del cobre en macroalgas ................................................................... 81
9.7 Consumo humano .......................................................................................... 82
X. Conclusiones ................................................................................................. 84
XI. Referencias Bibliográficas ........................................................................... 86
XII. ANEXO ........................................................................................................ 114
Anexo1. Concentraciones de cobre en macroalgas en costas del
mundo reportadas en la literatura....................................................................... 114
iii
Índice de Figuras
Página
Figura 1. Tipo de Algas (Rojas, Verdes y Café) ................................................... 16
Figura 2. Tubos de Grafito................................................................................... 31
Figura 3. Representación esquemática de la determinación de Cobre. ............... 34
Figura 4. Ubicación del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología (UNAM) ...... 38
Figura 5. Sitios de muestreo del Golfo de California. ........................................... 39
Figura 6. Estaciones establecidas en el Estero de Urías para la colecta
mensual de macroalgas. ...................................................................................... 41
Figura 7. Muestreo .............................................................................................. 42
Figura 8. Identificación de las macroalgas ........................................................... 43
Figura 9. Análisis de cobre ................................................................................. 44
Figura 10. Distribución de especímenes recolectados en función
de la latitud (a) y de la longitud (b). ...................................................................... 47
Figura 11. Distribución de especímenes recolectados en los estados (a)
y regiones (b) que conforman el litoral del Golfo de California. ............................ 48
Figura 12. Distribución de especímenes recolectados en las diferentes
fechas de muestreo (a) abarcando tres épocas climáticas (b). ............................. 49
Figura 13. Distribución de la recolección de especímenes en función de las
actividades realizadas en las cuencas de captación de los ecosistemas
estudiados. ......................................................................................................... 50
Figura 14. Distribución de especímenes de macroalgas recolectados
clasificados por género (a) y especie (b) .............................................................. 51
Figura 15. Distribución de especímenes de macroalgas recolectados
clasificados por género (a) y especie (b) .............................................................. 52
iv
Figura 16.Concentración de cobre por división.................................................... 54
Figura 17. Niveles de concentración de Cu en especies del género Ulva
recolectadas en el Estero de Urías. Letras diferentes indican diferencias
significativas: A<B. ............................................................................................... 59
Figura 18. Niveles de concentración de Cu en especímenes de Gracilaria
vermiculophylla recolectadas en diferentes fechas de muestreo en
el Estero de Urías. ............................................................................................... 60
Figura 19. Niveles de concentración de cobre en especímenes de
macroalgas recolectadas en el margen peninsular del Golfo de California........... 61
Figura 20. Niveles de concentración de cobre en especímenes de
macroalga recolectadas en el margen continental del Golfo de California............ 62
Figura 21. Concentración de cobre por Época .................................................... 63
Figura 22. Variación temporal de Cu en macroalgas recolectadas
en las aguas costeras de Mazatlán (Bahía y Estero de Urías). ............................ 64
Figura 23. Distribución del porcentaje de individuos analizados en
función de diferentes rangos de concentración de Cu en g g-1. ......................... 65
Figura 24. Relación lineal entre las concentraciones de Cu observadas en
especimenes incubados de Ulva lobata y las concentraciones de expocisión
en el agua de mar de los experimentos................................................................ 66
Figura 25. Niveles de concentración de Cu en diferentes géneros
de macroalgas valores reportados en la literatura. ............................................... 71
Figura 26. Relación lineal entre las concentraciones de Cu en agua de mar
y en macroalgas.Valores obtenidos de la literatura. ............................................. 76
v
Indice de Tablas
Página
Tabla 1. Clasificación de algas y sus pigmentos .................................................. 15
Tabla 2. Nivel máximo de ingesta tolerable (UL) para diversos
elementos traza (adulto sano de 70 kg) ............................................................... 25
Tabla 3. Atomización de Llama vs Horno de Grafito ............................................ 30
Tabla 4. Definición de los distintos tipos de Alimentos ........................................ 35
Tabla 5. Resumen estadistico de las concentraciones de Cu en
los principales géneros de macroalgas recolectados en el litoral del Golfo
de California. ........................................................................................................ 56
Tabla 6. Resumen estadístico de los niveles de concentración de cobre en
especies de macroalgas recolectadas en el litoral del Golfo de California............ 57
vi
Resumen
Las macroalgas asimilan nutrientes y elementos trazas (ET) a través de las capas
superficiales de su estructura. Con base en esto las macroalgas han sido
frecuentemente utilizadas como biomonitores de contaminación de metales. Estas
tienen la capacidad de acumular ET en concentraciones que generalmente son
algunos órdenes de magnitud mayores a sus respectivas concentraciones en el agua
de mar, por lo tanto podrían constituir una fuente importante de elementos trazas
esenciales. Por lo que en este estudio, se pretende utilizar las macroalgas como un
producto nutracéutico para personas con déficit nutricional de elementos tales como
Cu, Co, Fe, Mg, Se y Zn. En particular, en este estudio se cuantificaron los
contenidos de cobre en diferentes especies de macroalgas recolectadas en
ecosistemas costeros del Golfo de California. El propósito es evaluar los niveles de
concentración de Cu con fines de uso en la dieta humana, pero también de identificar
sitios contaminados con este elemento a lo largo del Golfo de California. Los
resultados indican que el Cu es muy variable (desde 0.6 a >2,500 g g-1) entre los
diferentes especímenes recolectados en diferentes sitios, fechas de muestreo, y
entre especies. Asimismo, mediante experimentos controlados de laboratorio se
determinaron las tasas de absorción y acumulación de dicho elemento por Ulva
lobata. Esto permite estimar los niveles de concentración de Cu en agua de mar y
para establecer las condiciones óptimas requeridas para la producción piloto de este
producto nutracéutico. La gran mayoría de los especímenes presentan niveles
significativos de Cu que pudieran ser utilizados como fuente de Cu, en particular,
especies dominantes como Colpomenia, Gracilaria y Ulvas. Sin embargo, se debe
tener cuidado ya que un buen número de especímenes, principalmente recolectados
en los puertos de Mazatlán, La Paz y Guaymas, y sobre todo en áreas costeras
asociadas a descarga de desechos mineros, presentan niveles de concentración muy
elevados de Cu y que pudieran resultar tóxicos si se consumen por humanos.
1
I. Introducción
Desde el punto de vista de su función en los seres vivos, los elementos traza (ET) se
clasifican en esenciales y no esenciales. De acuerdo a la Organización Mundial de la
Salud, los ET que en la actualidad se consideran esenciales son: cromo (Cr), cobre
(Cu), cobalto (Co), flúor (F), yodo (I), hierro (Fe), manganeso (Mn), molibdeno (Mo),
selenio (Se), vanadio (V), zinc (Zn), níquel (Ni), silicio (Si), arsénico (As) y estaño
(Sn).
Los ET esenciales son los que se requieren, en muy pequeñas cantidades, para
realizar actividades metabólicas vitales en los organismos, por ejemplo Fe en la
hemoglobina, Cu en pigmentos respiratorios, Co en la vitamina B12, Mn, Se y Zn en
complejos enzimáticos (Soto-Jiménez, 2011). El aporte insuficiente o excesivo de ET
por la ingesta de dietas desequilibradas puede interferir con la funciones vitales de
los seres vivos, limitando el crecimiento y desarrollo y en casos extremos la muerte
del organismo. En México las prevalencias de deficiencia de algunos de estos ET
esenciales, son aún altas en la población, en particular en mujeres (e.g. Fe, Cu, Mg)
y en niños (e.g. Fe, Zn, Co). Por lo que son necesarias medidas correctivas para
combatir estos problemas en la población Mexicana.
El cobre es un metal traza esencial que se encuentra en todos los organismos en
estado oxidado (Cu II) o reducido (Cu I). Es esencial para la vida ya que actúa como
un agente catalítico o como cofactor en múltiples procesos bioquímicos,
principalmente relacionados con la química redox de las proteínas que llevan a cabo
2
fundamental funciones biológicas necesarias para el crecimiento y desarrollo
(Tapiero et al., 2003). El Cu es un oligoelemento esencial para los organismos vivos,
teniendo parte en todos los aspectos del metabolismo, incluyendo la producción de
energía mediante la fosforilación oxidativa realizada en las mitocondrias, la
desintoxicación de radicales libres, en la síntesis y desnaturalización
neurotransmisores, en la formación de pigmentos, síntesis del tejido conjuntivo y
metabolismo del hierro (Guido et al., 2009).
El cuerpo humano adulto sólo contiene de 100-150 mg de cobre. Esta cantidad está
distribuida principalmente en los músculos, el bazo, los huesos, el hígado, el
corazón, los riñones, el cerebro, el sistema nervioso central y las proteínas del
plasma. El cobre contribuye a la formación de los glóbulos rojos y al mantenimiento
de los vasos sanguíneos, el sistema inmunológico y huesos; es por eso que se le
considera esencial para la vida humana (ATSDR, 2004).
Las macroalgas asimilan nutrientes y elementos trazas a través de las capas
superficiales de su estructura incrementando sus niveles de concentración en varios
órdenes de magnitud respecto a las concentraciones disueltos en el agua de mar
(Bryan y Langston, 1992; Sánchez-Rodríguez et al., 2001).
La variación de la concentración de metales en las macroalgas generalmente refleja
la variación de concentración de dichos metales en las aguas circundantes. En base
a esto las macroalgas han sido frecuentemente utilizadas como biomonitores de
contaminación de metales trazas (Meraz-González, 2011). Las macroalgas tienen la
capacidad de acumular ET esenciales en concentraciones muy elevadas que pueden
3
resultar útiles como complementos alimenticios para el suministro de nutrientes. Por
lo tanto, las macroalgas podrían constituir una fuente importante para la población de
elementos tales como Cu, Co, Fe, Mg, Se y Zn.
Por lo que en este estudio, se pretende utilizar las macroalgas como un producto
nutracéutico para personas con déficit nutricional de elementos, en particular de
cobre.
Se considera que el enriquecimiento controlado de estos organismos con ET y su
posterior administración médica resulta beneficioso para la salud de quienes
padecen tales deficiencias. En este proyecto de investigación se están siguiendo dos
estrategias de estudio: cuantificar los contenidos de algunos de estos elementos en
diferentes especies de macroalgas colectadas en Lagunas Costeras del Golfo de
California y determinar mediante experimentos controlados en el laboratorio las tasas
de absorción y acumulación de ET por especies selectas para establecer las
condiciones óptimas requeridas para la producción piloto de este producto
nutracéutico.
4
II. Antecedentes
El análisis de elementos trazas en macroalgas se ha realizado a nivel mundial desde
finales de 1970’s. El propósito principal es utilizar a las macroalgas como
biomonitores en estudios de contaminación por metales, debido a su capacidad de
acumular y tolerar altas concentraciones en sus tejidos. En el Anexo 1 se presenta
un listado de sitios, especies de macroalgas y concentraciones de Cu reportados por
diferentes autores. Los niveles de concentración de Cu varían desde valores tan
bajos como <1 g g-1en sitios prístinos hasta máximos >200 g g-1 en aguas costeras
consideradas contaminadas.
Entre los estudios realizados destacan los de Haritonidis y Malea (1995) utilizando
algas del género Ulva del Golfo de Thermaikos, Grecia, en el que concluyeron que la
variación estacional de los metales en las macroalgas depende de la dinámica de
crecimiento, la edad del tejido, la concentración del metal en el ambiente y de los
factores abióticos como salinidad y temperatura. Los de Villares et al. (2001 y 2002)
que estudiaron la variación en la concentración de metales también en el género
Ulva de la costa noroeste de España y concluyeron que existe una correlación
significativa entre el contenido de metales en las macroalgas estudiadas y el
contenido de estos en los sedimentos.
A su vez, también encontraron un patrón similar de concentración en ambas
especies y mencionan que existe una tendencia a la disminución en la concentración
de los metales durante el periodo de máximo crecimiento y un aumento durante
periodos de crecimiento lento. Kamala et al. (2008) realizaron un estudio en el alga
5
verde Ulva lactuca en el lago Pulicat al sureste de la India, concluyendo que no
existe una correlación entre las concentraciones de los metales en Ulva lactuca,
agua y en sedimentos. Al-Shwafi y Rushdi (2008) determinaron los niveles de
concentración de metales pesados en diferentes especies de las tres principales
divisiones de algas marinas de las aguas costeras del Golfo de Adén y encontraron
que la captación de metales por las distintas divisiones de algas marinas es en el
orden de Chlorophyta > Phaeophyta > Rhodophyta.
En México son pocos los estudios realizados sobre este tema y en especial para la
zona del noroeste del país. Destacan los trabajos de Páez-Osuna et al. (2000)
quienes determinaron el contenido de metales pesados en nueve especies de
macroalgas en 12 lagunas costeras del Pacifico subtropical Mexicano y encontraron
que los niveles relativamente elevados de algunos metales como Mn, Cu y Fe en
especímenes de la laguna Altata-Ensenada del Pabellón podrían deberse a los
efluentes de las actividades agrícolas que se llevan a en las zonas cercanas a la
costa, concluyendo que las macroalgas son eficientes biomonitores ya que reflejan el
aumento o la abundancia de los metales en el medio donde habitan.
Longoria-Espinoza (2004) hizo una cuantificación de metales pesados (Fe, Cu, Zn,
Cd y Pb) en macroalgas de la bahía de Navachiste a lo largo de un año y encontró
niveles altos de Zn y Pb en Ulva lactuca por lo que determinó que la bahía se podía
considerar como zona contaminada y concluyó que la abundancia relativa de los
metales en el tejido de las macroalgas fue del orden Fe > Zn > Pb> Cu > Cd.
6
Huerta-Díaz et al. (2007) determinaron la concentración de metales en cuatro
especies de macroalgas (Ulva lactuca, Chondracanthus aquarrulosus, Sargassum
sinicola y Gracilariopsis lemameiformis) de la costa oeste del Golfo de California
encontrado bajas concentraciones de Cu.
Rodríguez-Figueroa et al. (2008) realizaron un monitoreo de contaminación por
metales pesados en la región minera de Santa Rosalía utilizando la especie café
Padina durvillaei como biomonitor obteniendo concentraciones de Cd (3.6 g g-1) <
Co (6.5 g g-1) < Pb (7.8 g g-1) < Ni (9.96 g g-1) < Cu (53 g g-1) < Zn (63 g g-1) <
Mn (295 g g-1) < Fe (2243 g g-1). Soto Jiménez et al. (2008) realizaron un estudio
en indicadores biológicos de contaminación, determinando la concentración de Pb y
su composición isotópica en las que se encuentran las macroalgas Gracilaria
vermiculophylla y Ulva lactuca encontrando niveles de 3 a 5 g g-1de Pb.
Jara-Marini et al. (2009) analizaron la transferencia de cadmio, cobre, plomo y zinc
en una red alimentaria del estero de Urías y obtuvieron concentraciones para la
especie Gracilaria vermiculophylla de Zn (17.32 g g-1), Cu (8.20 g g-1), Pb (1.51 g
g-1), y para el alga verde Caulerpa sertularioides de Zn (13.55 g g-1), Cu (8.75 g g-
1) y Pb (1.63 g g-1).
Más allá del uso de las macroalgas como biomonitores de la contaminación, el
análisis composicional de estas plantas marinas revela que concentran una amplia
variedad de nutrientes esenciales del agua del mar, entre los que se puede
mencionar diferentes elementos esenciales necesarios para la nutrición humana (Mg,
Mn, P, Fe, Cu, Zn) (Robledo y Freile Pelegrin, 1997; Fennema 2000; Rao et al.,
7
2007). Estos elementos presentes en las macroalgas deshidratadas se encuentran a
mayor concentración que los encontrados en plantas terrestres y productos animales
(Ito y Hori, 1989; Ortega-Calvo et al., 1993).
Algunas especies presentan un alto contenido de proteínas y mayor cantidad en
aminoácidos esenciales que las verduras. Además contienen antioxidantes y son
extremadamente ricas en polifenoles, carotenoides, vitaminas E y C, clorofila, ácidos
grasos esenciales, enzimas y fosfolípidos que neutralizan los radicales libres,
contienen vitaminas (A, B1, B2, B9, B12 y K). Además presentan un bajo contenido
calórico ya que sus azucares se encuentran mayormente en forma no asimilable
(fibra dietaria). Contienen ácidos grasos poliinsaturados del tipo Omega-3 y Omega-
6.
Dada la capacidad natural de las macroalgas acumular ET en concentraciones que
generalmente son algunos órdenes de magnitud mayores a sus respectivas
concentraciones en el agua de mar, en este estudio consideramos que éstas podrían
constituir una fuente importante de elementos traza para la población (Nisizawa,
2006), en particular de Cu. Entendemos que la fortificación de las macroalgas con
componentes biológicamente activos, tales como elementos trazas esenciales, es
factible de realizar en el laboratorio debido a su capacidad para absorber y
concentrar de modo selectivo sustancias inorgánicas. La fortificación no solo
incrementa el contenido de elementos trazas esenciales, sino que también su
biodisponibilidad. Esto permite convertir a la macroalga de un alimento de alto valor
nutricional en un alimento funcional capaz de contribuir al mantenimiento de la salud
y bienestar o a disminuir el riesgo a padecer ciertas enfermedades.
8
Entre las funciones principales del Cu está su participación en la síntesis de glóbulos
rojos, asistiendo en la fijación del Fe en el pigmento rojo de la sangre (hemoglobina).
De ésta manera, el Fe no puede depositarse en la hemoglobina sin la presencia del
Cu. Así pues, una carencia de Cu produce anemia incluso en el caso de que el
organismo disponga de suficiente Fe. El Cu también es necesario para la formación
de pigmentos y proporcionar un color lustroso a la piel y el cabello. La carencia de Cu
contribuye a la aparición prematura de canas. Este oligoelemento es preciso para el
metabolismo de las proteínas, la formación del tejido conjuntivo normal y para la
síntesis de los lípidos presentes en el cerebro. También se encuentra en la mayoría
de los anticuerpos por lo que resulta de especial importancia para nuestro sistema
inmunológico. Asimismo, el cobre favorece los procesos de curación y es
responsable de la absorción óptima de la vitamina C.
Normalmente las necesidades diarias de Cu se suplen mediante una dieta variada
compuesta de frutas, verduras, cereales o productos cárnicos. Los lactantes nacen
con una reserva de Cu localizada en la piel y es de 5-20 veces superior a la cantidad
de Cu de un adulto, suficientes para satisfacer su requerimiento durante los primeros
seis meses de vida, hasta que el bebé inicia a comer por su propia cuenta. El recién
nacido necesita Cu para la síntesis de enzimas y para la formación de los glóbulos
de la sangre. Con la edad, la reserva de cobre va disminuyendo de forma progresiva.
La dosis cotidiana de Cu oscila entre los dos a tres miligramos. Hoy en día, los
aportes de Cu son menores a través de la dieta, sin embargo, no es un común que
se detecte un déficit de este elemento. Las razones pueden ser la falta de análisis y a
que dificultad para evidenciar la falta del elemento.
9
Entre los pocos estudios realizados de Cu en humanos, se pueden citar los
realizados por Feliu et al. (2005) que determinaron valores de referencia de Cu, Zn y
Se en suero sanguíneo de niños argentinos clínicamente sanos (n = 42, de entre 1
mes y 12 años de edad, de ambos sexos). Los niveles encontrados fueron: Cu 0.78-
2.51 (μg mL-1); Zn 0.82-2.80 (μg mL-1) y Se 32.2-100.6 (μg L-1).
En México no se han establecido estos valores. Aunque Mejía et al. (2006)
describieron la prevalencia de deficiencias de Fe y Zn y valores bajos de Cu y Mg en
adultos mexicanos (≥20 años, ambos sexos). De acuerdo a sus datos publicados en
la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 2006 la prevalencia de s-ferritina≤12 μg L-1
fue de 18.1 y 3.6%, s-TfR>6 mg L-1 de 9.5 y 4.4% para mujeres y hombres,
respectivamente. Para zinc fue de 33.8% mujeres y 42.6% hombres, para Cu fue
16.8 y 18.2%; y Mg 36.3 y 31.0% en mujeres y hombres, respectivamente.
El estudio de Olivares et al. (2011) del proyecto multicéntrico SABE (Encuesta Salud,
Bienestar y Envejecimiento) realizado en 7 ciudades de América Latina y el Caribe
en el año 1999, dió a conocer las deficiencia de Zn y Cu en adultos mayores de 60
años de la ciudad de Santiago de Chile. Del total de sujetos estudiados en el
proyecto SABE, a 930 se les había tomado una muestra de sangre en ayunas para la
realización de exámenes rutinarios y habían dado su consentimiento para guardar
una muestra congelada a -20ºC en criotubos para futuros estudios de nutrición. De
ellos, 642 (49.3%) tenían suficiente muestra de suero para realizar mediciones de las
concentraciones de Zn y Cu séricos. La muestra quedó constituida por 444 mujeres y
198 hombres de 60 y más años. Se definieron como niveles subnormales de Zn
valores séricos <70 μg dL-1 en mujeres y <74 μg dL-1 en hombres y niveles
10
subnormales de Cu a valores séricos <80 μg dL-1 en mujeres y <70 μg dL-1 en
hombres.
Acosta et al. (2010) estudiaron las concentraciones séricas de Zn y Cu así como
también la relación de Zn/Cu en 82 niños aparentemente sanos de 4 a 14 años de la
ciudad de Valencia, Venezuela. Los resultados de Zn y Cu (μg dL-1 ) y la relación de
Zn/Cu fueron 84.2±15.9, 125.4±24.8 y 0.69±0.18, respectivamente, sin diferencia
significativa en niños y niñas. La concentración de Cu correlacionó significativamente
con la edad, siendo más baja en niños mayores.
11
III. Justificación
Los elementos traza esenciales (ET) u oligoelementos se encuentran en pequeñas
cantidades en los tejidos corporales y son requeridos para participar en funciones
vitales del organismo. El aporte insuficiente o excesivo de ET por la ingesta de dietas
desequilibradas puede interferir con la funciones vitales de los seres vivos, limitando
el crecimiento y desarrollo y en casos extremos la muerte del organismo.
El cobre fue identificado por primera vez como un elemento traza esencial en el año
1960 a través de un estudio en niños peruanos que presentaban anemia refractaria a
la terapia con hierro. Estos niños también presentaban neutropenia (un número
disminuido de neutrófilos) y anormalidades óseas que eran sensibles al cobre
dietario. Desde el descubrimiento inicial de la esencialidad nutricional del cobre, una
serie de proteínas y enzimas que se ligan al cobre ha sido identificada; estas
incluyen la citocromo c oxidasa, la cual es requerida para el transporte de electrones,
y la superóxidodismutasa, una enzima antioxidante.
Considerando que las macroalgas tienen la capacidad de acumular grandes
concentraciones de ET (cobre), se investigó el potencial de distintas especies de
macroalgas para ser usado como suplemento alimenticio para el suministro de Cu de
manera natural y orgánica. El Cu asimilado y fijado orgánicamente por las
macroalgas puede ser un mejor suplemento alimenticio que los que se ofertan en el
mercado hoy en día.
12
Para conocer los contenidos de Cu en las especies de macroalgas más
representativas del Golfo de California, en este estudio se analizaron cerca de un
millar de especímenes recolectados a lo largo de las costas del Golfo y del interior de
sus ecosistemas costeros.
13
IV. Objetivos
4.1 Objetivo General
Analizar las concentraciones de Cobre en diferentes especies de macroalgas
recolectadas a lo largo de las costas del Golfo de California y del interior de sus
ecosistemas costeros.
4.2 Objetivos Específicos
1. Analizar mediante el método de espectrofotometría de absorción atómica
en modo horno de grafito la concentración de Cobre de aproximadamente
50 especies de macroalgas comunes recolectadas a lo largo de las costas
del Golfo de California y del interior de sus ecosistemas costeros.
2. Comparar los niveles de Cobre en especímenes recolectados en otras
regiones del mundo, de diferentes especies recolectadas en el Golfo de
California y entre especímenes de la misma especie recolectados en el
mismo sitio.
14
V. Hipótesis
1. Las macroalgas constituyen una excelente fuente de Cu accesible para
personas con déficit de este elemento, por lo que tienen el potencial de ser
alimentos funcionales.
2. Diferentes especies de macroalgas localizadas en un mismo sitio, presentarán
concentraciones similares del metal entre sí, asumiendo que la disponibilidad
del elemento es el principal factor regulando la concentración en la macroalga.
3. Los especímenes de una misma especie y/o género tendrán diferentes
concentraciones dependiendo del grado de exposición a cobre en las aguas
donde habiten.
15
VI. Fundamento Teórico
6.1 Introducción a las macroalgas marinas
Según Sentilices (1989) las macroalgas son organismos autótrofos de estructura
simple, con escasa o nula diferenciación celular y de tejidos complejos por lo que son
talofitas. Taxonómicamente se clasifican en tres grupos: Chlorophyta o clorófitas,
Phaeophyta o feófitas y Rhodophyta o rodófitas, que corresponden a algas verdes,
pardas y rojas respectivamente ya que presentan pigmentos que predominan sobre
los otros (Tabla 1).
Tabla 1. Clasificación de algas y sus pigmentos
Clasificación Nombre común
Pigmentos Ejemplos
Clorophyta Algas verdes
Clorofilas a y b, xántofilas (lúteina, violavantina,
neoxantina y enteroxantina) Ulvaspp, Codiumspp
Phaeophyta Algas
pardas Xantofilas (fucoxantina y
flavoxantina) y clorofila a y c
Laminaria spp, lessoniaspp,
sargassumspp, durvillaeaspp
Rhodophyta Algas rojas Ficoeritrina, ficobilina,
clorofila a y d Gracilariaspp, palmaria
spp, porphyraspp
Fuente: Sentelices,1989
6.2 Consumo humano y usos históricos de las macroalgas
Las algas forman parte de la dieta humana desde hace siglos, sobre todo en las
culturas orientales y especialmente en Japón, Corea y China. En las últimas
décadas, la demanda de las macroalgas para la alimentación humana está a la alza
en países occidentales (González et al., 1998; Fernández Saa, 2002).
16
Aproximadamente el 66% de las especies de macroalgas conocidas se usan como
alimento, siendo los países asiáticos los mayores consumidores utilizando diversas
formas culinarias; en cambio en países occidentales se utilizan principalmente para
la extracción de hidrocoloides como agar, carragenina y alginatos (Lahaye, 1991).
Figura 1. Tipo de Algas (Rojas, Verdes y Café)
Las macroalgas con mayor demanda son wakame (Undaria pinnatifida), espagueti de
Mar (Himanthalia elongata), kombu (Laminaria ochroleuca, Laminaria hyperborea,
Laminaria saccharina), dulse (Palmaria palmata), nori (Porphyra umbilicalis),
osmundea (Osmundea pinnatifida), codium (Codium tomentosum), lechuga de mar
17
(Ulva rigida), agar-agar Atlántica o gelatina de algas (Gelidium sesquipedale), musgo
de Irlanda (Chondrus crispus), y verdello (Enteromorpha intestinalis).
Además del consumo humano directo, hoy en día el hombre utiliza las macroalgas
con distintos fines, incluyendo usos: (1) agropecuarios como abono y fertilizante ya
que mejoran la producción vegetal y es un corrector del pH de la tierra, e incluso
como alimento para el ganado, (2) usos cosméticos en productos para el tratamiento
de uñas, acné, arrugas, seborrea, caída del cabello, rejuvenecimiento de la piel,
obesidad y celulitis, y dado su capacidad fotoprotectora en cremassolares, (3)
farmacológicas en la medicina tradicional oriental, (3) industriales en la producción de
ficocoloides (carrageninas E-407, agarófitos E-406, alginatos E-401 al E-405) muy
utilizados como aditivo gelificante y espesante en gran cantidad de alimentos y
productos de higiene, en la industria fotográfica y en la industria biotecnológica, (4)
en la protección del ambiente como restauradoras de zona contaminadas,
depuradoras de efluentes o como bioindicadores para conocer el estado de un
determinado medio (Chaudhuri et al., 2007; Morrison et al.,2007; Kamala-Kannan et
al., 2008).
Asimismo, su uso como combustible, para generar biogás (metano), hidrógeno o
biodiesel (Castelló Orvay, 1993) y en la “poliacuicultura ecológica”, las algas sirven
de complemento dietético para peces o moluscos de granjas de cultivo.
La demanda de algas, ya sea para el consumo humano o para la elaboración de
diferentes productos industriales, se ha intensificado en los últimos años, llegando a
18
la producción mundial en 2010 de 15,8 millones de toneladas (FAO, 2010). Sólo en
Japón la demanda de algas para el consumo es muy elevada, con una ingesta media
de 14,3 g/día por adulto (Fukuda et al., 2007), alcanzando los valores recomendados
de consumo de fibra dietética de 20-25 g/día (Fukuda et al., 2007). En otras partes
del mundo se está trabajando intensamente para lograr cultivarlas tanto con fines
alimentarios como industriales. Por ejemplo, Chile es el productor de algas más
importante fuera de Asia llegando a una producción de 21,700 toneladas en el 2008
(FAO, 2010).
6.3 Valor nutricional de las macroalgas
Las macroalgas marinas tienen un alto valor nutricional debido a su alto contenido
proteico que incluye a la mayoría de los aminoácidos esenciales. El contenido
proteico en las algas pardas es generalmente bajo (5-24% del peso seco), mientras
que las algas rojas y verdes tienen un contenido mayor en proteínas (10-47% del
peso seco) (Mohamed et al., 2012). Las macroalgas presentan contenidos
significativos de ácidos grasos poliinsaturados (PUFAs), del tipo 18:4 omega-3, los
cuales no se incluyen nuestros organismos, y se cree que tienen un efecto benéfico
en el sistema inmune de los humanos (Holdt y Kraan, 2011). En su composición
específica contienen polisacáridos del tipo estructurales de la pared celular y de
reserva, que pueden ser considerados como fibra, ya que no son digeridos por
intestino humano, aunque en parte son degradables por las enzimas producidas por
las bacterias colónicas (Jiménez-Escrig y Goñi, 1999).
19
Las macroalgas pueden sintetizar todo tipo de vitaminas, en particular las vitaminas
E, A y B12. Esta última se encuentra ausente prácticamente en los vegetales
terrestres, pero se concentra, en particular, en las macroalgas cafés (Nakamura,
Nagayakama, Kawaguchi, 1994). Otras especies de macroalgas como la Grascilaria
sp., Caulerpa sp, Laurencia sp. y Ulva sp. concentran altos contenidos de vitamina
B12 (Nisizawa, 2006). Es por ello que son especialmente recomendadas en el
tratamiento de efectos asociados al envejecimiento, síndrome de fatigas crónicas y
anemias (Burtin, 2003). Las algas tienen mayor cantidad de vitaminas que la carne
de ganado vacuno, a excepción de la vitamina B12.
Los géneros Porphyra, Ulva y Alaria contienen tanta vitamina C como el limón; en los
aceites extraídos de algas, hay altas concentraciones de vitaminas A y D (Baula,
1989). Las macrolagas contienen otros compuestos beneficos a la salud. Por
ejemplo, los fenoles (bromofenoles, florotaninos, ácidos benzoico, ácidos cinámicos,
flavonoides, entre otros), los carotenoides entre otros que pueden contribuir de
manera decisiva en los efectos farmacológicos de las algas (Sun, Wang, Simonyi y
Grace; 2008).
En este sentido se han reportado efectos neuroprotectores en compuestos aislados
como el ácido sargaquinoico (Sargassum macrocarpum), el Sargacromenol,
(Sargassum sp.), ácido cinámico (Bryothanium triquetum) y la fucoxantina (Undaria
pinnatifida) (Tsang y Kamei 2004; Tsang, Gotob, Kamei, 2005; Fallarero, Polteketo,
Vidal, Vuorela, 2006; Ikeda, Kitamura, Negishi, Nakano, 2003). Se han reportado
además, efectos anticancerígenos; tal es el caso de los florotaninos aislados del alga
20
Chlamydomonas nivalis y Eisenia byciclis, capaces de bloquear la carcinogénesis
producida por la irradiación UV (Freile, 2001).
También los florotaninos se han vinculado con efectos hepatoprotectores
(Raghavendran, Sathivel, Devaki, 2005). Otras propiedades como las
antiinflamatorias se han descrito en estructuras fenólicas aisladas de Vidalia
obtusaloba y Porphyra dentata al suprimir la síntesis de mediadores inflamatorios
(Wiemer, Idler y Fenical, 1991; Kazlowska, Hsu, Hou, Yang y Tsai, 2010).
En tal sentido se describen los efectos antiinflamatorios y analgésicos de extractos
de diferentes algas (Llanio et al., 2003), así como la presencia de efectos
neuroactivos (Fallarero et al., 2006) y actividades antioxidantes (Valdés et al., 2008).
Particularmente tienen altos contenidos en minerales, sobre un 36% de peso seco,
dentro de los macrominerales se incluyen sodio, calcio, potasio, cloro, sulfuro y
fósforo. Una porción de Ulva lactuca aporta aproximadamente 257 mg de calcio,
similar al aporte de queso (Kumar et al., 2011). En los microminerales se incluyen el
yodo, hierro, zinc, cobre, selenio, molibdeno, flúor, manganeso, boro, níquel y
cobalto. Las macroalgas son fuente primaria de yodo, llegando a aportar el
requerimiento diario de yodo (150 μg/día) (Rajapakase y Kim, 2011). En las
macroalgas cafés, el yodo se encuentra en altas concentraciones en forma de sales
inorgánicas y compuestos orgánicos (tiroxina, hormona tiroidea), siendo útiles para el
suministro en poblaciones con déficit (Burtin, 2003).
21
6.4 Macroalgas como biomonitores
En el contexto de los biomarcadores, el biomonitoreo se define como el uso
sistemático de las respuestas biológicas que permiten evaluar los cambios en el
entorno y establecer un programa de control de calidad ambiental (Torres et al.,
2008). En un contexto más general, el término se define como una técnica científica
para evaluar los impactos ambientales, incluyendo la exposición humana a
sustancias químicas naturales y sintéticas, con base en el muestreo y análisis de un
individuo (Zhou et al., 2008).
De acuerdo con Butler et al. (2003), Haug et al. (1974), Phillips (1980), Rainbow
(1995), Tanabe y Subraimanian (2003), entre las características deseables de un
biomonitor están:
(a) acumular altos niveles del contaminante; (b) tener forma de vida sésil/sedentaria
o con migración corta dentro del área de estudio; (c) presentar amplia abundancia;
(d) presentar amplia distribución (cosmopolitas); (e) ser longevo; (f) fácil de
muestrear; (g) fácil de transportar y manipular; (h) presentar una buena relación
dosis-respuesta; (i) estar disponible a lo largo del año; (j) presentar hábitos de
alimentación simples; (k) soportar una amplia gama de condiciones climáticas y
ambientales; (l) las especies deben ser bien conocidas a nivel taxonómico; (m) debe
haber un buen conocimiento de su historia de vida y biología de la especie; (n) los
patrones de acumulación en el organismo objetivo, deben reflejarse también en
22
algunas otras especies en el área de estudio; (o) el organismo debe ser
preferentemente de importancia comercial y económica; (p) la adquisición
(recolección y/o compra) de los organismos debe ser rentable; y (q) las muestras
deben ser transportables a nivel internacional sin impedimentos legales.
Las macroalgas cumplen con muchos de los requerimientos básicos de un
biomonitor ya que son sésiles, fáciles de colectar e identificar, acumulan metales y
son tolerantes a ellos, resisten los estudios de laboratorios, se encuentran
ampliamente distribuidas y disponibles aun en áreas altamente contaminadas, y son
relativamente fáciles de procesar y analizar (Rainbow y Philips, 1993).
Uno de los principales problemas con la adecuada evaluación de las contribuciones
antropogénicas y naturales de elementos traza en el agua de mar, es su inherente
variabilidad en la concentración producida por el continuo cambio en las condiciones
ambientales de las costas y por las dificultades técnicas en su análisis debido a sus
muy bajas concentraciones (De León-Chavira et al., 2002; Huerta-Díaz et al., 2007).
Una de las principales ventajas de analizar metales en macroalgas es que la
concentración del metal en el tejido es proporcional a la fracción disuelta en las
aguas circundantes a estos organismos (Bryan y Hummerstone, 1973; Seeliger y
Edwards, 1977). Entre sus desventajas se debe resaltar que los factores ambientales
que alteran su crecimiento (color de la luz, tiempo de iluminación, temperatura,
salinidad, disponibilidad de nutrientes, etc.) también tienen un efecto sobre la
23
capacidad para acumulación de metales en las macroalgas. Otro problema es la
contaminación por otras formas de vida y partículas finas adheridas a la superficie de
las macroalgas principalmente epibiontes y sedimentos (Phillips, 1990).
6.5 Importancia de los Elementos Traza
Los elementos traza (ET) u oligoelementos son aquellos elementos que, aunque
presentes en cantidades muy pequeñas, en los tejidos corporales, son nutrientes
esenciales por desempeñar una serie de funciones indispensables para mantener la
vida. Sus ingresos inadecuados deterioran las funciones tisulares, y por lo general,
producen la enfermedad. Otros elementos presentes a muy bajas concentraciones
pueden interferir con las funciones vitales del organismo (Reinhold, 1975).
Los elementos traza se dividen de acuerdo a la frecuencia y a su significación
biológica. Según (Frieden, 1985), de acuerdo con su frecuencia, los elementos traza
incluyen tres metales muy activos: Hierro (Fe), Zinc (Zn) y Cobre (Cu), cuyas
concentraciones promedio para un hombre adulto sano de 70 kg son de 4.5 g, 1.4-
2.3 g, y de 80 mg, respectivamente.
Los ET tienen diferentes modos de acción. La mayoría: a) actúan como componentes
o como activadores claves de enzimas o de proteínas con función vital; b) sirven
como unidades estructurales de proteínas y de hormonas; c) forman parte de
diversas proteínas de unión o almacenamiento, en especial, las metalotioneinas y
diversas proteínas específicas como los “dedos de zinc” (zinc fingersproteins); d)
24
pueden interactuar con los diversos tipos de vitaminas liposolubles e hidrosolubles, y
e) actúan como iones metálicos libres, a bajas concentraciones intracelulares (Mertz,
1991).
6.5.1 Esencialidad de los elementos traza
Según Cotzias (1967) un elemento traza puede ser considerado esencial si cumple
los siguientes criterios: i) estar presente en todos los tejidos sanos de todos los
organismos vivos; ii) su concentración en estos tejidos debe ser relativamente
constante; iii) su carencia debe producir alteraciones estructurales y fisiológicas
similares en las diferentes especies; es decir, quelas alteraciones determinadas por
la carencia del metal son independientes de la especie estudiada; iv) su
administración, en cantidades adecuadas, debe curar y/o prevenir estas alteraciones;
v) las alteraciones inducidas por su carencia siempre se acompañan de cambios
bioquímicos pertinentes y específicos, y vi) estos cambios bioquímicos se deben
prevenir o curar, cuando la carencia se previene o se trata.
Los ET se absorben como sustancias inorgánicas y como compuestos orgánicos. En
los alimentos naturales éstos se encuentran como compuestos orgánicos; una vez
absorbidas estas sustancias circulan en le organismo como complejos unidos a
proteínas, los cuales no siempre están en un equilibrio libre de los depósitos.
Ejemplo de esta situación es el cobre, la cantidad intercambiable es la unidad a la
albúmina que corresponde a concentraciones muy bajas, en cambio la mayor parte
de este mineral circula como celuloplasmina que no es intercambiable. Por esta y
25
otras razones las concentraciones de elementos traza circulantes no representan la
disponibilidad para cumplir con los requerimientos nutricionales (Hisch, 2008).
El UL se define como “el nivel más alto de ingesta diaria de un nutriente”, con menos
probabilidad de riesgo de que se produzcan efectos adversos a la salud, en la
mayoría de los individuos aparentemente sanos, en los correspondientes grupos
específicos de edad (FNB, 2000). Cuando el ingreso se incrementa por arriba del
valor del UL el riesgo potencial de efectos dañinos puede incrementarse. En la tabla
2 se muestra el nivel máximo de ingesta tolerable (UL) de diversos elementos traza
para un adulto sano.
Tabla 2. Nivel máximo de ingesta tolerable (UL) para diversos
elementos traza (adulto sano de 70 kg).
Elemento UL/día
Cobre (Cu) 10 mg
Manganeso (Mn) 11 mg
Boro (B) 20 mg
Yodo (I) 1100 µg
Hierro (Fe) 45 mg
Molibdeno (Mo) 2,000 µ
Zinc (Zn) 40 mg
Vanadio (V) 1,8 mg
Niquel (Ni) 1,1 mg
Fuente: FNB, 2000
26
6.6 Funciones de Cobre (Cu)
El Cu como elemento traza esencial es fundamental en diversos procesos
fisiológicos y metabólicos como el crecimiento corporal, los mecanismos de defensa
del huésped, el mantenimiento de la estructura ósea, la maduración de las células
sanguíneas de las series blanca y roja, el transporte del Fe, el metabolismo del
colesterol, la contractilidad miocardica, el metabolismo de la glucosa, el desarrollo y
la función del cerebro (Linder y Hazegh, 1996; Uauy et al., 1998).
El cobre es parte integral de varias proteínas y es también un co-factor necesario
para el funcionamiento de diversas reacciones enzimáticas. Se acepta comúnmente
que el cobre puede reaccionar ávidamente con proteínas y unirse a thiolatos, aminas
y grupos carboxílicos presentes en macromoléculas (Cousins, 1994).
Las acciones de este metal son extremadamente útiles para el funcionamiento de la
citocromo oxidasea C, metalotioneína, superóxidodismutasa, dopamina beta
hidroxilasa, tirosinasa, lisil oxidasa, factor de coagulación V y factor VIII (Linder y
Hazegh,1996).
El cobre es un elemento traza esencial que es tóxico si se encuentra en exceso. En
las condiciones ácidas y anaerobias del tracto gastrointestinal este elemento se hace
mas tóxico por lo que las bacterias entéricas han desarrollado mecanismos
homeostáticos para controlar su concentración intracelular (Rensing y Grass, 2003).
27
6.6.1 Absorción, Transporte y Excreción
El cobre que se aporta al organismo con la dieta se absorbe al nivel del intestino
delgado y es transportado de la mucosa intestinal al hígado, unido a una proteína
denominada metalotioneína. Esta metalotioneína une al zinc, cadmio, mercurio y
cobre (Morris, 1979). El cobre se excreta en su mayoría por la bilis. El hígado es el
órgano central en el metabolismo del cobre y de la síntesis de ceruloplasmina, la cual
es una oxidasa con ocho átomos de cobre, de la que se conocen varias funciones,
entre otras, la oxidación del ion ferroso a ión férrico, la forma química que es
transportado el hierro unido a la apoferritina (Underwood, 1977). Una proteína
transportadora como tal, y se postula que, en general, el cobre que se une a residuos
aminoácidos preferencialmente de histidina, en las proteínas plasmáticas, es el que
se libera hacia los tejidos.
6.6.2 Funciones metabólicas del cobre
Las funciones del cobre identificadas se consideran como esenciales para la vida, ya
que forma parte del proceso de la fosforilación oxidativa en la mitocondria, que
conduce a la producción de ATP. También se ha identificado como un componente
de varios amino-oxidasas importantes, en la síntesis del tejido conectivo y colágeno
óseo.
El cobre es parte integral de varias proteínas y también un co-factor necesario para
el funcionamiento de diversas reacciones enzimáticas. Se acepta comúnmente que
28
el cobre puede reaccionar ávidamente con proteínas y unirse a tiolatos, aminas y
grupos carboxílicos presentes en macromoléculas (Cousins, 1994).
Las acciones de este metal son extremadamente útiles para el funcionamiento de la
citocromo oxidasa C, metalotioneína, superóxidodismutasa, dopamina beta
hidroxilasa, tirosinasa,lisil oxidasa, factor de coagulación V y factor VIII (Linder y
Hazegh,1996).
6.6.3 Deficiencia de Cobre
La deficiencia de cobre con síntomas clínicos aparentes fue descrita por primera vez
por Cordano y Cols (1964) quienes observaron la presencia de anemia severa,
neutropenia, osteoporosis, fracturas patológicas e hipocupremia, en el período de
recuperación de un niño con desnutrición severa y diarrea crónica. La desaparición
de todos los síntomas se produjo después de la administración de cobre al paciente.
Posteriormente se ha descrito el síndrome de deficiencia neonatal de cobre (Rashid y
Splanger, 1971) caracterizado por una anemia sideroblástica resistente a toda otra
terapia, neutropenia, cambios radio-lógicos de osteoporosis y signos semejantes a
los que se observan en el raquitismo. Además despigmentación de la piel y del
cabello y anormalidades del sistema nervioso central como retardo psicomotor e
hipotonía.
29
El defecto hereditario recesivo ligado al sexo, conocido como síndrome de Menkes,
es una enfermedad neurodegenerativa y progresiva, debido a un defecto en el
mecanismo de absorción de cobrea nivel intestinal, y probablemente en la
utilizacióncelular, que conduce a niveles muy bajos del cobreplasmático y de la
ceruloplásmina (Bucknall et al., 1973).
6.7 Análisis espectrofotométrico
Dada la importancia que tienen los elementos traza, ya sea por que sean esenciales
o tóxico, su determinación en el ambiente y en nuestras diferentes fuentes de
alimento es muy necesaria desde el punto de vista de salud. Hoy en día, existen
diferentes métodos para el análisis de elementos trazas, y los criterios para la
elección del más adecuado depende de la inversión inicial y el costo de
mantenimiento y operación de los equipos, del elemento a estudiar, su concentración
y especie química, la naturaleza de la muestra y de las habilidades técnicas
desarrolladas por el analista.
La espectrofotometría de absorción atómica es una de las técnicas analíticas más
utilizadas para la determinación de trazas de elementos debido a su alta selectividad,
sensibilidad y la posibilidad de ser ajustada al análisis directo con una mínima
preparación de muestra (Neto, 2003). En particular, el espectrómetro de absorción
atómica con cámara de grafito (GFAAS) permite trabajar con muestras de volumen
muy reducido (inferior a 100 µL) o directamente sobre muestras orgánicas líquidas.
Por su elevada sensibilidad (niveles de ppb), la técnica se aplica en la detección de
metales en productos de alta pureza, como por ejemplo fármacos, alimentos (peces y
carne) y productos industriales, y también en aguas de bebida y de acuíferos
30
(determinación de la presencia de Cu, Cd, Pb, As, Hg, etc.). En humanos,
habitualmente se analizan muestras de material biológico de origen clínico (sangre,
suero, orina, biopsias hepáticas, etc.). En la (tabla 3) podemos ver la comparación de
una atomización en llama y un horno de grafito.
Tabla 3. Atomización de Llama vs Horno de Grafito
Atomización de Llama Horno de Grafito
La muestra aspirada es convertida en pequeñas
gotas (spray) que tiene un tamaño pequeño
para llegar al quemador, donde el solvente es
evaporado y el sólido resultante se funde y
vaporiza para formar moléculas volátiles y
disociarse en átomos.
Se utiliza un tubo de grafito en vez de una llama
como media atomización. La muestra es
colocada en el tubo y por calentamiento por el
paso de una corriente eléctrica por el horno, la
temperatura aumenta para realizar el proceso
en un tiempo mayor que la llama.
La cantidad de átomos que se encuentran en la
llama es constante una vez alcanzado el
equilibrio.
Los átomos son formados por una sola vez y en
corto tiempo.
Los gases producidos en la combustión
arrastran los átomos producidos en la misma,
por lo que su estancia en el haz de radiación es
muy corta.
Es posible suprimir el paso de gas, por lo que
los átomos formados permanecen más tiempo
en el haz.
Los elementos contenidos en el spray que
llegan al quemador no son convertidos
eficientemente en átomos, pues el tiempo del
proceso es muy corto en la llama.
Se dispone de más tiempo y de una forma más
eficiente de transferir energía térmica a la
muestra, lo que permite la formación de átomos
de manera completa.
Los rangos de detención son el orden de ppm.
Los rangos de detención son de ppb, lo que
hace que el equipo sea más sensible.
Fuente: Neto, 2003
31
6.7.1 Descripción general del Espectrofotómetro de absorción por horno de
grafito
El horno de grafito consiste en un cuerpo de acero con ciertos sensores eléctricos y
que acomoda en su parte central una cavidad para que sea colocado un tubo de
grafito. Este tubo de grafito (Figura 2) consiste en un tubo cilíndrico hueco de
aproximadamente 4 cm de altura y 1 cm diámetro, con un orificio en el centro para
poder inyectar la muestra líquida que se desea analizar, a través del cuerpo del
horno de grafito, fluye agua para enfriamiento del sistema cuando asi requiera,
además de un gas inerte (Argón o Nitrógeno) que sirve como gas de protección del
sistema.
Figura 2. Tubos de Grafito
El gas inerte fluye exteriormente al tubo de grafito para evitar oxidación provocada a
altas temperaturas; e interiormente para desalojar los componentes volátiles que se
produzcan.
32
El calentamiento del horno y del tubo se hace por medio de una fuente de poder
eléctrica controlada por un microprocesador. El microprocesador abre y cierra el gas
inerte, comienza el ciclo de secado, la muestra se calienta por 20-30 s a 110-125°C,
para evaporar cualquier solvente o componente de la matriz que sea muy volátil. La
muestra que queda después de esta etapa aparece como una mancha (o costra)
insignificante en el interior del tubo o de la barra de grafito. El ciclo de calcinación (o
carbonización) se hace a una temperatura intermedia, seleccionada para efectuar
los procesos necesarios de volatilización de los componentes (Robledo y Castaño,
2012).
La muestra es vaporizada mediante un proceso a alta temperatura. A este proceso
se le conoce con el nombre de atomización y son principalmente de tres tipos: con
llama, electrotérmica y con plasma. Cuando se trabaja con concentraciones de
metales muy bajas se utiliza la atomización electrotérmica, también conocida como
horno de grafito. En cambio, cuando las concentraciones son más elevadas y no se
requiere tanta sensibilidad suele utilizarse la atomización con llama. La técnica de
atomización seleccionada en para este estudio es la atomización electrotérmica u
horno de grafito, la cual utiliza el calentamiento por resistencia, obteniéndose de esta
forma una mejora en la sensibilidad del análisis respecto a la atomización por llama.
La atomización se realiza en tres fases. En la primera, la muestra se seca usando
una corriente que eleva la temperatura del tubo de grafito hasta unos 110ºC,
quedando un residuo sólido. En la segunda fase, la temperatura aumenta hasta
1200ºC de forma que todo el material orgánico que pueda existir en la muestra se
33
convierte en CO2 y H2O y los materiales inorgánicos volátiles se evaporan. En la fase
final, los metales de la muestra se atomizan por un rápido aumento de la temperatura
a 2000-3000ºC (Harvey, 2002).
La señal generada es muy rápida y debe ser procesada de tal forma. Los recientes
avances en computación y electrónica han permitido que sea posible medir y tener
una lectura en una pantalla de: Absorbancia (altura del pico), Absorbancia-Segundos
(área del pico) o concentración. Gracias a la rapidez del instrumento no hay
distorsión de la señal.
34
Figura 3. Representación esquemática de la determinación de Cobre.
6.8 Alimentos funcionales
La Academia Nacional de Ciencia de los Estados Unidos ha definido los alimentos
funcionales como “cualquier alimento o ingrediente alimenticio modificado, que pueda
proporcionar un beneficio a la salud superior al de los nutrientes tradicionales que
contiene” (Thomas, 1994). A lo largo del tiempo se han utilizado muchos términos
para identificar los alimentos funcionales (tabla 4) tales como alimentos de diseño,
35
productos nutracéuticos, alimentos genéticamente diseñados, farmalimentos,
vitalimentos, fitoalimentos/fitonutrientes, alimentos de alto rendimiento, alimentos
inteligentes, alimentos terapéuticos, alimentos de valor añadido, alimentos
genómicos, prebióticos / probióticos, alimentos superiores, alimentos hipernutritivos,
alimentos reales (Mazza, 2000).
Tabla 4. Definición de los distintos tipos de Alimentos
Término Definición Referencia
Alimento Funcional Cualquier alimento o ingrediente que proporcione un
beneficio para la salud superior al que aportan los nutrientes
tradicionales que contenga.
(Thomas,
1994)
Quimio-
preventivo
Componente alimenticio, con función nutritiva o no que se
ha comprobado científicamente que posse potencial
inhibitorio, preventivo frente al cáncer primario y secundario.
(Bad y
Fenwick,
2004)
Nutracéutico
Cualquier sustancia que pudiera considerarse como
alimento, o parte de él, que proporcione beneficios médicos
o para la salud, incluyendo la prevención y el tratamiento de
enfermedades
(Andlauer y
Furst, 2002)
Fitoquímico
Sustancias que se encuentran en frutas y verduras
comestibles, que se ingieren diariamente en cantidades
importantes por los humanos, y que poseen el potencial de
modular el metabolismo de forma positiva en la prevención
del cáncer.
(Betoret, 2002)
Sin embargo, cuando se trata de definir a un producto nutracéutico, en México, la ley
es muy vaga y no delimita las fronteras entre éste y el alimento funcional. Con
respecto a los alimentos funcionales se dice que cuando se consume con regularidad
producen un efecto específico y aparentemente, la única diferencia con el
36
nutracéutico es la forma en la que se consumen. Así entonces, los nutracéuticos se
consumen en forma de cápsulas, polvo, tabletas, etc., mientras que los alimentos
funcionales se consumen siempre como alimentos ordinarios. De tal manera que,
cuando un fitoquímico se incluye en la formulación de un alimento, se considera un
alimento funcional. Si el mismo fitoquímico está incluido en una cápsula se considera
un nutracéutico (Espín et al., 2007).
El concepto de los alimentos funcionales fue desarrollado en Japón durante la
década de 1980’s, como una necesidad para reducir el alto costo de los seguros de
salud que aumentaban por la necesidad de proveer cobertura a una población cada
vez de mayor edad (Peninnton, 2002).
Con el paso del tiempo se han identificado componentes fisiológicamente activos o
bioactivos en los alimentos, soportados con un aumento en las evidencias científicas
en que se apoyan los efectos fisiológicos o los beneficios para la salud; al mismo
tiempo aumenta el interés de los consumidores, la industria y los legisladores por
este tipo de alimentos (Krist-Etherton et al., 2002).
Según la Japanese Ministry of Health and Welfare (2000) Japón (a partir de 1991) es
el único país que tiene un proceso regulador específico para la aprobación de
alimentos funcionales, conocidos como el sistema FOSHU, que está amparado por la
nueva ley de regulación de mejora nutricional según ordenanza ministerial No. 41, de
julio de 1991, enmendada por la Ordenanza Ministerial No. 33, de mayo 25 de 1996.
Los alimentos con la aprobación FOSHU están soportados por informes de
37
seguridad, evidencias científicas sobre el efecto en los humanos y la composición o
un análisis nutricional correspondiente. De acuerdo a los japoneses, un alimento
funcional debe cumplir 3 condiciones: 1. Estar constituido por ingredientes naturales,
2. Se debe consumir como parte de una dieta diaria y
3. Ser un alimento que al consumirse presente una particular función en el cuerpo
humano, como: mejoramiento en los mecanismos de defensa biológica, prevención o
recuperación de algunas enfermedades específicas, control de las condiciones
físicas o mentales y retardo del proceso de envejecimiento.
El mercado actual de los alimentos funcionales es estimado en el orden de 33
billones de dólares. Estados Unidos es el mercado más importante y dinámico con un
consumo estimado mayor del 50% de la cantidad global (42,43), donde los alimentos
funcionales representan aproximadamente un total del 2% del mercado total de los
alimentos (Hilliam, 2000). Existe evidencia documentada de desnutrición por
deficiencia de micronutrimentos entre la población de México; este padecimiento
afecta principalmente a niños menores de cinco años y a mujeres gestantes y en
periodos de lactancia. Una de las formas de atender la desnutrición por deficiencia
de micronutrimentos en los grupos de población con alto riesgo es, justamente,
mediante la suplementación de dichos nutrimentos (Rosado et al., 1995).
38
VII. Metodología
7.1 Área de Estudio
El proyecto se llevó a cabo en el Instituto de Ciencias del Mar y Limnología (UNAM)
se encuentra ubicado en Av. Joel Montes Camarena S/N, Centro. AP 811. CP 82040
en Mazatlán, Sinaloa, México (Figura 4). Los análisis se realizaron en el laboratorio
de Isotopos Estables los cuales son preparación de muestras, identificación de
macroalgas y análisis de muestras.
Figura 4. Ubicación del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología (UNAM) (INEGI,
2013)
39
7.1.1 Sitios de Muestreo
Con el fin de conocer la variabilidad de especímenes de macroalgas que se
encuentran en el Golfo de California se realizó un muestreo a lo largo de la línea de
las costas que se situados en ese cuerpo de agua. Cubriendo los estados de Baja
California Norte, Sur, Sonora y Sinaloa (Figura 5), se realizaron dos muestreos
intensivos en las primaveras del 2008 y 2009, recolectando especímenes en sus tres
divisiones, y tomando en cuenta las especies de macroalgas más abundantes y
representativas de cada sitio. Los puntos de muestreo se eligieron de acuerdo a la
accesibilidad, y a la presencia y/o abundancia de los organismos por ultimo cada
punto fue geo-referenciado mediante el uso de un instrumento de posicionamiento
global (GPS- Explorist 200 Magellan).
Figura 5. Sitios de muestreo del Golfo de California (Meráz-González, 2012).
40
Además de la red de monitoreo a lo largo de la Costa del Golfo, en las costas del
Estado de Sinaloa se realizó un muestreo más intensivo cubriendo dos épocas
climáticas contrastantes de la región (secas y lluvias). Estos muestreos se realizaron
en la segunda mitad o hacia el final de cada una de las épocas climáticas
dominantes en la región, que son secas (Abril y Mayo) y lluvias (Octubre y
Noviembre). Todos estos sitios de muestreos tenían diversos tipos de actividades
como agricultura, pesca, ganadería, turismo, zona portuaria etc.
Asimismo se estableció una red de monitoreo mensual localizada dentro del Estero
de Urías para la colecta de las especies de macroalgas dominantes durante un año,
estableciéndose una red de 17 estaciones (Figura 6). Juntamente con la colecta de
muestras, se realizaron mediciones in situ de variables fisicoquímicas para hacer
comparaciones espaciales y temporales de las condiciones ambientales. Los
muestreos mensuales se dividieron de la siguiente manera:
a) Por épocas: Secas frías (Febrero, Abril, Noviembre y Diciembre del 2009 y
Enero, Febrero y Marzo del 2010); Lluvias (de Julio a Octubre del 2009) y
secas cálidas (Mayo, Junio y Julio del 2009).
b) Por ambientes: Ambiente lagunar (AL): UR1-UR4 y UR14; ambiente lagunar
marino (LM): UR5-UR13 y UR17; y ambiente marino (M): UR15-UR19,
excepto UR17.
c) Por fuentes de aporte de metal: granja (UR1-UR2); Urbana (UR14);
Industrial (UR8-UR13); Influencia marina (UR18-UR19), Urbana-marina-canal
(UR17); zona portuaria (UR15-UR16), agrícola-urbana (UR4); Urbana-
agrícola-granja (UR5); Manglar-mezcla (UR3) y lagunar-mezcla (UR6-UR7).
41
Figura 6. Estaciones establecidas en el Estero de Urías para la colecta mensual de
macroalgas (Ochoa-Izaguirre y Soto-Jimenez, 2013).
7.2 Colecta y Preparación de muestras
Las muestras se colectaron a mano por inmersión al agua o mediante buceo libre y
fueron colocadas en una misma bolsa ziplock debidamente etiquetadas(clave de la
estación, posición geográfica y día y hora del muestreo). Las muestras fueron
almacenadas en hieleras herméticamente cerradas, enfriadas con bolsas de gel
congelado. Al finalizar la jornada de muestreo, las muestras de macroalgas fueron
lavadas con agua potable para remover sedimentos y sales, y cepilladas suavemente
para la eliminación de epibiontes. Al final se enjuagaron con agua MilliQ. Las
42
diferentes especies recolectadas en cada sitio fueron separadas y empacadas
individualmente en bolsas ziplock debidamente etiquetadas y todas colocadas dentro
de un mismo paquete. Las muestras se congelaron inmediatamente cómo fue
posible. Una porción pequeña de cada muestra fue separada en recipientes con fenol
al 4% en agua de mar para su posterior identificación (Figura 7).
Figura 7. Muestreo
Una vez en el laboratorio en Mazatlán, las muestras congeladas fueron colocadas en
charolas de plástico desechables para ser pesadas y posteriormente se liofilizaron a
una temperatura de -48°C con un presión de vacío de <90x10-3mB durante 72-96
horas utilizando una liofilizadoraLabconco/Freezone. Una vez secas se molieron con
un mortero hasta polvo fino, se almacenaron en recipientes de vidrio de cierre
hermético para realizarse posterior análisis.
43
7.3 Identificación de las macroalgas
La identificación de los especímenes colectados se realizó de acuerdo a las
características morfológicas externas, internas y reproductivas como: forma del talo,
tipo de ramificaciones, células de crecimiento, tipo de células y estructuras
reproductivas entre otras. Se utilizó un microscopio compuesto y se hicieron cortes
transversales y longitudinales del talo para conocer las características internas. Se
utilizaron claves dicotómicas referidas para la flora de estas costas: Setchell, y
Gardner (1920; 1924), Abbott y Hollenberg (1976), Ochoa- Izaguirre et al. (2002). La
identificación se realizó hasta nivel de especie o al menos a nivel de género donde
no fue posible establecer la especie (Figura 8). Este trabajo se llevó en el laboratorio
de Macroalgas de la Facultad de Ciencias del Mar de la Universidad Autónoma de
Sinaloa, a cargo de la Dra. Julia Ochoa Izaguirre.
Figura 8. Identificación de las macroalgas
44
7.4 Análisis de muestras
Alícuotas (≈0.2 g) de macroalgas secas, molidas y homogeneizadas se pre-digieren
con una mezcla de ácidos concentrados de alta pureza (10 mL HCl:HNO3, 1:3 v/v; +
1 mL H2SO4) durante 12-24 horas en bombas de teflón Savillex. Posteriormente, se
digieren en una plataforma de calentamiento Mod-Block durante 4 horas a 120°C
(Figura 9). Una vez enfriadas se transfirieron a viales de plástico debidamente
etiquetados y se aforaron con agua Milli-Q a aproximadamente 20 a 25 mL. Para la
cuantificación de cobre fue necesario diluir las muestras en 1:10 para
concentraciones muy altas, así mismo las muestras fueron leídas por el
Espectrofotómetro de Absorción Atómica operado en modo de horno de grafito
(GFAAS, VARIAN modelo VGA-77).
Figura 9. Análisis de cobre
45
7.5 Análisis estadístico de los datos
El método que se llevó a cabo para el análisis estadístico, después de haber
determinado las concentraciones de cobre en cada una de las especímenes se
calcularon la media, mediana, máxima y desviación estándar de acuerdo a las
distribuciones de géneros para este propósito se utilizó el procesador Excel 2011.
Además se utilizó el paquete estadístico JMP 11.0 para el análisis estadístico de los
datos.
46
VIII. Resultados
8.1 Sitios de Colecta
En este estudio se recolectaron muestras de macroalgas con un total de 152
estaciones localizadas en las costas del Golfo de California en los estados de Baja
California Norte, Sur, Sonora y Sinaloa. Se recolectaron más de 1,500 especímenes
de las tres divisiones (Chlorophyta, Phaeophyta y Rhodophyta). Por otro lado, se
realizó un intensivo muestreo espacio-temporal en el estero de Uríaspara conocer la
variabilidad espacio-temporal e interespecífico de los niveles de cobre. Para tal
propósito se recolectaron 422 especímenes de las tres divisiones mencionadas. Los
muestreos se realizaron en tiempos de lluvias, secas cálidas y secas frías para
verificar si existía alguna diferencia en la concentración del Cu entre los
especímenes de acuerdo a las estaciones del año y la localización del sitio de
colecta. En este estudio seleccionamos especímenes correspondientes a las
especies de macroalgas más abundantes y representativas de cada punto de
muestreo, por tanto se analizaron 1,152 muestras para la cuantificación de cobre.
8.2 Recolección de especímenes por latitud y longitud
La Figura 10 muestra la distribución de especímenes recolectados a lo largo de las
costas del Golfo de California según su latitud y longitud. Se observa una distribución
uniforme en las colectas, excepto en la zona correspondiente al Estero de Urías
47
donde el trabajo de recolecta fue más intensivo, realizado mensualmente en 20
estaciones distribuidas a lo largo de este cuerpo de agua.
Figura 10. Distribución de especímenes recolectados en función de la latitud (a) y de
la longitud (b).
8.3 Distribución de especímenes por los Estados costeros
La Figura 11 muestra la distribución de especímenes recolectados en cada uno de
los estados costeros que conforman el litoral del Golfo de California, incluyendo
algunas muestras recolectadas en Vallarta en las costas de Jalisco. En el estado de
Sinaloa se realizó la colecta más intensiva, principalmente en el Estero de Urías.
Asimismo, en la regionalización del Golfo de California, se observa que en la región
sur se recolectaron más especímenes que en la norte y centro.
48
Figura 11. Distribución de especímenes recolectados en los estados (a) y regiones (b)
que conforman el litoral del Golfo de California.
8.4 Distribución de especímenes por época climática
La Figura 12 muestra la distribución de especímenes recolectados según la fecha y
época de colecta. Los muestreos se realizaron desde principios del 2008 hasta
finales del 2010. La mayoría de las muestras se recolectaron en las épocas de secas
cálidas y frías y en menor cantidad en lluvias.
49
Figura 12. Distribución de especímenes recolectados en las diferentes fechas de
muestreo (a) abarcando tres épocas climáticas (b).
8.5 Distribución de las colectas por actividad en la cuenca de captación
La Figura 13 muestra la distribución de especímenes recolectados en los diferentes
ecosistemas costeros según sus usos y actividades principales en sus cuencas y
litorales. La mayoría de muestras fueron recolectadas en ecosistemas con
actividades agrícolas, acuícolas, usos portuarios e industriales, y/o con vocación
turística.
50
Figura 13. Distribución de la recolección de especímenes en función de las actividades
realizadas en las cuencas de captación de los ecosistemas estudiados.
8.6 Análisis de especímenes por grupos taxonómicos
La Figura 14 muestra la distribución de especímenes recolectados a lo largo de las
costas del Golfo de California según sus grupos taxonómicos, clases, orden y familia.
La distribución fue similar entre los tres taxones, en tanto que las clases
Florideophycidae, Phaeophyceae y la Ulvophyceae, fueron las mejor representadas.
En este estudio se recolectaron especies de macroalgas correspondientes a 34
familias, siendo la Gracilariaceae y la Ulvaceae las mejor representadas.
51
Figura 14. Distribución de especímenes de macroalgas recolectados clasificados por género
(a) y especie (b)
8.7 Distribución de macroalgas por género y especies
La Figura 15 muestra la distribución de especímenes clasificados por género y
especie. Un total de 60 géneros fueron representados por 154 de especies de
macroalgas. Los géneros Colpomenia, y Gracilaria, fueron las mejor representados.
En tanto que los especímenes en su mayoría correspondieron a las especies
Caulerpasertularioides, Colpomeniatuberculata,
Gracilariavermiculophylla.
52
Figura 15. Distribución de especímenes de macroalgas recolectados clasificados por
género (a) y especie (b)
53
8.8 Distribución de macroalgas en función del hábitat de colecta
La gran mayoría de los especímenes fueron recolectados en el ambiente intermareal
(>90%), y el resto en el submareal. Los especímenes recolectados en la zona
intermareal corresponden a organismos que están eventualmente a la atmosfera, en
cambio la zona submareal que está más bajo que el intermareal y que se caracteriza
por estar siempre cubierta con agua, por lo tanto, las macroalgas no son están
expuestos al aire, y no son afectados por los cambios de marea.
8.9 Contenido de cobre de las macroalgas por división
La figura 16 muestra las concentraciones de cobre según sus taxones. Las
Chlorophytas en general presentan el mayor rango de concentraciones seguidos en
las Phaeophyta y Rhodophyta. Un valor extremadamente alto fue observado en las
Phaeophyta correspondiente a un espécimen recolectado en la Paz, Baja California.
La división Chlorophyta promedió 51.16±169.6 g g-1 (n=441), variando desde 0.06 a
2,022 g g-1. La división Phaeophyta 21.43±135.5 g g-1, desde 0.29 a 2,372g g-1
(n=314), mientras que el taxón Rhodophyta 19.87±44.7 g g-1, desde 0.06 a 720.5 g
g-1 (n=396).
54
0
400
800
1,200
1,600
2,0002,400
Co
nc
Cu m
g/g
Ch
loro
phy
ta
Phae
op
hyta
Rho
dop
hyta
División
Figura 16. Concentración de cobre por división
La Tabla 6 presenta un resumen estadístico de los principales géneros de macroalga
estudiados. Destacan los géneros Bryopsis (78.8g g-1), Caloglossa (40.9g g-1),
Ceramium (131.5g g-1), Colpomenia (39.0g g-1), Polysiphonia (40.6g g-1) y Ulva
(64.0g g-1) por presentar los mayores promedios de Cu. En tanto que los géneros
Ahnfeltiopsis, Amphiroa, Chaetomorpha, Endarachne, Eucheuma, Gigartina,
Gymnogongrus, Hypnea, Prionitis, Rosenvingea y Schizymenia presenaron niveles
promedios <10 g g-1.
En la Tabla 7 se presenta un resumen estadístico de los niveles de cobre
encontrados en las principales especies recolectadas en los ecosistemas del Golfo
de California.
55
Los niveles de concentracion mostraron una enorme variabilidad entre individuos y
especies, de niveles tan bajos como 0.06 g g-1 hasta máximos de 2,372 g g-1 en
base de peso seco. Las especies de Bryopsis pennatula (174.5 g g-1), Ceramium
mazatlanense (180.4 g g-1), Ulva flexuosa (114.3 g g-1) y U. intestinalis(147.7 g g-
1) fueron las que mostraron los mayores promedios de concentración de Cu.
Especimenes de Ahnfeltiopsis leptophylla, Chaetomorpha antennina, diferentes
especies de Codium (por ejemplo C.amplivesiculatum, C. Brandegeei y C. Fragile),
de Gracilaria (por ejemplo G. crispata y G. pacifica) y de Sargassum (por ejemplo S.
Herporhizum, S. Johnstonii y S. Lapazeanum) presenaton promedios cercanos o
menores a 10 g g-1.
Se pudieron observar especimenes de algunas especies con niveles
extraordinariamente elevados, alcanzado varios cenetenares (Bryopsis pennatula,
Ceramium mazatlanense, Codium simulans, Padina durvillaei, Ulva clathrata, Ulva
expansa y Ulva lobata) o incluso miles de g g-1 (Colpomenia tuberculata, Ulva
acanthophora, Ulva flexuosa y Ulva intestinalis).
56
Tabla 5. Resumen estadístico de las concentraciones de Cu en los principales géneros de
macroalgas recolectados en el litoral del Golfo de California.
GENERO PROMEDIO SD MINIMO MAXIMO N
Acanthophora 13.4 11.6 5.2 21.6 2
Ahnfeltiopsis 9.5 8.7 1.6 23.9 7
Amphiroa 3.5 1.6 2.3 5.4 3
Bostrychia 26.0 15.0 8.8 57.9 13
Bryopsis 78.8 172.4 9.1 837.2 22
Caloglossa 40.9 34.3 10.3 133.1 12
Caulerpa 17.6 25.1 0.1 160.9 41
Centroceras 17.6 18.9 5.6 39.3 3
Ceramium 131.5 211.8 16.4 720.5 10
Chaetomorpha 9.8 7.9 2.6 32.3 17
Cladophora 21.4 15.9 1.9 52.3 17
Codium 11.7 35.4 1.3 225.1 39
Colpomenia 39.0 249.4 0.8 2,372 90
Dermonema 6.5 1.5 5.5 7.6 2
Dictyota 23.1 18.9 0.8 88.8 33
Digenia 21.9 4.1 17.8 25.9 3
Ectocarpus 33.3 25.4 11.0 85.6 13
Endarachne 4.1 1.6 2.5 5.7 3
Eucheuma 6.1 8.7 1.2 21.7 5
Gelidium 14.4 9.3 8.7 25.2 3
Gigartina 7.6 7.1 1.5 21.0 9
Gracilaria 13.4 18.8 0.1 189.1 146
Grateloupia 15.1 13.4 1.6 77.7 42
Gymnogongrus 6.4 5.5 1.4 18.5 10
Halymenia 19.3 25.4 3.3 67.2 6
Hydroclathrus 10.1 5.8 2.9 21.7 9
Hypnea 9.6 5.3 1.7 20.1 29
Laurencia 24.8 64.8 1.7 306.4 21
Padina 15.9 52.2 0.3 351.5 44
Polysiphonia 40.6 41.7 0.2 134.6 28
Prionitis 3.1 0.8 2.2 3.6 3
Rhizoclonium 26.6 20.1 3.2 82.4 24
Rhodoglossum 18.0 18.7 4.9 39.4 3
Rosenvingea 6.5 8.7 1.0 16.5 3
Sargassum 10.9 16.7 0.4 133.0 97
Schizymenia 3.4 1.9 1.8 5.4 3
Spyridia 21.3 20.1 1.9 62.5 21
Ulva 64.0 201.9 0.4 2,022 289
57
Tabla 6. Resumen estadístico de los niveles de concentración de cobre en especies de
macroalgas recolectadas en el litoral del Golfo del California.
ESPECIE PROMEDI
O SD MINIM
O MAXIMO N
Ahnfeltiopsis leptophylla 9.50 8.72 1.58 23.9 7
Bostrychia radicans 26.0 15.0 8.8 57.9 13
Bryopsis corticulans 42.9 34.0 9.4 150.1 16
Bryopsis pennatula 174.5 325.9 9.1 837.2 6
Caloglossa leprieurii 41.5 35.9 10.3 133.1 11
Caulerpa sertularioides 18.07 26.0 0.1 160.9 38
Ceramium mazatlanense 180.5 302.8 23.0 720.5 5
Ceramium sinicola 82.46 56.9 16.4 169.9 5
Chaetomorpha antennina 5.33 1.96 2.61 8.28 7
Chaetomorpha linum 16.62 8.49 4.42 32.3 7
Cladophora columbiana 24.69 18.5 3.40 52.3 9
Codium amplivesiculatum 7.09 6.8 1.73 26.1 12
Codium brandegeei 5.79 1.4 4.00 7.1 6
Codium fragile 5.45 3.1 3.79 11.0 5
Codium simulans 39.34 82.2 2.07 225.1 7
Codium sp. 3.84 2.7 1.30 9.9 9
Colpomenia ramosa 21.79 43.7 0.81 159.5 12
Colpomenia sp. 9.76 11.3 2.99 44.5 12
Colpomenia tuberculata 47.42 290.8 1.25 2,372 66
Dictyota dichotoma 27.05 21.1 1.31 88.8 21
Dictyota sp. 18.47 12.3 5.43 38.6 9
Ectocarpus simulans 41.46 31.8 15.4 85.6 6
Ectocarpus sp. 26.28 17.8 11.0 54.0 7
Gigartina sp. 6.47 7.4 1.46 21.0 6
Gracilaria crispata 6.36 6.3 0.06 17.4 7
Gracilaria pacifica 5.71 2.7 2.11 9.5 7
Gracilaria sp. 8.21 7.0 0.90 22.3 14
Gracilaria spinigera 10.98 8.4 4.12 22.2 4
Gracilaria subsecundata 5.39 1.8 2.82 8.6 7
Gracilaria vermiculophylla 17.03 22.1 1.17 189.1 96
Grateloupia filicina 15.03 6.8 4.39 29.9 26
Grateloupia howeii 11.07 9.5 1.59 24.0 5
Grateloupia sp. 11.26 15.1 1.70 37.7 5
Gymnogongrus sp. 5.02 3.6 1.36 11.8 9
Hydroclathrus clathratus 10.57 6.0 2.89 21.7 8
Hypnea sp. 8.00 4.0 2.85 17.6 13
Hypnea valentiae 14.68 4.3 9.14 20.1 7
58
Laurencia sp. 13.32 7.4 1.71 23.3 9
Padina durvillaei 19.98 63.0 1.16 351.5 30
Padina sp. 7.23 5.4 0.29 17.8 13
Polysiphonia johnstonii 57.22 47.9 9.88 133.5 6
Polysiphonia pacifica 57.41 43.0 12.0 134.6 12
Rhizoclonium riparium 29.28 21.2 13.4 82.4 12
Rhizoclonium sp. 18.66 15.1 3.15 48.1 7
Sargassum herporhizum 4.87 2.9 2.83 10.0 5
Sargassum horridum 16.60 14.5 1.99 45.0 15
Sargassum johnstonii 9.26 17.4 0.47 58.2 10
Sargassum lapazeanum 8.57 4.1 5.13 18.1 8
Sargassum sinicola 14.93 26.4 0.76 133.0 27
Sargassum sp. 7.89 6.1 0.44 25.0 24
Spyrida sp. 28.02 30.9 1.90 62.5 5
Spyridia filamentosa 19.14 16.2 4.07 57.6 16
Ulva acanthophora 73.57 284.8 1.46 1524.7 28
Ulva clathrata 36.33 34.5 13.2 102.2 6
Ulva expansa 29.74 37.3 9.36 243.1 43
Ulva flexuosa 114.28 236.9 0.56 1,349 48
Ulva intestinalis 147.70 379.6 6.74 2,022 42
Ulva lactuca 16.73 17.4 0.37 75.2 37
Ulva linza 5.97 3.1 3.22 11.1 6
Ulva lobata 38.59 53.0 3.14 370.7 47
Ulva sp. 25.74 79.2 1.54 367.4 21
59
8.10 Variación interespecífica e intraespecífica
La alta variabilidad observada en las concentraciones de Cu entre los especimenes
estudiados, fue evaluada en terminos de variabilidad interespecífica tratandose de
especimenes de diferentes especies, y como variabilidad intraespecifica, es decir
individuos de una misma especie recolectados en un mismo sitio y/o época (Figura
17).
La variabilidad interespecifica se pudo observar hasta en especies del mismo género.
Por ejemplo, especimenes recolectadas en el Estero de Urías del género Ulva
representado por las especies U. expansa, U. flexuosa, U. intestinalis, U. lactuca y la
U. lobata, tuvieron un promedio global fue de 88.3±231 g g-1 con un rango de 5.56 a
2,022 g g-1. El coeficiente de variación fue estimado en 262%. Diferencias
significativas (p<0.05) fueron observadas entre las diferentes especies.
Figura 17. Niveles de concentración de Cu en especies del género Ulva recolectadas
en el Estero de Urías. Letras diferentes indican diferencias significativas: A<B.
60
La varibilidad intraespecifica fue evaluada con especimenes de Gracilaria
vermiculophylla recolectados en el Estero de Urías. En la Figura 18 se puede
observar la gran variabilidad en los contendidos de Cu en especímenes de G.
vermiculophylla recolectadas en diferentes fechas de muestreo. Los 70 individuos
recolectados promediaron 18.0±14.2 g g-1, desde 3.65 hasta 112.6 g g-1 y con un
coeficiente de variación de 79%.
Figura 18. Niveles de concentración de Cu en especímenes de Gracilaria
vermiculophylla recolectadas en diferentes fechas de muestreo en el Estero de Urías.
8.11 Variabilidad espacial; Niveles de Cu en macroalgas en los litorales
peninsular y continental
Se graficaron las concentraciones de Cu en función de la latitud y longitud de los dos
principales márgenes que conforman al Golfo de California, la parte peninsular
(Figura 19) y la continental (Figura 20). La Figura 19 muestra los rangos de
61
concetracion con respecto a peninsular, la más alta concentración se encuentra en
Baja California Sur en una estación de la ciudad y puerto de La Paz (426.2 mg/kg)
con la siguiente coordenadas (24.1644° y -110.3150°). En Baja California Sur
también se encontraron altos niveles en un sitio asociado a una compañia minera
dedicada a la explotacion de roca fosforica. En la Figura 20 la concentración mas alta
se localiza en Sinaloa en el estero de Urias (1,349 g g-1), en sus coordenadas
(23.2114167° y -106.3910°).
Figura 19. Niveles de concentración de cobre en especímenes de macroalgas
recolectadas en el margen peninsular del Golfo de California.
62
Figura 20. Niveles de concentración de cobre en especímenes de macroalga
recolectadas en el margen continental del Golfo de California.
8.12 Variación temporal de Cu en macroalgas
La figura 21 muestra los rangos de concentración de cobre, con respecto a los
especímenes según en su época de colecta. En épocas de lluvias, el Cu promedió
43.36±107.2 g g-1, con mínimos de 0.06 a 1,122 g g-1 (n=177). En secas cálidas el
Cu promedió 23.31±86.1g g-1, variando desde 0.44 a 1,349 (n=466), mientras que
en secas frías promedió 36.59±165.7 g g-1, desde un mínimo 0.06 a 2,374 g g-1
(n=509). La mayor variabilidad fue observada en época de secas frías (450%), en
tanto en secas cálidas (369%) y lluvias (247%) se encuentra en el mismo rango.
63
0
400
800
1,200
1,600
2,0002,400
Con
c C
u m
g/g
Lluv
ias
Seca
s cá
lidas
Seca
s Fría
s
Época
Figura 21. Concentración de cobre por Época
En la figura 22 se presenta la variabilidad temporal del Cu en especímenes
recolectadas en las costas de Mazatlán y dentro del Estero de Urías. No se observa
una clara tendencia con respecto a las fechas de muestreo, aunque en general las
concentraciones mas altas fueron observadas hacia la época de lluvias.
64
Figura 22. Variación temporal de Cu en macroalgas recolectadas en las aguas
costeras de Mazatlán (Bahía y Estero de Urías).
8.13 Distribución en función de la concentración de Cu
En relacion a la distribución de los niveles de Cu en las macroalgas estudiadas, los
niveles bajos (<10 g g-1) fueron observados en 46% de las muestras y ligeramente
enriquecidos (de 10 a 20 g g-1) en el 24%. Los niveles enriquecidos (20 a 100 g g-
1) fueron observados en el 26% de las muestras estudiados. Los valores
extremadamente enriquecidos (>100 g g-1) en cerca del 4% de las muestras,
equivalente a 42 especimenes. Tales especimenes fueron principalmente
recolectados en el Estero de Urias en el puerto de Mazatlán y en las costas de Baja
California Sur frente a la mina Soledad. Una muestra extremadamente contaminada
65
46%
26%
4% 24%
% distribución concentraciones de Cu >10
20 a 100
>100
10 a 20
se colectó en el área industrial del puerto de Guaymas y otra en la desembacodura
del río Asunsión, ambos en Sonora.
Figura 23. Distribución del porcentaje de individuos analizados en función de
diferentes rangos de concentración de Cu en g g-1.
La figura 24 muestra la variacion de la concentracion de Cu en especimenes de U.
lobata expuestos bajo condiciones conttroladas de laboratorio a diferentes
concentraciones de Cu en agua de mar. Se puede observar una tendencia
significativa a incrementarse la concentración en el alga conforme se incrementó la
concentracion de exposicion en el el experimento. Este incremento lineal demuestra
la alta capacidad de esta especie para absorber Cu, lo cual consta los datos
observados en el campo.
66
Figura 24. Relación lineal entre las concentraciones de Cu observadas en
especimenes incubados de Ulva lobata y las concentraciones de expocisión en el
agua de mar de los experimentos.
67
IX. Discusión
De acuerdo a estudios previamente publicados a nivel mundial, las concentraciones
de cobre en especímenes de macroalgas provenientes de sitios considerados no
contaminados varía entre 6 y 12 g g-1 de peso seco (Stenner y Nickless, 1975;
Walner, Seeliger y Da Silva, 1986; Ho, 1987). Por ejemplo, el valor promedio
reportado para Ulva lactuca obtenida de sitios no contaminados fue de 0.1±3 y
0.86±3.55 g g-1 de peso seco y para U. intestinalis de 3.49±5.42 g g-1 (Shiber y
Washburn, 1978; Wong et al., 1982). Mientras que las concentraciones en
especímenes de sitios reconocidos como contaminados varía de 20 a 70 g g-1 (p.
ej., Stenner y Nickless, 1975; Seeliger y Edwards, 1987; Phillips, 1990; Anexo 1). En
sitios altamente contaminados los valores de Cu oscilan entre 14 y 355 g g-1 (Wong
et al, 1982;. Seeliger y Edwards, 1987; Ho, 1990). Malea and Kevrekidis (2014)
reportan un valor de Cu excepcionalmente altos en Cysoseina recolectada en Golfo
de Thessaloniki,Grecia con 879 g g-1.
En este estudio se evaluaron los niveles de concentración de Cu en varios cientos de
especímenes correspondientes a casi un centenar de especies de los tres taxones
de macroalgas. Comparativamente con nuestros resultados, cerca de la mitad de las
muestras analizadas registraron valores <10 μg g-1, es decir, niveles
correspondientes a sitios no-contaminados. Sin embargo, una tercera parte presentó
niveles de concentración de 20 a 100, correspondientes a sitios contaminados, e
incluso el 4% de las muestras registró >100 g g-1. Además en este estudio al menos
5 especímenes valores superiores al máximo reportado en la literatura en el Golfo de
68
Thessaloniki, Grecia. Valores promedios de hasta 2,372 g g-1 son tres órdenes de
magnitud respecto a los valores naturales.
La altas concentraciones de Cu reportadas en las macroalgas en otros estudios y en
nuestro trabajo, confirman que estos organismos tienen la capacidad de concentrar
este elemento (Seeliger y Edwards, 1977; Rai et al., 1981; Talbot y Chegwidden,
1982; Seeliger y Cordazo, 1982; Reed y Moffat, 1983; Lobban et al, 1985;. Ho, 1987).
Las macroalgas poseen capacidades de absorber y acumular de metales dada a la
alta concentración de compuestos polisacáridos, proteínas y lípidos en la paredes
celulares superficiales. Estos compuestos contienen algunos grupos funcionales
tales como amino, hidroxilo, carboxilo y sulfato, que pueden actuar como sitios de
unión para metales (Holan y Volesky, 1994; Yu et al., 1999).
En el caso particular de las macroalgas verdes, estas contienen heteropolisacáridos
complejos en su pared celular que pueden proporcionar amino, carboxilo y grupos
sulfato y fosfatos (Andrade y Rollemberg, 2005). Estos compuestos son excelentes
sitios de enlace para la retención de metales (Davis et al., 2003). El contenido de
minerales varían de acuerdo al lugar de muestreo, exposición al oleaje, tiempo de
residencia oceánica, factores fisiológicos, ambientales y sobre todo al género de la
macroalga (Honya et al., 1993; Mabeau y Fleurence, 1993; Yoshie et al., 1994;
Baumann et al., 2009).
69
9. 1 Diferencias interespecíficas e intraespecíficas
Al igual que en otros trabajos, se observa una muy elevada variabilidad entre
especímenes de la misma especie (intraespecífica) y de diferentes especies
(interespecífica) recolectados en un mismo sitio. De acuerdo con los autores en la
literatura, esta enorme variabilidad es resultado de las diferencias morfológicas entre
las especies. Variaciones interespecificas, como las observadas en el nuestro
estudio, puede deberse principalmente a diferencias en la capacidad de
acumulación, y esta su vez a variaciones morfológicas. Por ejemplo, la U.
compressa, U. lactura y U. expansa (laminarias), presentaron mayores niveles de
concentarcion a los observados en la U. intestinalis (tubular).
Este resultado es similar a los hallazgos de Seeliger y Edwards (1987), quien señaló
que en la bahía de Raritan (Nueva York) U. linza acumuló más cobre que U. lactuca.
Stenner y Nickless (1975) encontraron mayores concentraciones de Cu y Zn en
algunas especies de Ulva (antes enteromorpha) que en U. lactuca de un sitio en el
sur de España.
Hay varias explicaciones posibles para estos resultados, incluyendo: diferentes
capacidades genéticas para la acumulación del metal, variables ambientales
influyendo diferencialmente en las tasas de absorción y acumulación entre las
especies. Sin embargo, diferencias entre géneros no siempre se encuentran (p. ej.
Ho, 1987; Ho, 1990; Munda y Hudnik, 1991; Weis y Weis, 1992).
70
Esta falta de consistencia en los resultados obtenidos a partir de diferentes estudios
hace que sea difícil llegar a una explicación adecuada para los procesos que
representan los niveles medidos de metales dentro de estas dos algas marinas. Su
idoneidad como biomonitores cuantitativos cosmopolitas, por tanto, requiere un
análisis más cuidadoso. Diferencias entre individuos de una misma especie
recolectadas en el mismo sitio, tales como las observadas en especímenes de G.
vermiculophylla recolectados en Urías, puede ser explicada por factores espacio-
temporales y por diferencias en la condición de los individuos.
La figura 25 presenta un compendio de concentraciones de Cu en diferentes
géneros de macroalgas más comúnmente reportados en la literatura científica
internacional. Es posible observar una alta variabilidad en los resultados reportados
entre y dentro de un mismo genero. Se observa que los géneros Caloglossa,
Ceramium y Cysoseina presentan altos valores de concentración.
71
Figura 25. Niveles de concentración de Cu en diferentes géneros de macroalgas.
Valores reportados en la literatura.
9.2 Variaciones estacionales
Variaciones estacionales de las concentraciones de metales de macroalgas son
comúnmente observadas. Basadas en la premisa de que las macroalgas reflejan las
concentraciones metal biodisponible en el agua de mar, tales variaciones en las
macroalgas debieran ser el resultado de las variaciones estacionales en las
concentraciones de metales en el agua.
En un estudio de cinco especies de macroalgas, Lacerda et al. (1985) encontraron
valores máximos en la temporada de lluvias (verano), que atribuyeron a
concentraciones potencialmente más altos de metales en el agua debido a un
aumento en las entradas terrestres. Esto implica que cambios similares debieran
ocurrir entre metales de fuentes comunes.
72
Sin embargo, las variaciones de metal en las macroalgas no siempre puede ser
atribuido a la variación en las concentraciones de estos elementos en solución, sino
relacionado con factores metabólicos debido al crecimiento. La idea de que las
concentraciones de metales disminuyen en macroalgas durante los períodos de
crecimiento (p. ej. en el verano) y aumentan durante el período de reposo (p. ej. en el
invierno) ha sido considerada (Fuge y James, 1974). En periodos de crecimiento
activo, los metales acumulados tienden a diluirse y de ese modo a reducir las
concentraciones, ocurriendo lo contrario en períodos de lento crecimiento (Phillips,
1994).
Riget et al. (1995) observaron variaciones estacionales de las concentraciones de
metales en Fucus vesiculosus en Groenlandia, una zona muy alejada de fuentes
antropogénicas de metales y por lo tanto las fluctuaciones encontradas deben reflejar
las variaciones naturales. La causa de la variación estacional fue atribuida al
crecimiento, ya que las concentraciones fueron más altas en invierno, cuando el
crecimiento es mínimo y la disminución en el verano cuando está en su máximo. En
algunos estudios se han encontrado concentraciones más altas de metales durante
los períodos de crecimiento. Catsiki y Papathanassiou (1993) observaron una mayor
acumulación de varios metales en Ulva lactuca en verano. Resultados similares
fueron observados en Ascophyllum nodosum en Oresund (Suecia) con máximos a
mediados de julio y por Drude de Lacerda et al. (1985) que encontraron mayores
concentraciones de Cd, Cu y Pb (entre otros metales) en verano y mínimo en
invierno.
73
Haritonidis (1995) y Malea (1999) atribuyeron el patrón estacional de las
concentraciones de varios metales en Ulva rigida y U. linza en el sentido de
crecimiento y otros factores tales como la edad del tejido examinado, y factores
abióticos tales como la salinidad y la temperatura, así como la variación en
concentraciones de metales en el medio ambiente. Incluso la interacción entre
diferentes tipos de factores puede también explicar las variaciones en las
concentraciones de metales en solución, las interacciones entre los metales y otros
elementos y, por ende la concentración final en el alga.
Estos cambios se explican por la existencia de mayores tasas de fotosíntesis y la
respiración durante esta temporada, lo que favorecería la asimilación de metales. La
variación temporal en las tasas de crecimiento de los organismos esta relacionadas
con cambios en los factores ambientales, tales como salinidad, pH, temperatura e
irradiación. Por ejemplo, la radiación solar disminuye considerablemente del verano
al invierno, con niveles máximos en julio (cm-2/ día-1 572 cal) y niveles mínimos en
enero (124 cal/cm-2/día-1) en el puerto de Mazatlán. Incluso dentro del estero de
Urías la irradiación en un mismo momento es muy diferente entre la boca y los
canales de marea debido al efecto del sombreado del bosque de manglar.
El cambio de temperatura en las aguas superficiales puede ser muy grande, variando
desde los 20ºC en invierno en la boca y parte central del estero hasta >40ºC en el
verano en las partes mas someras de la parte central de la laguna (Ochoa-Izaguirre y
Soto-Jiménez, 2013). Lo mismo ocurre para la salinidad con rangos que van desde
74
las 10 hasta las 40 ups. La disminución de la salinidad producido por entradas de
agua de lluvia y efluentes puede conducir a un aumento en los niveles de metales en
organismos marinos (Munda, 1984;. Struck et al., 1997; Wang y Dei, 1999).
La disminución de la competencia de otros metales divalentes y la interacción
selectiva con alginatos de la membrana celular son posibles razones dadas por
Munda y Hudnik (1988) para explicar el aumento de la incorporación de Zn y Mn en
Fucus vesiculosus cultivada con la disminución de la salinidad. Wang y Dei (1999)
demostraron los efectos de la salinidad sobre las concentraciones de metales en
Ulva lactuca y Gracilaria blodgettii. Los autores sugirieron cambios fisiológicos en las
macroalgas resultando en diferentes tasas de acumulación en respuesta a cambios
físico-químicos en el medio, en particular en la concentración de iones libres,
coeficiente de actividad o fuerza iónica.
En este estudio, las concentraciones de cobre en U. lactuca variaron
estacionalmente, con niveles significativamente más altos de Cu en individuos
recolectados durante el invierno que durante el verano. Aunque este resultado podría
ser explicado por cambios en las tasas de crecimiento, no se puede utilizarse el
mismo argumento para U. intestinalis que no mostró cambios estacionales para el
cobre como ocurrió con U. lactuca. Estos resultados destacan la complejidad de la
interacción relaciones entre el metabolismo, tasa de crecimiento y la absorción de
metales, para los que no ha habido una explicación adecuada para la mayoría de
especies de algas marinas y metales. Sin embargo, un reciente estudio realizado por
Peraza-Yee (2014) revela que el contenido de minerales en macroalgas recolectadas
en invierno (2013) es mayor que las recolectadas en el verano, concordando con la
75
disminución en el contenido de carbohidratos en los especimenes de las mismas
especies (efecto de dilución de componentes).
Otra posible fuente de variación estacional es un aumento en los niveles de metales
en solución debido a las entradas fluviales durante el verano. La movilización de los
metales de los sedimentos en las zonas cubiertas por grandes cantidades de
macroalgas podría contribuir a esta acumulación. Esto ocurre en periodos de mareas
vivas o en épocas de huracanes y tormentas. Además grandes diferencias de
concentración entre sitios para especímenes de la misma especie o genero. En
general con valores mas bajos hacia la zona costera de Baja California, con
excepción de la Bahía de la Paz y de una zona minera cercana a La Paz. Mientras
que las mas altas concentraciones hacia la parte sur del Golfo, en particular, dentro
del Estero de Urías.
9.3 Relación entre Cu en la macroalga y su agua circundante
La figura 26 muestra la relacion lineal entre las concentraciones de Cu en
macroalgas y las de su correspondientes niveles en el agua de mar de datos
obtenidos de la literatura. Cabe señalar que aunque un buen numero de muestras
fueron removidos del grafico dado que presentaban valores de Cu en las macroalgas
muy elevados y quedaban como anomalos en el grafico. Aunque no es posible
76
explicar porque mismos individuso esxpuesto a las mismas concentaciones pudieron
presnetar niveles tan diferentes al resto.
Figura 26. Relación lineal entre las concentraciones de Cu en agua de mar y en
macroalgas.Valores obtenidos de la literatura.
Una alternativa a la determinación directa de metales en agua de mar, es la
utilización de un biomonitor adecuado, en este caso las macroalgas. Habiendo
estimado los correspondientes factores de concentración, es factible estimar la
concentración del metal en el agua de mar a partir de la concentración del metal en
la macroalga. Sin embargo, las ventajas y la precisión de este procedimiento
depende del cumplimiento de varios criterios (Phillips, 1977, 1993, 1994; Phillips y
Rainbow, 1994). En este estudio no se evaluaron simultáneamente los niveles de
concentración de Cu en el agua de mar circundante de los sitios de colecta de
macroalgas. Sin embargo, mediante el análisis experimental se deduce que la
77
concentración de Cu en las aguas costeras del Golfo oscilan entre valores promedios
de 0.3 hasta de 12.1 g L-1. Sin embargo, se pueden observar picos máximos de 20
a 118.3 g L-1 en algunos sitios, por ejemplo del interior del Estero de Urías, frente a
la mina soledad y en el interior del puerto de Guaymas.
Los valores reportados de las concentraciones de cobre en agua de mar varía
ampliamente (Phillips, 1977; Haraldsson y Westerlund, 1988; Bryan y Langston,
1992; Correa et al., 1996). La concentración de cobre total en agua de mar varía
desde 0.002 hasta 0.6 g g L-1(Lobban et al., 1985;. Maeda y Sakaguchi, 1990;
Phillips, 1977). En aguas costeras sin historia de contaminación de cobre, las
concentraciones varían entre 0.5 y 3 g L-1(Lewis, 1995). Estos valores pueden
aumentar varias veces en aguas costeras afectadas por los desechos de
asentamientos humanos industrializados (Seeliger y Edwards, 1977; Chan et al.,
1974; Stenner y Nickless, 1975; Gupta y Arora, 1978; Shioi et al., 1978;. Wallner et
al., 1985; Chung y Brinkhuis, 1986; Ho, 1987). Las concentraciones de cobre también
varían con la latitud y la profundidad (Correa et al., 1996).
La concentración de metales en solución en las aguas costeras por lo general
disminuye desde las zonas interiores de los estuarios a mar abierto. En el presente
estudio, los metales presentes en concentraciones más altas en los sitios interiores,
a excepción de aquellos sitios menos susceptibles a ser influenciados por la actividad
humana y en los que los niveles e concentración fueron relativamente bajos. En
contraste, los niveles de Cu en areas que son más influenciados por efectos
78
antropogénicos fueron significativamente mayores a los valores considerados como
naturales.
9.4 Fuente del Cobre
Las emisiones antropogénicas de Cu incluyen plantas de fundición ferrosas y no
ferrosas, plantas de producción de energía eléctrica e incineradores. La mayor fuente
de liberación de cobre al ambiente es a partir de jales y residuos de minas de cobre.
El uso de producto conteniendo cobre en la agricultura (fertilizantes, pesticidas)
representa el 2% de cobre liberado al suelo y eventualmente llevado a zonas
costeras por lixiviación vías aguas superficiales y/o subterráneas (OMS, 1998). Otras
fuentes de cobre al ambiente marino son los alguicidas y antifouling utilizados en las
pinturas de las embarcaciones (Stauber y Davies, 2000) y en las aguas residuales
domésticas. Un buen ejemplo de tales fuentes es el Estero de Urías. Una de las
zonas mas industrializadas y urbanizadas en este estudio, la región que presentó los
mayores contenidos de Cu en las macroalgas.
9.5 Mecanismos de toxicidad
La forma química o especiación del cobre en el agua de mar es una consideración
muy importante en la realización de pruebas para determinar su toxicidad, ya que
diferentes especies de cobre pueden tener diferentes grados de toxicidad de algas
marinas (Sunda y Guillard 1976, Stauber y Florencia 1987, Phinney y Bruland 1994).
El cobre disuelto en el agua de mar es principalmente acomplejado por la materia
orgánica natural (Coale y Bruland 1988, 1990, Bruland et al., 1991), lo cual reduce su
79
toxicidad (Sunda y Guillard 1976). De acuerdo a los estudios de toxicidad de cobre
en organismos acuáticos, el Cu2+ es la forma química más tóxica (Magnuson et al.,
1979). Mientras que complejos de cobre solubles muestran menos toxicidad.
Complejos de cobre orgánicos altamente estables pueden formar una fracción
significativa de cobre total en aguas naturales (Florencia, 1982). Una excepción son
los complejos órgano-cobre solubles en lípidos, por ejemplo el fungicida 8-
hidroxiquinolina, que son altamente tóxico (Florencia et al., 1983; Ahsanullah y
Florencia, 1984). El Cu en estos complejos liposolubles se pueden difundir
directamente a través de la membrana celular, donde tanto el metal como el ligando
pueden ejercer toxicidad por separado.
En general, el Cu libre es considerado menos tóxico que el mercurio, pero mas que
el cadmio, plata, plomo y zinc (Rai et al. 1981). Se ha demostrado que el Cu inhibe la
fotosíntesis (Stauber y Florencia 1987, Rijstenbil et al., 1994), interrumpe el
transporte electrones en el fotosistema 11 (Shioi et al., 1978), reduce las
concentraciones de pigmentos (Rijstenbil et al. 1994), afecta la permeabilidad de la
membrana plasmática (De Filippis 1979), induce a la pérdida de cationes, sobre todo
potasio (Overnell 1975), interrumpe el desarrollo del gametofito (Garman et al.,
1994), inhibe el consumo de nitrato y la producción de nitrato reductasa (Harrison et
al., 1977), restringe el crecimiento ( Florencia et al,. 1983, Florencia y Stauber 1986,
Munda y Hudnik 1986, Stauber y Florencia 1987, Lage et al,. 1994, Rijstenbil et al.,
1994), afectan la motilidad celular (Anderson y Morel 1978), y afecta a la distribución
de compuestos tales como proteínas, lípidos, esteroles, ésteres de esteroles y ácidos
grasos libres (Blalock et al., 1985, Lage et al., 1994).
80
El mecanismo de toxicidad de los complejos de cobre varía según la forma química
del elemento (Florence et al., 1984;. Florencia y Stauber, 1986). Por ejemplo, la
toxicidad del complejo de Cu (I) 2,9-dimetil-l, 10-fenantrolina es debido a la reacción
con H2O2 dentro de la célula y la producción de radicales libres de alto poder
destructivo (Florencia et aI., 1985). El mecanismo de toxicidad de cobre iónico
aparentementeesta relacionada con el acomplejamiento de Cu a residuos
carboxílicos y amino de proteínas en la membrana, en lugar de a grupos tiol, esto
debido a que la constante de estabilidad Cu-algas es varios órdenes de magnitud
más baja que la constante de unión de tiol-Cu (Florencia et al., 1983; Gavis, 1983).
En la membrana celular, el cobre puede interferir con la permeabilidad celular o la
unión de esencial metales (Sunda y Huntsman, 1983).
Después de que el cobre es transportado al citosol, puede reaccionar con la enzima
de grupos -SH y tioles libres (por ejemplo, glutatión), alterando los sitios activos de la
enzima y la división celular (Stauber y Florencia, 1985; 1986). Davies (1976) sugiere
que el cobre puede afectar la producción de metionina, que parece necesaria para la
división celular. También se ha propuesto que este metal inhibe la división celular de
fitoplancton mediante su unión a grupos tioles reactivos en la molécula de tubulina,
que es importante durante la mitosis (Silio y Angulo, 1967; Onfelt, 1983). El cobre
también puede ejercer su toxicidad en los orgánulos subcelulares, interferir con el
transporte de electrones mitocondrial, la respiración (Cedeno- Maldonado y Swader,
1974), la producción de ATP (Viarengo et al., 1981) y la fotosíntesis en el cloroplasto
(Overnell, 1975). La toxicidad de cobre puede seraminorada por otros metales,
81
incluyendo el manganeso, hierro y cobalto (Steemann Nielsen y Kamp-Nielsen, 1970;
Stauber y Florencia, (1985), posiblemente debido a su capacidad para captar los
tóxicos radicales libres (O-).
El Mn es mucho más eficaz que el hierro en la reducción de la toxicidad de cobre
debido, en parte, a su mayor capacidad para eliminar catalíticamente a los radicales
libres (Stauber y Florencia, 1985). Pero el Co, que es incluso más efectivo que el Mn
en la reducción de la toxicidad de Co, aunque incapaz de secuestrar O-, con alta
capacidad de descomponer el dañino H2O2. Otros estudios han estudiado los
mecanismos de toxicidad de cobre iónico y acomplejado en el crecimiento, la
fotosíntesis, la respiración, la producción y mitocondrial ATP , en la cadena de
transporte de electrones (ETC).
9.6 Efectos del cobre en macroalgas
El cobre es un micronutriente esencial para vida acuática, pero puede ser tóxico en
concentraciones tan bajas como 1 g L-1. El Cu es un componente activo en el
transporte electrones durante la fotosíntesisen los productores primarios,
participando como co-factor en diversas reacciones enzimáticas cruciales
(McLachlan, 1982; Lobban et al., 1985; Sandman, 1985). A altas concentraciones, el
cobre (Cu2+) es tóxico para las micro y macroalgas por afectar su actividad
fotosintética y puede causar daños a una gran variedad de peces e invertebrados
(Rai et al., 1981;. Lobban et al., 1985;. Maeda y Sakaguchi, 1990; Gledhill et al.,
82
1997; Wase y Forster, 1997). Entre los efectos que produce se encuentran inhibición
del crecimiento, reducción en la fecundidad e incluso la muerte (Romeril 1977, Bryan
y Langston 1992).
Además tienen una alta capacidad para tolerar concentraciones elevadas de Cu
(Seeliger y Edwards, 1977; Shubert, 1984; Evans y Hoagland, 1986; Maeda y
Sakaguchi, 1990). Esta capacidad de acumular y tolerar Cu presenta una elevada
variabilidad intra-específica e inter-especifica, lo que significa que puede variar entre
individuos de la misma especie o de diferentes especies (Russell y Morris, 1970;
Goodman et al., 1976; Seeliger y Braga, 1982; Reed y Moffat, 1983; Wallner et al.,
1986; Cullinane et al., 1987).
Las macroalgas presentan varios mecanismos para tolerar la toxicidad del cobre
(Lobban y Harrison 1994), ya sea a través de mecanismos de exclusión mediante la
producción de compuestos de acomplejamiento del metal extracelularmente o
asociado con la pared celular (Ragan et al., 1980;. Schramm 1993), o bien, a través
de la desintoxicación intracelular (Lobban y Harrison 1994).
83
9.7 Consumo humano
Dado que el cobre es un elemento esencial, pero que puede causar efectos adversos
para la salud y debido a que en este estudio un buen numero de especímenes
resultaron tener concentraciones excesivas del elemento, se debe evitar el consumo
de los mismos. Por lo cual, este estudio es importante para indicar en que áreas y
que especies pueden ser utilizadas como fuente de este elemento y ayudar a
combatir su deficiencia en ciertos sectores de la población y sus efectos asociados
como anemia, neutropenia y anomalías en los huesos. Aunque una deficiencia
clínicamente evidente es relativamente poco frecuente en los seres humanos (OMS,
1998).
Una toxicidad de cobre puede ocurrir por el consumo de macrolgas u otros alimentos
marinos con niveles enriquecidos o en exceso de cobre. Intoxicaciones leves con Cu
pueden resultar en vómitos, náuseas y diarrea, mientras que intoxicaciones agudas
pueden producir daños que incluye anemia hemolítica intravascular, insuficiencia
hepática aguda, y la insuficiencia renal aguda con daño tubular, condiciones de
shock, coma e incluso la muerte (Wyllie, 1957; Spitalny et al., 1984; Knobeloch et al.,
1994).
84
X. Conclusiones
1. En este estudio se analizaron un total 1152 especimens de diferentes especies de
macroalgas recolectadas a lo largo del litoral del Golfo de California. Se observa
una enorme variación desde 0.06 hasta 2,372 g g-1.
2. Comparativamente con macroalgas estudiadas alrededor del mundo, los niveles
de concentración de cerca de la mitad de nuestros especimenes de estudio
corresponden a aguas costeras sin contaminación por Cu. Sin embargo, una
tercera parte a aguas enriquecidas o contaminadas y cerca del 4% de los
especímenes tuvieron valores excesivamente altos, signos de una fuerte
contaminación con Cu.
3. Cerca de la mitad de los especímenes estudiado son aptos para consumo
humano, en términos de los niveles de Cu encontrados. El consumo de unos
cuantos gramos de macroalgas por día puede suministrar los requerimientos
diarios para niños y adultos presentando una deficeicencia en la ingesta. Por
tanto, Las macroalgas constituyen una excelente fuente de Cu accesible para
personas con déficit de este elemento, por lo que tienen el potencial de ser
alimentos funcionales.
4. Los individuos recolectados al interior de los puertos de La Paz y de Guaymas,
pero principalmente dentro del Estero de Urías y frente a una zona minera en
Baja California, asi como en la desembocadura del rio Asunsión, mostraron
concentraciones excesivamente elevadas. Por lo tanto, estos no son aptos para
consumo. Esto prueba la hipótesis de que especímenes de una misma especie
y/o género presentan diferentes concentraciones dependiendo del grado de
85
exposición a cobre en las aguas donde habiten. La concentración y disponibilidad
del elemento fue el principal factor regulando la concentración en la macroalga.
5. Diferentes especies de macroalgas localizadas en un mismo sitio, y en ocasiones
de la misma especie, presentaron concentraciones diferentes del metal entre sí.
Basado en la literatura y en nuestros propios análisis, concluimos que esta
variabilidad es explicada por factores relacionados a fuentes de Cu en las áreas
de colecta, a las diferencias morfológicas entre especies, a variaciones
estacionales asociadas con crecimiento y exposición de Cu y hasta la condición
de los individuos.
86
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XII. ANEXO
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Golfo de San jorge, Argentina No identificada 4.60±0.70 Muse et al. (1999)
Oresund area, Sweden No identificada 3.65-27.40 Hagerhall, (1973)
Oresund area, Sweden No identificada 4.25-81.95 Hagerhall, (1973)
Oresund area, Sweden No identificada 6.95-35.51 Hagerhall, (1973)
Costa Oporto, Portugal No identificada 0.134±0.007 Vasconcelos and Leal, (2011)
Batu Ferrighi, Malaysia No identificada 26.12 Sivalingam (1978)
Costa Tamilnadu, India No identificada 43 Rajendran et al. (1993)
Costa Tamilnadu, India No identificada 45.5 Rajendran et al. (1993)
Moreton Bay, Australia Chaetoomorpha 22 Gosavi et al. (2004)
Cladophora 10
Enteromorpha 40
Ulva 30
Costas de Gelidium sp 0.410-1.55 Besada et al.(2009)
España Eisenia bicyclis 3.06-4.54
Himanthalia fusiforme 1.14-1.25
Hizikia fusiforme 1.78-7.70
Laminaria spp 0.91-2.50
Ulva rigida 3.05-3.15
Chondrus crispus 1.55-2.21
Porphyra umbilicales 5.50-14.1
Undaria pinnatifida 1.07-1.70
Mexcla de 3 especies 1.47-1.56
Mexcla de 3 especies 7.00-7.08
Southern Baltic No identificada 5.15 ± 1.28 Zbikowski et al.(2007)
Southern Baltic No identificada 2.58 - 7.17
Golfo de Gdansk No identificada 5.32 ± 1.99
Golfo de Gdansk No identificada 1.10 - 11.25
115
Vistula laguna No identificada 8.36± 3.09
Vistula laguna No identificada 3.81-11.42
Easten Aegean coastal Canakkale / city
Cystoseira sp 6.73±1.72 Akcali and Kucuksezgin (2011)
Canakkale / city Ulva sp 8.51±0.86
Canakkale / dárdanos Cystoseira sp 3.13±0.36
Canakkale / dárdanos Ulva sp 6.49±0.22
Canakkale / dárdanos Enterophmorpha sp 8.89±0.03
Izmir / foca Cystoseira sp 5.29±0.68
Izmir / foca Ulva sp 13.9±3.11
Izmir / foca Enterophmorpha sp 10.7±0.96
Izmir / foca Padina pavonica 8.22±0.99
Izmir / foca Caulerpa racemosa 12.0±1.45
Izmir / foca Codium fragile 6.05±0.03
Izmir / bostanli Ulva sp 8.29±0.21
Izmir / bostanli Enterophmorpha sp 13.2±0.14
Izmir / bostanli Gracilaria gracilis 6.20±0.53
Izmir / narlidere Ulva sp 8.21±1.21
Izmir / narlidere Enterophmorpha sp 6.64±0.98
Izmir / narlidere Codium fragile 5.30±0.92
Izmir / narlidere Gracilaria gracilis 3.93±0.16
Izmir / urla Cystoseira sp 2.37±0.26
Izmir / urla Ulva sp 7.78±0.35
Izmir / urla Enterophmorpha sp 4.43±0.06
Izmir / urla Padina pavonica 3.75±0.30
Marmaris / turunc Cystoseira sp 5.69±0.58
Marmaris / turunc Padina pavonica 3.73±0.22
Marmaris / icmeler Cystoseira sp 16.1±1.16
Sistema arrrecifal Veracruz, Norte
Anegada de adentro Caulerpa sertularioides
2.5 Horta-Puga et al. (2013)
Anegada de adentro Halimeda opuntia 0.8
Anegada de adentro Cystoseira myrica 1.8
Anegada de adentro Dictyota dichotoma 4.3
Anegada de adentro Galaxaura obtusata 29.9
Blanquilla Halimeda opuntia 2.1
Blanquilla Penicilus sp 0.8
Blanquilla Rhipocephalus Phoenix
1.5
Blanquilla Galaxaura obtusata 2.2
Blanquilla Laurencia poitequi 3.5
Galleguilla Caulerpa sertularioides
1.2
116
Isla verde Caulerpa sertularioides
1.1
Isla verde Halimeda opuntia 1
Isla verde Cystoseira myrica 1.8
Isla verde Dictyota dichotoma 3
Pájaros Caulerpa sertularioides
1.8
Pájaros Halimeda opuntia 1.3
Pájaros Cystoseira myrica 3.8
Pájaros Dictyota dichotoma 3.8
Pájaros Padina gymnospora 6.1
Pájaros Galaxaura obtusata 3.6
Punta gorda Caulerpa sertularioides
2.8
Punta gorda Plenosporium sp 22.1
Sistema arrrecifal Veracruz, Sur
Anegada de afuera Dictyota dichotoma 3.2
Anegada de afuera Galaxaura obtusata 2
Anegada de afuera Hypnea musciformis 2
Blanca Dictyota dichotoma 1.4
Blanca Galaxaura obtusata 2.7
Cabezo Caulerpa sertularioides
1.9
Cabezo Chaetomorpha crassa 2.7
Cabezo Dictyoshaeria cavernosa
15.2
Cabezo Halimeda opuntia 3.6
Cabezo Galaxaura obtusata 2.4
Chopas Caulerpa sertularioides
1.5
Chopas Caulerpa sertularioides
2.1
Chopas Caulerpa sertularioides
4.5
Chopas Halimeda opuntia 0.8
Chopas Dictyota dichotoma 4.4
Chopas Galaxaura obtusata 2.8
Isla de En medio Caulerpa sertularioides
1.2
Isla de En medio Caulerpa sertularioides
Isla de En medio Caulerpa sertularioides
3.2
Isla de En medio Halimeda opuntia 0.7
Isla de En medio Rhipocephalus Phoenix
1.5
Isla de En medio Dictyota dichotoma 3.9
117
Isla de En medio Galaxaura obtusata 2.8
Rizo Caulerpa sertularioides
1.1
Rizo Halimeda opuntia 0.7
Rizo Dictyota dichotoma 4.5
Rizo Padina gymnospora 2.8
Rizo Galaxaura obtusata 1.9
Rizo Laurencia poitequi 2.2
Rizo Laurencia poitequi 19.4
Rizo Laurencia poitequi 4.8
Santiaguillo Enteromorpha sp 4.5
Santiaguillo Halimeda opuntia 2.7
Santiaguillo Dictyota dichotoma 2.9
Cabezo Caulerpa sertularioides
1.9
Chopas Caulerpa sertularioides
1.5
Chopas Caulerpa sertularioides
2.1
Chopas Caulerpa sertularioides
4.5
Isla de En medio Caulerpa sertularioides
1.2
Isla de En medio Caulerpa sertularioides
3.2
Rizo Caulerpa sertularioides
1.1
Cabezo Chaetomorpha crassa 2.7
Cabezo Dictyoshaeria cavernosa
15.2
Anegada de afuera Dictyota dichotoma 3.2
Blanca Dictyota dichotoma 1.4
Chopas Dictyota dichotoma 4.4
Isla de En medio Dictyota dichotoma 3.9
Rizo Dictyota dichotoma 4.5
Santiaguillo Dictyota dichotoma 2.9
Santiaguillo Enteromorpha sp 4.5
Anegada de afuera Galaxaura obtusata 2
Blanca Galaxaura obtusata 2.7
Cabezo Galaxaura obtusata 2.4
Chopas Galaxaura obtusata 2.8
Isla de En medio Galaxaura obtusata 2.8
Rizo Galaxaura obtusata 1.9
Cabezo Halimeda opuntia 3.6
Chopas Halimeda opuntia 0.8
Isla de En medio Halimeda opuntia 0.7
Rizo Halimeda opuntia 0.7
118
Santiaguillo Halimeda opuntia 2.7
Anegada de afuera Hypnea musciformis 2
Rizo Laurencia poitequi 2.2
Rizo Laurencia poitequi 19.4
Rizo Laurencia poitequi 4.8
Rizo Padina gymnospora 2.8
Isla de En medio Rhipocephalus Phoenix
1.5
Anegada de adentro Caulerpa sertularioides
2.5
Galleguilla Caulerpa sertularioides
1.2
Isla verde Caulerpa sertularioides
1.1
Pájaros Caulerpa sertularioides
1.8
Punta gorda Caulerpa sertularioides
2.8
Anegada de adentro Cystoseira myrica 1.8
Isla verde Cystoseira myrica 1.8
Pájaros Cystoseira myrica 3.8
Anegada de adentro Dictyota dichotoma 4.3
Isla verde Dictyota dichotoma 3
Pájaros Dictyota dichotoma 3.8
Anegada de adentro Galaxaura obtusata 29.9
Blanquilla Galaxaura obtusata 2.2
Pájaros Galaxaura obtusata 3.6
Anegada de adentro Halimeda opuntia 0.8
Blanquilla Halimeda opuntia 2.1
Isla verde Halimeda opuntia 1
Pájaros Halimeda opuntia 1.3
Blanquilla Laurencia poitequi 3.5
Pájaros Padina gymnospora 6.1
Blanquilla Penicilus sp 0.8
Punta gorda Plenosporium sp 22.1
Blanquilla Rhipocephalus Phoenix
1.5
Great Barrier Reef, Australia No identificada 0.7-7.2 Denton and burdon-Jones (1986)
Sepetiba Bay, Brazil No identificada 2.4-6.9 Karez et al. (1994)
Gulf of Antikyra, Greece No identificada 2.4-61.3 Malea et al. (1995)
Gulf of Thermaikos, Greece No identificada 1.1-4.3 Haritonidis and Malea (1999)
Southern Adriatic Sea, Italy No identificada 3.5-26 Storelli et al. (2001)
Venice, Italy No identificada 1 - 29 Caliceti et al. (2002)
Tyrrhenian Sea, Italy No identificada 5.8-12.3 Conti and Cecchetti (2003)
119
Black Sea, Turkey No identificada 0.7-20.1 Topcuoglu et al. (2003)
Blanck Sea, Turkey No identificada 5.2-164 Topcuoglu et al. (2004)
East Antarctic No identificada 1.3-49 Runcie and Riddle (2004)
Navachiste, Gulf of california, México
No identificada 23-44 Orduña-Rojas and Longoria-Espinoza (2006)
Western Gulf of california, México
No identificada - Huerta-Diaz et al. (2007)
Gulf of Aden, Yemen No identificada 2.3-20.5 Al-Shwafi and Rushdi (2008)
Santa Rosalía, Gulf of california, México
No identificada 53 Rodriguez-Figueroa et al. (2009)
Bahía Magdalena, Baja California, México
No identificada 0.1-4.1 Riosema-Rodriguez et al. (2010)
Todos os Santos Bay, Bahía, Brazil
No identificada 4.0-103 Brito et al. (2012)
Sydney, Australia Parramatta (contaminated)
Bostrychia sp. 86±7 Melville y Pulkownik (2007)
Hawkesbury Bostrychia sp. 20±3
Clyde Bostrychia sp. 10±1
Cook (contaminated) Caloglossa leprieurii 200±30
Parramatta (contaminated) Caloglossa leprieurii 68±4
Hawkesbury Caloglossa leprieurii 17±4
Parramatta (contaminated) Catenella nipae 34±1
Hawkesbury Catenella nipae 7±1
Clyde Catenella nipae 4±1 Brito et al. (2012)
Antartic Mezcla de 8 especies 1.3-49 Runcie and Riddle (2004)
Ghana Mezcla de 6 especies - Serfor-Armah et al.( 2001)
Antartic Mezcla de 9 especies - Farías et al. (2007)
San Jorge gulf Ulva sp. 1.74-3.81 Pérez et al. (2007)
Delmarva, peninsula Usa. Ulva lactuca 0.65-0.69 Chaudhuri et al. (2007)
Sao Miguel, Island Mezcla de 6 especies 0.24-7.49 Wallenstein et al. (2009)
Coast China Sargassum spp - Hound and Yan (1998)
Costa España Ulva spp. 5.85-14.6 Villares et al. (2002)
Golfo arabian P. gymnospora 7.05-11.23 Al-homaidan (2006)
Suroeste India Ulva lactuca - Kamala-Kannan et al. (2008)
Canary Islands Sargassum vulagre - Lozano et al (2003)
Canary Islands Padina pavonica - Lozano et al (2003)
Egyptian Coast Sargassum dentifolium 1.5-5.2 Abdallah et al. (2005)
Egyptian Coast Padina pavonica 2.9-10.7 Abdallah et al. (2005)
Egyptian Coast Ulva lactuca 3.5-8.3 Abdallah et al. (2005)
Black sea Ulva lactuca 4.95-9.52 Tuzen et al. (2009)
Southern Baltic Entermorpha sp 1.82-11.60 Zbikowski et al. (2006)
120
Turking coast Ulva lactuca 3.87-13.8 Topcouglu et al. (2003)
Aegean sea Ulva lactuca 7.0-14.5 Sawidis et al. (2001)
Aegean sea Padina pavonica 3.0-3.7 Sawidis et al. (2001)
Aegean coast Ulva sp. 6.49-13.9 Akcali and Kucuksezgin (2011)
Aegean coast Padina pavonica 3.73-8.22 Akcali and Kucuksezgin (2011)
Antartic Mezcla de11 especies <0.2-15.2 Farías et al. (2002)
Loreto bay, México Mezcla de 7 especies - Sánchez-Rodríguez et al. (2001)
Rio de Janeiro, Brazil Padina gymnospora - Amado Filho et al. (1999)
Rio de Janeiro, Brazil Sargassum stenophyllum
- Amado Filho et al. (1999)
Todos os Santos Bay, Brazil Padina gymnospora 6.6-32.4 Amado Filho et al. (2008)
Todos os Santos Bay, Brazil Sargassum sp. 6.0-16.8 Amado Filho et al. (2008)
Todos os Santos Bay, Brazil Ulva lactuca 2.59-3.67 Present study
Todos os Santos Bay, Brazil Padina spp. 3.41-103 Present study
Todos os Santos Bay, Brazil Sargassum sp. 4.33-16.1 Present study
Todos os Santos Bay, Brazil Mezcla de7 especies 2.01-126 Present study
Todos os Santos Bay, Brazil Itaparica island, Penha beach
Sargassum spp. 4.75±0.21 Brito et al. (2012)
Itaparica island, Penha beach C. scalpelliformis 4.82±0.16
Itaparica island, Penha beach Ulva lactuca 3.13±0.12
Itaparica island, Penha beach C. racemosa 4.05±0.08
Itaparica island, Penha beach Padina spp. 4.65±022
Itaparica island, Penha beach P. capitatus 2.01±0.04
Salvador, Ribeira beach B. plumosa 10.1±0.2
Salinas da margarida Padina spp. 5.21±0.11
Maré Island, Botelho beach Padina spp. 27.1±1.2
Maré Island, Botelho beach Sargassum spp. 15.5±0.4
Maré Island, Botelho beach D. jamaicensis 29.8±0.5
Caboroto (contaminated) Padina spp. 103±1
Caboroto (contaminated) B. montagnei 126±5
Bimbarras island Padina spp. 13.2±0.1
Bimbarras island C. racemosa 10.3±0.4
Bimbarras island C. scalpelliformis 5.46±0.15
Bimbarras island A. spicifera 18.4±0.3
Bimbarras island P.capitatus 4.76±0.12
Golfo de Thessaloniki,Grecia Acanthophora 1.07 - 3.7* Malea and Kevrekidis (2014)
Acanthophora 4.667 - 7.791
Ceramium 2 - 17.1
Ceramium 11.70-22.83
Cladophora 1.9 - 61.3
Cladophora 18.74 - 26.65
Codium 0.8 - 23.7
121
Codium 1.664 - 3.501
Colpomenia 11.2-52.5
Colpomenia 8.155
Cysoseina 0.99 - 879
Cysoseina 1.189 - 9. 757
Gigartina 2- 17.8
Gigartina 3.048 - 3.782
Gracilaria 0.31 - 16.3
Gracilaria 3.241 - 4.961
Hypnea 1.8 - 17.91
Hypnea 4.150 - 9.515
Padina 0.29 - 355
Padina 5.456 - 6.115
Polysiphonia 2.1 - 13.3
Polysiphonia 5.157 - 11.61
Scytosiphon 4.35 - 10
Scytosiphon 3.108 - 5.761
Spyridia 4.4 - 8.8
Spyridia 5.889
Ulva 0.65-271.4
Ulva 2.50 - 15.42
The Aegean Sea (POLLUTED) C. barbata 6.1
Padina pavonica 3.7
Laurencia obdusca 7.1
Halimeda tuna 4.5
Ceramiun rubrum 10.6
Gigartina tendii 2
Cladophora sp 29.3
E. linza 3.4
C. barbata 8.8
Acetabularia mediterranea
2.1
C. barbata 1.7
Gracilaria verrucosa 2.1
Codium vulgarae 0.7
Gracilaria verrucosa 3.4
G. tendii 17.8
L. obdusca 3.6
E. linza 6.7
Ulva lactuca 7.4
Posidonia oceanica 8.1
Petalonia fascia 3.8
122
Cer. Rubrum 17.1
Gracilaria verrucosa 7.9
Polysiphonia deusta 13.3
Cladophora sp 6.8
E. linza 9.8
Ulva lactuca 11.4
Cer. Rubrum 9.9
E. linza 9.7
C. barbata 2.1
Cer. Rubrum 5.4
Ulva lactuca 8.3
C. barbata 3.2
Ulva lactuca 9
C. barbata 2.7
P. pavonica 3
Cer. Rubrum 2
C. barbata 0.7
Sargassum sp 2.1
Cladophora sp 2.2
C. barbata 3.8
Gracilaria verrucosa 14.9
Ulva lactuca 7
C. barbata 1.7
Ulva lactuca 14.5
Corralina officinalis 0.85
Chalkidiki N. fokaea
C. barbata 6.1 Sawidis et al.(2001)
Kalandra C. barbata 8.8
Paliouri E. linza 3.4
Thermaikos A. trias
C. barbata 1.7
A. trias E. linza 6.7
A. trias Ulva lactuca 7.4
Kalochori E. linza 9.8
Kalochori Ulva lactuca 11.1
Pagasitikos
C. barbata 2.1
Alykes Ulva lactuca 8.3
Lehonia C. barbata 3.2
Lehonia Ulva lactuca 9
Pefka E. linza 9.7
Thira Is. Monolithos
C. barbata 2.7
Perivolos C. barbata 0.7
Crete is. C. barbata 3.8
123
Heraklion
Heraklion Ulva lactuca 7
Chania Ulva lactuca 14.5
la costa de Oporto (Portugal), Matosinhoa
No identificada 4.2 Leal et al.(1997)
No identificada 4
No identificada 4.3
No identificada 4.1
No identificada 4
No identificada 4.2
No identificada 3.2
Madalena No identificada 2.8
No identificada 2.9
No identificada 2.7
No identificada 2.9
No identificada 2.8
No identificada 3
Cortegaca No identificada 0.54
No identificada 0.57
No identificada 0.54
No identificada 0.52
No identificada 0.54
No identificada 3.4
Matosinhoa Enteromorpha spp 11.9
Enteromorpha spp 12
Enteromorpha spp 12.2
Enteromorpha spp 12.4
Enteromorpha spp 12.7
Enteromorpha spp 13.2
Enteromorpha spp 3.9
Madalena Enteromorpha spp 14.5
Enteromorpha spp 14.8
Enteromorpha spp 15.3
Enteromorpha spp 15.4
Enteromorpha spp 16.5
Enteromorpha spp 16.9
Enteromorpha spp 6.1
Cortegaca Enteromorpha spp 6.4
Enteromorpha spp 7.1
Enteromorpha spp 7.5
Enteromorpha spp 7.7
Enteromorpha spp 8.1
Enteromorpha spp 8.3
124
Enteromorpha spp 9.3
Matosinhoa Porphyra spp 9.5
Porphyra spp 9.7
Porphyra spp 10.3
Porphyra spp 10.4
Porphyra spp 10.7
Porphyra spp 10.9
Porphyra spp 5.3
Madalena Porphyra spp 10.4
Porphyra spp 10.9
Porphyra spp 11.2
Porphyra spp 11.3
Porphyra spp 11.4
Porphyra spp 11.7
Porphyra spp 3.8
Cortegaca Porphyra spp 5.8
Porphyra spp 6.7
Porphyra spp 6.8
Porphyra spp 6.8
Porphyra spp 7.1
Porphyra spp 7.3
Porphyra spp 14.8
Sorfjorden, Norway Porphyra spp 3.7-6.3
Belgian and dutch coast Porphyra spp 0.34-15
Ligurian and northen tyrrhenian shoreline, italy
Porphyra spp 0.13-3.4
Northern adriatic Porphyra spp 0.9 - 15
Central and southern north sea, coast
Porphyra spp 0.064-1.7
Oporto coast, portugal Porphyra spp 1.5 - 2.0
