Paracoccidioidomicosis y Coccidioidomicosis

7/24/2019 Paracoccidioidomicosis y Coccidioidomicosis

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MICOLOGA

ngela Restrepo M.*

Resumen

Restrepo M., A.:Coccidioides immitis rixford et gilchrist 1895,y Paracoccidioides brasiliensis(splendore 1912) almeida 1930: dos hongos patgenos restringidos al Continente Americano. Rev.Acad. Colomb. Cienc. 30 (116): 367-386, 2006. ISSN 0370-3908.

Se establece una comparacin entre la coccidioidomicosis y la paracoccidioidomicosis, afeccio-nes que se informan solamente en el continente americano y que son causadas por los hongosdimrficos, Coccidioides immitis y Paracoccidioides brasiliensis, se anotan las semejanzas en laspresentaciones clnicas de ambas micosis contrastando las diferencias morfolgicas y de reproduc-cin de los agentes, as como sus divergentes aspectos eco-epidemiolgicos. Se destacan las nota-bles diferencias en las zonas endmicas, sealando que la coccidioidomicosis ocurre nicamente enreas desrticas del Nuevo Mundo, mientras que la paracoccidioidomicosis, inexistente en Amricadel Norte, se distribuye irregularmente entre Mxico y Argentina con una marcada predileccin porzonas boscosas y ricas en corrientes de agua.

Palabras clave:Coccidioidomicosis, paracoccidioidomicosis, Coccidioides immitis,Paraco-ccidioides brasiliensis, ecoepidemiologa.

AbstractTwo fungal diseases restricted to the American Continent, coccidioidomycosis and

paracoccidioidomycosis, which are caused by the dimorphic fungi Coccidioides immitis andParacoccidioides brasiliensis, are analyzed comparatively. Their clinical resemblances, the contrasting

* PhD. Miembro de Nmero ACCEFYN, captulo de Antioquia. Anteriormente Asesora Cientfica, Corporacin para InvestigacionesBiolgicas (CIB), Medelln, Colombia. Direccin: Carrera 32 N 9 Sur-237, Medelln, Colombia. Telfono: (4) 313-1008, Correoelectrnico: [email protected]

COCCIDIOIDES IMMITIS RIXFORD ET GILCHRIST1895,YPARACOCCIDIOIDES BRASILIENSIS

(SPLENDORE 1912) ALMEIDA 1930:DOS HONGOS PATGENOS RESTRINGIDOS

AL CONTINENTE AMERICANOpor


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morphology and reproductive capacities of the etiologic agents, as well as their ecoepidemiologicdifferences, are discussed. The notorious contrasts between the corresponding endemic areas arestressed as coccidioidomycosis is restricted to the deserts of North, Central and South Americawhile paracoccidioidomycosis excludes North America but is amply distributed from Mexico toArgentina, with marked predilection for forested areas with abundant water courses.

Key words:Coccidioidomycosis, paracoccidioidomycosis, Coccidioides immitis, Paraco-ccidioides brasiliensis, ecoepidemiology.

2. Resea histrica

2.1. Coccidioidomicosis

En enero de 1888, el internoAlejandro Posadas aten-da en las Clnicas del Hospital Universitario de BuenosAires, Argentina, al paciente Domingo Escurra, hombrede 32 aos, procedente de la Pampa Central, colindantecon la regin del Chaco, en el nordeste argentino y quien

era miembro de la caballera montada.

La consulta era motivada por la presencia de lesionesprogresivas en la piel (cara y miembros), de un ao de evolu-cin y que estaban acompaadas de prdida de peso, marca-da adinamia, as como de aumento de los ganglios linfticosperifricos y de problemas pulmonares. Con un posible diag-nstico clnico de micosis fungoides (patologa caracteriza-da por tumoraciones en piel), Posadas procedi a examinaral microscopio una biopsia tomada de una de las lesionesobservando all clulas esfricas de tamao diverso, conmembrana externa aparentemente doble y contenidogranular. Pens que, probablemente, era un protozoario ca-

paz de provocar tumores y as lo inform en una publicacinhecha unos aos ms tarde(Posadas, 1892). Las terapias dePosadas fueron infructuosas falleciendo el paciente cincoaos ms tarde, tras grandes sufrimientos.

En los aos siguientes, Posadas llev a cabo numero-sos y valiosos estudios experimentales con este proto-zoario y crey hasta su propia muerte, ocurrida diez aosms tarde, en la etiologa parasitaria de la enfermedadque describiera originalmente (Fiese, 1958).

Unos aos ms tarde, en julio de l893, esta vez en elHospital de la Ciudad y del Condado de San Francisco,

California, Estados Unidos, el Dr. C. N. Ellingwood exa-minaba al paciente Joas Furtado-Silveira, emigrante pro-cedente de las Islas Azores y residente en la zona del Vallede San Joaqun del Estado de California, donde se dedi-caba a la agricultura. La consulta se haca por mltipleslesiones de piel, de tipo tumoral y progresivas, de cincoaos de evolucin. El paciente presentaba, adems, lesio-nes oculares y nasales, todas las cuales progresaron hastacausarle la muerte dos aos ms tarde.

1. Introduccin

Un buen nmero de los hongos causantes de enferme-dad en el hombre, las llamadas micosis, estn presentesen el continente Americano. Dos de ellas, la coccidioi-domicosis y la paracoccidioidomicosis estn restringidasgeogrficamente a ciertas regiones de tal continente porser al l donde sus respect ivos agentes et iolgicos

Coccidioides immitis, Rixford et Gilchrist 1895, yParacoccidioides brasiliensis, (Splendore 1912)Almeida1930, encuentran las condiciones ambientales, los reque-rimientos climticos, y de otra naturaleza, necesarios parasu crecimiento y supervivencia(Emmons,Binford & Utz,1963; Rippon, 1988; Lacaz, 1994). Estos hongos suelencausar afeccin primaria respiratoria resultante de la in-halacin de sus estructuras asexuadas infecciosas, lasconidias, las cuales son removidas de su hbitat natural,generalmente el suelo, por la actividad del hombre y, aveces, tambin, por fuerzas naturales creadoras de aerosoles(lluvias, tornados, terremotos) (Deresinski, 1980;Restrepo, 2003).

Las dos enfermedades anteriores son endmicas por loque se presentan regularmente en las mismas regiones(Emmons, Binford & Utz, 1963;Rippon, 1988; Hajjeh& Warnock, 2003). Si bien existen informes sobre estasmicosis en zonas no endmicas, ello obedece a la migra-cin de personas inicialmente infectadas en regiones en-dmicas y quienes, aos ms tarde, manifiestan sntomasy signos de una cualquiera de las micosis estando ya porfuera de tales regiones. Lo anterior es debido a que C.immitisy P. brasiliensistienen la capacidad de entrar enlatencia por muchos aos para luego reactivar su creci-miento afectando al hospedero (Emmons, 1963; Wanke

& Londero, 1994; Restrepo, 2000).Al momento de su descubrimiento inicial, los hongos

causantes de la coccidioidomicosis y la paracoccidioi-domicosis fueron considerados como si fueran el mismo,lo que explica, parcialmente, los nombres similares conlos que se designan tales entidades (de Almeida,1930;Emmons, Binford & Utz, 1963;Rippon 1988; Lacaz,1994;Hajjeh & Warnock, 2003).


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tructuras redondeadas con esporulacin mltiple. Algu-nos aos despus, Splendore (1912) describi en formaprecisa el aspecto microscpico del microorganismo cul-tivndolo en sus dos formas: micelio a temperatura am-biente y levadura a temperatura del cuerpo humano.Aunque introdujo un nuevo gnero posteriormente de-clarado nulo la contribucin de Splendore fue destaca-da ya que no solo estableci el carcter dimrfico delhongo sino que sus descripciones microscpicas del mis-mo, as como tambin las clnicas, fueron precisas segnlas recolecciones de otros autores (Negroni, 1966; Lacaz,1994).

La forma levadura llamaba la atencin especialmentepor la presencia de clulas grandes rodeadas de numero-sas clulas hijas (blastoconidias) que semejaban un ti-mn de barco. Debido a la presencia de vacuolastransparentes intracitoplsmicas, cuando las levaduras

eran grandes y no tenan gemas, se parecan a las esfrulasde C. immitisy de ah la confusin inicial (Negroni, 1966;Lacaz,1994).

A pesar de las diferencias entre los agentes etiolgicosanotados por Lutz y Splendore, algunas publicaciones dela poca, seguan denominando la enfermedad del Brasilcomo coccidioidomicosis (Negroni, 1966, Lacaz, 1994).Fue solo en 1930 que este error histrico qued resueltocuando el profesor Floriano de Almeida, tras cuidadososestudios, aclar la confusin existente entre las dos enfer-medades al recuperar el hongo (fase miceliar) de variospacientes brasileros y compararlos con cultivos de C.immitisobtenidos de Norte Amrica,logrando as diferen-ciarlos definitivamente. Retuvo, eso s, una cierta co-nexin entre los dos al designar al hongo brasileroParacoccidioides brasiliensis y paracoccidioidomicosisa la enfermedad por ste producida (Almeida, 1930).

Prontamente se empezaron a informar casos de la en-fermedad brasilera en otros pases latinoamericanos, in-cluyendo Argentina, Venezuela, Paraguay, Uruguay,Ecuador y Mxico (Negroni,1966). En Colombia, losprimeros casos fueron publicado tan solo en 1950 (MndezLemaitre,1950). Hasta 1940, esta micosis era considera-da fatal pero se sospechaba la existencia de formas

subclnicas, las que fueron constatadas por MacKinnonet al.(1953) con la aplicacin de pruebas intradrmicas(paracoccidioidina) y ms tarde, con radiografas del t-rax y bsqueda de anticuerpos anti-P. brasiliensis porLacaz y colaboradores (Lacaz, 1959). La presencia deinfeccin subclnica fue demostrada en Colombia graciasa estudios epidemiolgicos con paracoccidioid ina, los querevelaron que 9% al 12% de personas sanas residentes en

diversas regiones del pas reaccionaban a la prueba(Restrepo et al, 1968).

Desde el comienzo, la forma levadura y especialmenteel timn de barco caracteriz a P. brasiliensis (Lutz,

1908; Splendore,1912); por el contrario, el aspecto de suforma miceliar recibi poca atencin dada su escasaesporulacin en los medios de cultivo usuales (Neves &Bogliolo , 1951). No obstante, con el correr del tiempo, elgrupo de Micologa de la Corporacin para Investigacio-nes Biolgicas en Medelln, aprendi a trabajar con elmoho, llegando a caracterizar sus esporas asexuadas,conidias de diversas formas (Bustamante et al. 1985;Restrepo et al., 1986), a separarlas del micelio que lesdaba origen para trabajarlas como unidades independien-tes (Restrepo et al.,1986) para demostrar que ellas erancapaces de convertirse en levadura bajo el efecto de latemperatura (Restrepo BI et al.,1986) y, adems, de pro-

ducir enfermedad progresiva en animales de experimen-tacin (McEwen et al., 1987; Cock et al., 2000). Enconsecuencia y salvo algunas diferencias que se anotarnposteriormente, las conidias deP. brasiliensis cumplenuna funcin similar a la de las artroconidias de C. immitispuesto que son estructuras infecciosas (Galgiani, 1999;Brummer et al,1993).

3. Caractersticas morfolgicas de Coccidioidesimmitis yParacoccidioides brasiliensis

3.1. C. immitis y C. posadasii

La posicin taxonmica del gnero Coccidioidesn oha sido definida aun, por lo que suele ser clasific ado en ladivisin Eumycota, sub-divisin Deuteromycotina, ha-ciendo parte de los hongos que carecen de una formasexuada conocida, o sea, de un teleomorfo (Baker et al.,1943). No obstante, recientes estudios moleculares basa-dos en el ADN ribosomal de 18S han revelado que C.immitis pertenece al phylum Ascomycotina, ordenOnygenales, lo que indica que debe tener un teleomorfocorrespondiente a un ascocarpo (estructura sexuada enforma de saco o canasta) que posee ascus (esporas sexuadasencerradas en el ascocarpo) (Bowman et al., 1996).

Se trata de un hongo dimrfico que en el suelo y encultivos a temperatura ambiente, y aun a 37C bajo con-diciones normales de laboratorio, se desarrolla como unmoho mientras que en los tejidos y bajo condic iones es-peciales de cultivo (medios lquidos a 40C), da lugar alas estructuras llamadas esfrulas. El moho crece con ra-pidez (3-5 das) y produce colonias algodonosas, las quedesarrollan elementos tubulares, o hifas, provistas de


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septos que limitan y dan lugar a estructuras cilndricaspequeas (2-4,5 m), las artroconidias, que son livianas yaltamente infecciosas (Figura 1). En los cultivos especia-les a 40C, el moho empieza a desarrollar su ciclo parasi-tar io cuando las ar troconidias adoptan un formaredondeada, aumentan de tamao y su pared celular sehace ms gruesa; internamente, en el citoplasma, ocurrenparticiones sucesivas de los ncleos, proceso ste queculmina con la produccin de un gran nmero hasta 800de ellas. La sferula termina por romperse, liberando sucontenido. Al quedar libres, las endosporas conservan elpotencial para convert irse en una nueva esfrula (Huppert& Sun, 1980; Ampel, 2003). En los tejidos del hospederotambin se encuentran las esfrulas, cuyo tamao oscilaentre 20 y 60 m, y contienen endosporas ms pequeas(2-5 m) y en gran nmero (Fig . 2).

En su forma de micelio, C. immitises altamente infec-

cioso y la inhalacin de unas pocas artroconidias (Fig. 3)suele dar lugar a un proceso pulmonar activo, tanto en elhombre como en algunos animales. Los residentes del reaendmica suelen infectarse tempranamente pero casi siem-pre lo hacen en forma subclnica (Galgiani, 1999). Por elcontrario, los inmigrantes que entran a dicha rea experi -mentan trastornos ms severos (MMWR, 1996); igualmen-te severa es la micosis en personas que experimentaronuna infeccin inaparente en reas endmicas pero que aosdespus desarrollan la enfermedad en regiones libres dela coccidioidomicosis, donde, debido a su rareza, sondiagnosticadas tardamente (Chaturvedi et al., 2000). Losbrotes y las epidemias son frecuentes y pueden compro-meter a muchas personas, como se detallar ms adelante(Schneider et al., 1977; Utz et al., 2004; Cairns et al.,2000).

Estudios filogenticos recientes han permitido definirdos especies dentro del gnero Coccidoides, C. immitisyC. posadasii.La primera especie se encuentra en las reas

Figura 2.Esfrulas de Coccidioides immitisen tejido (Hematoxilina-Eosina). Dos esfrulas, una llena (1) y otra rota liberando las

endosporas (2). Hematoxilina-Eosina 60X

Figura 1.Artroconidias de Coccidioides immitis de un cultivo enforma miceliar (preparacin con azul de lactofenol). Fragmentacindel micelio (M) en esporas (artroconidias) rectangulares. Preparacin

con Azul de Lactofenol, 1200 X

endmicas de Norte y Centro Amrica, mientras que lasegunda, originaria de Texas, emigr a Amrica Latina(Fisher et al.,2001). Se ha postulado que en pocas pre-histricas (aproximadamente 14.000 aos), la migracinde individuos infectados que llevaban consigo lasesfrulas, permiti que, a su muerte, stas se convirtieranen la fase miceliar establecindose en suelos propicios delas regiones mencionadas (Fisher et al.,2001).

3.2. Paracoccidioides brasi liensis

A pesar de que, al presente, solo se conoce su anamorfo,P. brasiliensisest clasificado en el phylum Ascomycota,orden Onygenales, familia Onygenaceae por compartirciertas caractersticas con otros hongos dimrficos como

Blastomyces dermatit idis eHistoplasma capsulatum, cu-yos teleomorfos pertenecen al gneroAjellomyces(San-Blas et al., 2002). Como en el caso de C. immitis, estudios

filogenticos recientes han sealado la presencia de espe-cies crpticas en P. brasiliensis, anotndose la presenciade 3 clados diferentes, uno que comprende solamente ais-lamientos colombianos del hongo y dos que presentanmayor polimorfismo y que incluyen aislamientos de va-rios pases como Brasil, Venezuela y otros (Matute et al.,2005).Es de inters aadir que tcnicas moleculares(RFLP) aplicadas a aislamientos de P. brasiliensisprove-nientes de distintos pases endmicos demostraron unaclara restriccin geogrfca indicativa de la presencia denichos especializados en los pases endmicos (Nio-Vegaet al., 2000).

P. brasiliensises un hongo dimrfico que cambia deaspecto macro y microscpicamente de acuerdo con latemperatura. Entre 4 C y 25 C es un moho blanco cuya


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colonia es compacta y de crecimiento lento (2-3 sema-nas); la esporulacin es escasa, salvo en medios de culti-vo pobres en nutrientes, en los que produce conidiaspequeas (


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Figura 4.Levaduras de Paracoccidioides brasiliensis, algunas con gemacin mltiple (Plata metenamina).

Figura 8.Conidias de Paraccocidioides brasiliensis con algunasorganelas (microscopia electrnica de trasmisin).

M

Int T

SM

Int T

S

Figura 6.Conidias de Paraccocidioides brasiliensis de un cultivoen forma miceliar (preparacin con azul de lactofenol).

Figura 5.Levadura de Paraccocidioides brasiliensiscon gemacinmltiple (timn de barco) (Tincin fluorescente).

= 1 m

Figura 7.Conidias de Paraccocidioides brasiliensis de un cultivoen forma miceliar (microscopia electrnica de barrido).


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primeros meses del embarazo se constituyan en grupo deriesgo para la coccidioidomicosis (Ampel,2003) mientrasque en la paracoccidioidomicosis las mujeres en edad frtilson un grupo protegido (Restrepo et al., 1997). En cuantoa la relacin ocupacional, en la coccidioidomicosis, stapuede existir (tropas en entrenamiento, trabajos arqueol-gicos, labranza en campos infectados) pero de esta regla seescapan los brotes y las grande epidemias ocasionadas pordesastres naturales (Pappagianis, 1980; Pappagianis,1988). En cambio, en la paracoccidioiidomicosis, ms del70% de los pacientes son o fueron agricultores (Bummeret al.,1993; Wanke & Londero, 1994; Lacaz et al.,2002;Restrepo-Moreno, 2003).

En ambas micosis, la infeccin primaria es de ori genpulmonar pero la interaccin del hospedero con las par t-culas infecciosas, las conidias, varia dependi endo de fac-tores tales como el estado inmune del primero, su edad, el

nmero de conidias inhaladas y la virulencia del hongo(Stevens, 1995; Cole et al.;2004, Ampel, 2003; Lacaz etal.,2002). Estos factores son mejor comprendidos en lacoccidioidomicosis dado que la fuente de contacto y porende, el micro-nicho de C. immitis, son conocidos(Pappagianis,1988). En cambio, en la paracocci-dioidomicosis, el micro-nicho del hongo no ha sido de-terminado con precisin, lo cual ha impedido definir lascaractersticas iniciales de la interaccin hospedero-pa-rsito (Restrepo et al., 2001). De todas maneras, el pul-mn es el rgano blanco en las dos micosis siendo muchoms frecuentes las afecciones primarias agudas en lacoccidioidomicosis que en la paracoccidioidomicosis(Ampel,2003; Restrepo, 2005).

En la mayora de los casos, y para ambas enfermeda-des, la infeccin primaria pasa desapercibida y es com-probada solamente por el desarrollo de hipersensibilidadcutnea retardada a productos antignicos derivados delos agentes etiolgicos, as como por cambios menoresresiduales (ndulos, fibrosis) en el parnquima pulmonar(Ampel, 2003, Restrepo , 2005). Se estima que en lacoccidioidomicosis, la infeccin primaria se acompaade sntomas leves, tipo influenza, en casi la mitad de loscasos, y que solo un 3-5% de los infectados desarrollanenfermedad clnicamente manifiesta (Stevens, 1995;Ampel, 2003). En la paracoccidioiodomicosis, los datossobre las manifestaciones de la forma primaria no son bienconocidos dado que no son comunes los casos agudos, nise conocen informes sobre brotes. En la paracocci-dioidomicosis la cronicidad marca la pauta. (Lacaz et al.,2002; Restrepo, 2005).

En las formas progresivas que usualmente son crnicas,el pulmn experimenta dao continuo, el que suele llevar

a destruccin marcada con prdida del parnquima y cica-trizacin con fibrosis de las lesiones iniciales (Stevens,1995;Ampel, 2003; Tobn et al., 2003;Tobn & Restrepo,2005). La diseminacin extra-pulmonar es la regla y semanifiesta por lesiones secundarias en rganos diversoscomo hgado, bazo, ganglios linfticos, adrenales, sistemanervioso central, gonadas, huesos, membranas mucosas ypiel (Stevens, 1995; Ampel, 2003; Restrepo-Moreno, 2003;Restrepo & Tobn, 2005). A la verdad, ningn rgano osistema est a salvo de la invasin por C. immitiso por P.brasiliensis.No obstante, en la coccidioidomicosis son msfrecuentes las lesiones secundarias cerebrales, seas y cu-tneas mientras que en la paracoccidioidomicosis, predo-minan la hipertrofia de los ganglios linfticos, el daoadrenal y la afeccin de las mucosas.

En esta ltima micosis, existe una divisin que permi-te catalogar la enfermedad manifiesta como aguda-

subaguda, crnica uni o multifocal y residual, siendo msgrave la primera (Lacaz et al., 2002; Restrepo, 2003;Restrepo & Tobn, 2005). En la coccidioidomicosis, semanejan los trminos pulmonar primaria, secuelas de lamisma y forma diseminada (Ampel,2003). En ausenciade tratamiento especfico, las dos micosis pueden resultarmortales (Stevens,1995; Ampel, 2003; Tobn et al., 2003;Lacaz et al.,2002; Restrepo & Tobn, 2005).

En la actualidad, los tratamientos inmunosupresores yla infeccin por el virus de la immunodeficiencia humana(VIH) han trado como resultado el aumento de la morbi-mortalidad de la coccidioidomicosis, comportndose la

enfermedad como un proceso oportunista severo, bastan-te frecuente (Ampel et al., 1993). Igualmente se han pre-sentado casos de coccidoidiomicosis resultante deltrasplante de un rgano infectado con el hongo (Ampel,2003). En la paracoccidioidomicosis y a juzgar por losinformes de no ms de un centenar de casos para toda lazona endmica, esta tendencia hacia el oportunismo noes tan notoria; no obstante, los pacientes con la infeccindual suelen estar ms gravemente enfermos (Tobn et al.,1998; Miranda-Paniagoa et al.,2005). En la coccidioi-domicosis, adems, son factores de riesgo para enferme-dad diseminada estar en embarazo (2-3ersemestre), serfilipino o de raza negra, estar trasplantado y ser inmigran-te a zona endmica (Pappagianis,1988; Stevens, 1995;Ampel, 2003; Cole, 2004). En la paracoccidioidomicosis,la desnutricin en los nios, el ser hombre adulto y agri-cultor en zona altamente endmica, as como entrar a ta-les zonas, predisponen al desarrollo de la enfermedad(Lacaz et al., 2002; Restrepo, 2003; Restrepo, 2005).

Un cierto nmero de casos son diagnosticados por fue-ra de las reas reconocidamente endmicas, aos despus


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de ocurrida la exposicin a uno cualquiera de los doshongos. En estos casos, ocurre re-infeccin endgena apartir de un foco donde el hongo se encontraba latente.Lo anterior se presenta actualmente en algunos pacientescon sida que desarrollan coccidioidomicosis en lugarespor fuera de las zonas reconocidas de endemia (Chatur-vedi,2000; Desai et al., 2001; Galgiani, 1999). En laparacoccidioidomicosis y con base en 60 casos publica-dos por fuera del rea endmica (Estados Unidos, Canad,Europa, Japn), suelen transcurrir dcadas (promedio 14aos) antes de que la infeccin se manifieste clnicamentepero existiendo, en todos los casos, antecedente compro-bado de residencia en (o viaje por) rea endmica latinoa-mericana (Brummer et al.,1993; Manns et al., 1996;Horre et al.,2002; Restrepo-Moreno, 2003). La latenciade P. brasiliensisen lesiones residuales podra ser expli-cada por un proceso de adaptacin a las condiciones pre-

dominantemente anaerobias existentes en tales sitios peroque permiten que un nmero reducido de las levadurasall presentes, conserven su viabilidad y puedan reactivarel proceso patolgico por va endgena (Restrepo, 2000).

5. Aspectos eco-epidemiolgicos

5.1. reas endmicas

5.1.1. C occidioidomicosis

Se define como enfermedad endmica aquella que sepresenta constantemente en un rea geogrfica dada. Enel caso de la coccidioidomicosis, la endemia est restrin-

gida al Nuevo Mundo como lo demuestran los informessobre casos humanos y animales debidamente comproba-dos, la frecuencia de reactividad cutnea a la coccidioidinaen una zona determinada y el aislamiento de C. immitisdel suelo (Negroni, 1966). Si bien la amplitud de la zonade influencia abarca desde las latitudes 40 Norte a 40Sur, puede decirse que los focos endmicos son espordi-cos ms que uniformes (Ampel,2003).

Se encuentra que en Amrica del Norte, la gran endemiase centra en el suroeste de los Estados Unidos. Se incluyenaqu los estados de California, Nuevo Mxico, Nevada, elsudoeste de Texas y Arizona en la regin sur y el nororiente

en las cercanias del desierto de Mohave (Pappagianis,1988;Cole et al.,2004). Aqu se anota tambin que C. immitisseconcentra en pequeos focos dentro de reas reconocidascomo endmicas (Egeberg et al., 1956; Wankeet al.,1999).La Fig. 9 ilustra estas variaciones. Al presente, se anota unatendencia a la variacin en los ndices de respuesta a lacoccidioidina con el paso del tiempo, como lo demuestrandos estudios realizados en el Valle de San Joaqun, uno en

l957, con tasas por encima del 50% (Edwards & Palmer,1957) y otro en 2000 que revel apenas un 2.0% de indivi-duos positivos (Larwood,2000) (Tabla 1).

En Mxico, la coccidioidomicosis se presenta comocontinuacin de la zona endmica californiana, abarcan-do una amplia regin. En el norte estn los estados deBaja California, Sonora, Chihuahua, Coahuila y NuevoLen; la endemia contina hacia el litoral del Golfo deMxico con Tamaulipas y tambin hacia la parte centraldel pas (Durango, San Luis de Potos. Sinaloa, Nayarit,

Jalisco, Michoacn). La intensidad de la endemia dismi-nuye de norte a sur (Gnzalez-Ochoa, 1967; Padua et

al., 1999). En Centro Amrica, la micosis se encuentra enel noreste de Guatemala, en Valle del Ro Montagua mien-tras que en Honduras se seala el Valle de Comayaguacomo zona endmica (Pappagianis, 1988; Mayorga,1967) (Tabla 1).

En Sur Amrica, la endemia ms importante se encuen-tra en la Repblica Argentina abarcando la Pampa seca, laque por el oeste se une a la regin rida del Chaco. Lazona endmica comprende las provincias de Santiago delEstero, Mendoza, San Luis, Crdoba, La Rioja, Catamarca

(Negroni, l966; Negroni, 1967). Hay informes sobre ca-sos de coccidioidomicosis en el Paraguay correspondien-tes a la zona del Chaco (Pappagianis,1980). Venezuelacuenta tambin con una zona reconocidamente endmi-ca, concentrada en los estados de Falcn, Lara y Zulia(Pappagianis, 1988; Campins, 1967). Una nueva zonade endemia ha sido descrita recientemente en el nordestedel Brasil, en los estados de Piau y Cear (Sidrim et al.,

Figura 9.Coccidioidomicosis: Distribucin de personas

coccidioidino-positivas en la zona endmica de Estados Unidos.


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Pas rea endmica Localidad% reacciones positivas

a lacoccidioidina

Primer autor, ao publicacin

Venezuela Estado de Lara Quibor 31.4 Campins,1997

Guatemala ZacapaValle del Montagua

25.5 Mayorga,1997

Honduras Gualn Valle del Comayagua 15.7 Mayorga,1997

MxicoBaja California

Coahuila 50.0 Gnzalez-Ochoa,1997

Colombia GuajiraCarrizal, Uribia, Maicao,otras 3.0 13.0 Robledo,1968

Estados Unidos California Valle de San Joaqun > 50.0 Edwards, 1957

Estados Unidos California Valle de San Joaqun 2.0 Larwood,2000

Estados Unidos Arizona Tucson 30.0 Dodge,1985Mxico Coahuila

Torren40.0 Padua, 1999

Argentina Santiago del Estero Ro Hondo 19,7 Negroni, 1966

Tabla 1.Variacin en la sensibilidad cutnea a la coccidioidina en personas normales residentesen reas endmicas para la coccidioidiomicosis.

Figura 10.Distribucin de la coccidioidomicosis en las Amricas.

1997; Wanke et al., 1999, Eulalio et al., 2001). En Co-lombia, no existe una verdadera zona de endemia para lacoccidiodomicosis pues solo se han informado casos es-pordicos en la Guajira y en el Magdalena, siendo, ade-ms, bajos los ndices de reactividad a la coccidioidinaen estas zonas ridas (Tabla1). (Robledo et al, 1968, Vlez

et al.,1997).La Figura 10 ilustra la actual distribucin de la

coccidioidomicosis en las Amricas.

5.1.2. Paracoccidioidomicosis

Una de las caractersticas ms notorias de la paraco-ccidioidomicosis es su restringida distribucin geogrfi-ca, limitada a Centro y Sur Amrica, especialmente ensta ltima como fuera definido tempranamente y conbastante precisin para toda Sur Amrica por Chirife &del Ro(1965) y especficamente para Brasil por Bopp &Bernardi (1967).

En esta micosis, las zonas de endemia se han clasifica-do con base en el nmero de pacientes informados en unlugar dado (Wanke & Londero, 1994) y en la regularidadcon la cual se diagnostica la enfermedad de ao en ao enun mismo sitio (Torrado et al., 2000). Tambin se ha te-nido en cuenta la reactividad cutnea a extractos de P.brasiliensis (paracoccidioidina) en personas sanas, hechoque como en el caso de la coccidioidina, revela contacto


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todos los casos informados, seguido a buena distancia porVenezuela, Colombia, Ecuador y Argentina (Brummer et

al., 1993; Blotta et al., 1999). En Brasil, la incidenciaanual es de 10-30 pacientes por milln de habitantes(Coutinho et al.,1998) mientras que, en Colombia, la in-cidencia global es mucho menor y flucta entre 0.5 to 2.2dependiendo del ao (Torrado et al., 2000). No obstante,algunos municipios superan ampliamente esta tasa comose ilustra posteriormente (Calle et al., 2001). Pero no soloes irregular la distribucin de pas a pas sino que en unocualquiera de ellos, la enfermedad no se presenta en todoel territorio sino en ciertas regiones.

El hecho anterior se ilustra con ms precisin en unestudio colombiano que estableci la endemicidad de laparacoccidioidomicosis en los departamentos del pas conbase en las historias de 940 pacientes (1949-1999) (To-rrado et al., 2000). El nmero de casos informados por

departamento (clasificacin por cuartiles, 4: > 32 casos) yel nmero de aos en los cuales tal departamento habadiagnosticado casos (cuartil 4: > 13 aos), se encontrque para la poca del estudio, 10 de los 28 (35.7%) depar-tamentos reconocidos, se ajustaban a la definicin deendmicos, a saber, Antioquia, Boyac, Caldas, Cundina-marca, Magdalena, Meta, Norte de Santander, Santander yTolima, adems la Sierra Nevada en el Magdalena (Figura12). Las tasas de incidencia en estos lugares, establecidascon datos obtenidos de censos nacionales, variaron entre0.5 y 6.4 por milln de habitantes.

Una vez ms, debe mencionarse que al contrario de C.

immitis, el micro-nicho de P. brasiliensisno ha sido defini-do con precisin. En efecto, su aislamiento de suelos hasido informado solo en seis ocasiones, inicialmente en 1963en Brasil y ms tarde en Argentina, Venezuela (en 3 opor-tunidades) y otra vez en Brasil (Franco et al., 2000).Igual-mente espordica ha sido la recuperacin del hongo defuentes diferentes (Franco et al.,2000). La dificultad pararecuperar P. brasiliensis podra ser debida, en parte, a laescasa produccin de conidias por la forma miceliar delhongo, las que estaran encargadas de infectar a hombres yanimales (Restrepoet al.,1986; McEwenet al., 1987). Estocontrasta con la abundante produccin de artroconidias porC. immitiscuyo inculo infeccioso sera as ms efectivoque aquel de P. brasiliensisque contendra apenas unaspocas conidias (Huppert & Sun, 1980; Restrepo et al.,2003). Por otra parte, los datos que los pacientes pudieranofrecer en relacin con la posible fuente de su infeccin, sedesdibujan durante la prolongada latencia (promedio 14aos) de P. brasiliensis en el individuo infectado (Borelli,1972) como ha sido comprobado en pacientes diagnostica-dos por fuera del rea endmica (Restrepo,2005).

anterior (infeccin) con el hongo (Restrepo et al., 1968;Naiff et al.,1988; Pereira, 1988; San Blas et al.,2003).Sin embargo y a diferencia de lo que sucede en lacoccidioidomicosis, ni el aislamiento del hongo de fuen-tes naturales ni el estudio de animales infectados por ste,han conducido a la delimitacin de las reas endmicaspor razones que se darn posteriormente (Restrepo et al.,2001, Wanke & Londero,1994).

La paracoccidioidomicosis ha sido reportada solo enla Amrica Latina desde Mxico (23 latitud norte) hastaArgentina (34 latitud sur), anotando que algunos pasescomprendidos dentro de tales lmites como son Nicara-gua, Belice, Surinam, Guayana y Chile, no han informadocasos. Adems, y con la excepcin de Trinidad, Granada yGuadalupe que han contabilizado solo un caso cada una,las islas del Caribe parecen estar tambin libres de la mi-cosis (Brummer et al., 1993; Wanke & Londero, 1994;

Restrepo-Moreno, 2003). Por regla general, la intensi-dad de la endemia es mucho menor en Centro Amrica yen el Caribe que en la Amrica del Sur (Wanke & Londero,1994). La Figura 11 presenta esta distribucin (Wanke &Londero, 1994).

En los pases reconocidamente endmicos, ocurrenvariaciones importantes en la frecuencia de la enferme-dad siendo Brasil el centro de la endemia con 80% de

Figura 11.Distribucin de la paracoccidioidomicosisen Amrica Latina.


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Finalmente, la ausencia de brotes o epidemias que pu-dieran sealar la posible fuente de infeccin comn a losmiembros de un grupo, constituye otro obstculo paralocalizar el hbitat del hongo (Franco et al., 1989;Restrepo, l994).

No obstante, algunas observaciones epidemiolgicasrelacionan cambios ambientales con una mayor oportuni-dad de infeccin con P. brasiliensis, sugiriendo su pre-sencia cercana. Tal sera la observacin de un nmeromayor de casos en nios, en quienes la infeccin primariadebi haber sido adquirida recientemente. Al respecto, en

ciertas regiones del Brasil se ha superado la tasa normal(aproximadamente 5%) de enfermedad infantil y al pre-sente, tres estudios muestran una relacin entre tal au-mento y los cambios antrpicos ocurridos en los sitios deresidencia de los nios. Rios-Gonalves et al. (1998),Blotta et al. (1999) and Fonseca et al.(1999) estudiaronindependientemente una serie de casos infantiles en tresregiones endmicas del Brasil anotando, en todas ellas, la

tala de bosques nativos para dar paso a monocultivos (caf)y al cultivo de forrajes necesarios para la cra de ganado,con la consiguiente destruccin del ecosistema primario.Parecera, entonces, que bajo estas circunstancias, la ex-posicin a P. brasiliensisse cumpliera ms eficientemente.

Circunstancias similares a las anteriores y que estnrelacionados con cambios abruptos de tipo antrpico enzonas silvestres, no antes exploradas por el hombre, hansido informadas en la Amazonia brasilera. Entre los abor-genes (tribu Suru) del Brasil se no t un aumento no solode casos activos de paracoccidioidomicosis sino tambinde nativos paraccocidioidino-positivos (Valle et al.,1991). Unos aos despus Coimbra et al.(1994) al exa-minar los datos anteriores, encontraron que la subsisten-cia tradicional de los nativos (horticultura de quema ysiembra, pesca, recoleccin de productos de la selva), ha-ba sufrido un cambio consistente en la destruccin debosques primarios para dar paso a la agricultura del caf(Coimbra et al., 1994).

Con el objeto de afirmar la relacin anterior, estosmismos autores emprendieron otro estudio en nativos dela reserva indgena de Aripuan, constituida por miem-bros de la tribu Tup-Mond, entre los que se encontrabanlos Suru. stos ocupaban reas cercanas a las de otras dostribus, los Gavia y los Zor, todos los cuales recibieronla prueba cutnea con paracoccidioidina. Los ms altosporcentajes de individuos reactivos (43.8%) se encontra-ron en los Suru, mientras que los restantes grupos mos-traron tasas mucho ms bajas, 6% a 14%, respectivamente.Anlisis de regresin logstica confirmaron el valor delhallazgo anterior y lo relacionaron con los cambios detipo agrcola mencionados en el prrafo anterior (Coimbraet al.1994).

6. Caractersticas de las reas endmicas

6.1. Coccidioidomicosis

El hbitat de C. immitis es el suelo, como fuera demos-trado por Stewart & Meyer (1932) quienes lo aislaronpor primera vez de este tipo de substrato, en las inmedia-ciones de una vivienda en la cual haba ocurrido un brotede coccidioidomicosis. Este hallazgo fue comprobadoposteriormente por varios autores (Pappaginis,1988). Noobstante, se anota que el aislamiento de C. immitis delambiente no es fcil, ni siquiera cuando se trata de suelosprovenientes de reas de alta endemia, y a pesar de suinoculacin en ratones, procedimiento que facilita la se-leccin del patgeno librndolo de otros mohos ambien-tales presentes en las muestras (Pappagianis, 1980,

Figura 12.Distribucin de la paracoccidioidomicosis en losdepartamentos colombianos de mayor endemia.


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Pappagianis, 1988; Coleet al.,2004). C. immitis fue tam-bin aislado del aire en una regin de alta endemia (Cam-po Roberts, California), lo que demuestra que el transportede las partculas infecciosas se hace por va area (Hogganet al.,1956).

C. immitis crece en el suelo bajo la forma de filamen-tos que, con el tiempo, dan lugar a las artroconidias infec-ciosas; stas son removidas por corrientes de aire einhaladas por el hombre y los animales. La comprobacinde lo anterior se dio en una de las primeras epidemias,ocurrida en 1941, durante el entrenamiento de tropas nor-teamericanas en Campo Gardner, condado de Kern,California, en un momento en el que el polvo infectado seacumulaba por doquier y era llevado por corrientes deaire cuya fuerza las convirti en una verdadera tormenta(wind storm). Aparecieron, entonces, cientos de casos nue-vos de coccidioidomicosis entre los soldados, muchos de

los cuales por proceder de zonas no endmicas, desarro-llaron enfermedad diseminada (Smith et al.,1946). A par-tir de entonces, se han informado regular y frecuentementebrotes y epidemias de coccidioidomicosis, ligadas a acti-vidades humanas creadoras de aerosol, a tornados y hastaa terremotos (Pappagianis, 1988; Standaert et al.,1995;Schneider et al., 1997; Durry et al., 1997; Cairns et al.,2000; Utz et al.,2002).

En la coccidioidomicosis tienen importancia ciertasvariables ambientales, tales como la duracin de la pocade sequa, el momento en que llegan las lluvias y su in-tensidad al finalizar tal poca (Cole et al., 2004). Se co-noce que estos factores climatolgicos inciden en laextensin y densidad del hongo en el suelo ya que duran-te los meses de verano y debido al excesivo calor, a vecessuperior a 38C., aquel no sobrevive en las capas superfi-ciales del suelo desrtico pero s logra hacerlo en elsubsuelo donde la temperatura es ms fra y el substratoms rico en nutrientes (Kolivras et al., 2001). Se ha sea-lado tambin que una cierta humedad, como la ofrecidapor las escasas colecciones de agua existentes en zonasdesrticas, acelera el crecimiento del hongo y la fragmen-tacin de sus hifas en las propgulas infecciosas, lasartroconidias, las cuales son dispersadas por el aire como

se indicara previamente (Pappagianis,1978; Pappagianiset al.,1980).

Por lo anterior, la mayor incidencia suele presentarsedurante el verano y el otoo, si ste es seco y polvorientoe, igualmente, es mayor cuando despus de un inviernolluvioso llegan pocas de sequa (Smith,1946; Negroni,1966; Negroni, 1967; Pappagianis, 1980, Pappagianis,1988). En Arizona se observan dos perodos de precipita-

cin que coinciden con una ms alta incidencia de la en-fermedad, a saber, al trmino de la primavera y en el otoo(Hugenholtz, 1957). No obstante, la alta tasa de migra-cin de personas de la tercera edad, procedentes de regio-nes libres de coccidioidiomicosis, ha trado consigo,independientemente de la poca del ao, un notorio au-mento en el nmero de casos informados en tal estado, de1,1 a 7,7 por milln de habitantes (Galgiani,1999).

En 1957,Maddy seal la correlacin existente entrela distribucin de C. immitisen la naturaleza y la zonabiolgica correspondiente a la Sonora Inferior (LowerSonoran Life Zone), caracterizada por suelos arenosos ogredosos y alcalinos; altitud baja (menos de 800 msnm),climas ridos o semi-ridos con precipitacin anual nomayor de 600 mm, veranos calientes (26-38C) e invier-nos suaves (4-12C), con escasas heladas (Maddy,1957)(Figura 13). La salinidad es, igualmente, un factor de im-

portancia (Elconin et al., 1964). La vegetacin es predo-minantemente xerfila y est constituida por cactceas,plantas espinosas, arbustos bajos y leosos .En la SonoraInferior, predomina la plantaLarrea tr iden tata , conocidacomo arbusto de creosotaen los Estados Unidos y comogobernadora ochaparral en Colombia (Pappagianis,1988; Gnzalez-Ochoa,1967; Negroni, 1966; Espinal& Montenegro, l963).

La fauna que predomina en las zonas endmicas parala coccidioidomicosis, est compuesta por roedores, pe-rros salvajes, zorros, coyotes, serpientes y armadillos. Es-tos ltimos, dadas sus caractersticas de larga vida e

inadecuadas defensas inmunes (Purtillo et al., 1975),podran jugar un papel en la preservacin del hongo y

Figura 13.Mapa correspondiente al Desierto de Sonora, zonaendmica para la coccidioidomicosis.


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tambin en su distribucin pues, al morir, dejaran el hon-go en el suelo de las zonas endmicas de Norte ySuramrica (Eulalio et al., 2001).

6.2. Paracoccidioidomicosis

Debido a la latencia prolongada, Borelli (1972) afir-m que el sitio donde ocurra la infeccin primaria con P.brasiliensisy aquel en el cual se diagnosticaba la enfer-medad no eran, necesariamente, el mismo por lo que acu- el trmino reservrea para designar el lugar donde seadquira la infeccin y por ende, donde se hallara elhbitat del hongo. En esta forma, diferenci la resrvareadel rea endmica que corresponde al sitio donde se esta-blece el diagnstico. Segn Borell i, en tales reas predo-minaran los bosques, la pluviosidad deber a ser elevaday existiran abundantes corrientes de agua, todo lo cualmantendra una temperatura ambiental estable (17-24C)

(Borelli,1964; Borelli,1972).Las sugerencias anteriores concuerdan con los datos

proporcionados por el estudio realizado en la reserva in-dgena de Aripuan, ya mencionado (Coimbra et al.,1994), el cual se bas en el anlisis de las condicionesclimatolgicas sealadas para la regin, a saber: tempera-tura promedio 24-27C, precipitacin anual de 1750-2500mm, presencia de bosques hmedos y de numerosas co-rrientes de agua (Salati, 1985).

En un trabajo complementario a uno anteriormentemencionado (Torrado et al., 2000), se aplic el anlisismultivariado a los municipios que haban sido lugar denacimiento y residencia permanente del mismo grupo depacientes, es decir, a las zonas de reservrea (Calle et al.,2001). Se hall que todos los casos podan ser ascritos atan solo 20.3% de los municipios colombianos, en losque predominaban las siguientes factores ecolgicos : al-tura entre 1.000 y 1.499 msnm, precipitacin anual entre2.000 y 2.999 mm, presencia de bosques hmedos segnla clasificacin de Holdridge aplicada a Colombia(Espinal & Montenegro,1963) y existencia de cultivosde caf y de tabaco. Se demostr, adems, que la razn dela tasa de incidencia (RTI) se ajustaba al modelo y erasignificativa en los municipios donde existan tales va-

riables ecolgicas(Tabla 2). Seis municipios reservreadel pas, 4 de Santander y 2 de Antioquia, revelaron po-seer las ms altas incidencias de paracoccidioidomicosispor milln de habitantes como se ilustra en la Tabla 3(Calle et al., 2001).La Figura 14 muestran la localiza-cin de algunos de tales municipios.

Si bien la aplicacin de paracoccidioidina en las reasendmicas de los pases afectados por la paraco-

Variables ecolgicas

Razn de la Tasa

de Incidencia(RTI)

Intervalo de

Confianza(IC)

Altura1.000-1.499 msnm

(T= 19.2-22.6)

6.37 3.1 - 13.1

Precipitacin anual2.000-2.999 mm

2.15 1.5 - 3.1

Presencia de bosqueshmedos (Holdridge)

1.79 1.2 - 2.8

Cultivos de:Caf

1.95 1.1 - 3.5

Tabaco 3.59 2.2 - 5.9

Tabla 2. Variables ecolgicas ms significantes en los munici-pios reservrea de Paracoccidioides brasiliensis.

Aplicacin del modelo multivariado (p


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huertas caseras, vivan en las cercanas de fuentes de aguay de cuevas de armadillos (Cadavid & Restrepo,1993).En Ro de Janeiro, Brasil, 34% de los nios que reaccio-naban a la paracoccidioidina, vivan en las estribacionesde una montaa, rodeada por terreno boscoso (Rios-

Gonalves et al., 1998).Recientemente, se estudi la distribucin geogrfica

de la paracoccidioidomicosis con base en ms de 300 ca-sos registrados en el Hospital Universitario de Botucat,estado de So Paulo, Brasil, por medio de anlisis espa-ciales y del sistema de informacin geogrfica (GIS)(Barrozo-Simoes et al., 2004). Estos investigadores aso-ciaron los factores ambientales, la densidad de la pobla-cin y la distribucin de la micosis usando el coeficient ede correlacin de Pearson encontrando que existan aso-ciaciones estadsticamente significativas con la presen-cia de roca basltica de origen volcnico y de dos tipo de

suelos, as como de precipitaciones altas (1500 a 1600mm), con un promedio para la poca de lluvia de 940 -1040 mm. Los suelos mencionados correspondieron a lospodzlicos (formados en zonas con temperaturas bajas yalta hmedad) y a los latozlicos (formados en zonasboscosas tropicales hmedas); ambos son cidos y relati-

* Tomado de: Thomas, M.F., l994. Geomorphology in the Tropics. John Wiley & Sons, Chichester, 460 p.

vamente estriles, tienen base arcillosa, con material or-gnico y ciertos elementos como el hierro*.

Al unir la textura del suelo con la precipitacin, lacorrelacin fue muy alta (r= 0.61, p< 0.000002). Se sugi-

ri que puesto que los suelos latozlicos tienen un im-portante contenido de arcilla y no drenan fcilmentereteniendo mucha humedad, sta ltima debera tener granimportancia en la distribucin de la micosis. Por lo tanto,no es al azar que la paracoccidioidomicosis se presenteen ciertos lugares y no en otros, ya que los primeros exis-ten circunstancias que probablemente facilitan el desa-rrollo del hongo (Barrozo-Simoes, 2004). La importanciade la humedad ya haba sido resaltada en un trabajo ante-rior, en el que se examinaron los factores que mostrabanser favorables al hongo (Restrepo, 1994).

La Tabla 4ilustra las condiciones que de acuerdo con

los informes proporcionados por diversos investigadoressuramericanos deberan predominar en el aun desconoci-do micronicho de P. brasiliensis. Se observa que de los 12ejemplos ofrecidos, 9 (75%) mencionan la presencia debosques y de precipitaciones altas en las reas endmi-cas, mientras que 7 (58.3%) hacen referencia a corrientesde agua en tales reas. Todo lo anterior indica que estehongo solo puede desarrollarse en terrenos que llenen lasanteriores condiciones, tal como fuera sealado hace yavarias dcadas (Borelli,1964).

Dada la fertilidad de los bosques hmedos donde pre-domina la paracoccidioidomicosis, la fauna silvestre es

all muy rica. Se sealan los armadillos, los nicos anima-les en los que regularmente se ha comprobado la infec-cin con P. brasiliensisy que habitan en las mismas zonasendmicas para el hombre (Naiff et al., 1986; Bagagli et

al., 1998; Silva-Vergara et al., 2000, Corredor et al.,1999, Restrepo et al.,2001; Corredor et al.,2005). Seha informado, adems, un caso de paracoccidioidomicosisen un perro (Ricci et al., 2004) y comprobado la presen-cia de anticuerpos y de reactividad cutnea a la paracocci-dioidina en estos mismos animales (Ono et al., 2000).

7. Comentario final

Se han sealado las analogas y las diferencias existen-tes entre C. immtis(C. posadasii)y P. brasiliensis, dos hon-gos propios de las Amricas y limitados a este continente,ambos patgenos para el hombre y cuyos hbitats especia-lizados y diametralmente opuestos aun encierran un mun-do por explorar. Ms de un siglo de trabajo con ellos ha

Figura 14.Distribucin de la paracoccidioidomicosis de acuerdocon los municipios de mayor endemia.


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dado lugar a grandes enseanzas, ha despejado algunasdudas pero, al mismo tiempo, ha dejado grandes incgni-tas. Muchas de las ltimas estn siendo exploradas conenfoques modernos, los que se espera ofrezcan solucionesabriendo as puertas a futuros conocimientos y mtodospreventivos (Cole et al.,2004; San Blas et al., Borges-Walmsley et al.,2002). Como dijera Carl Sagan: Hace-mos significante nuestro mundo por el coraje de nuestras

preguntas y la profundidad de nuestras respuestas.

Agradecimientos

Al Profesor Germn Poveda, Universidad Nacional,sede Medelln por su constante, oportuna y experta co-operacin en la preparacin de las ilustraciones geogrfi-cas; a los ingenieros Lina I. Ceballos, Paola A. Arias yOlver Hernndez por su generosa y experta cooperacin

en la preparacin de algunas ilustraciones, as como al Dr.Juan G. McEwen, por su paciente y acertada organizacinde las referencias bibliogrficas. Los Drs. Gabriel Poveday William Rojas merecen el ms sincero reconocimientode la autora por su diligente revisin del manuscrito.

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Tabla 4. Variables ecolgicas consideradas importantes para el desarrollo de Paracoccidioides brasiliensisen la naturaleza, segn varios autores.

Primer autor yPas del estudio

Ao Hallazgos ecolgicos

Borelli,

Venezuela1964

Temperaturas entre 17-24C, precipitacin anual superior a 800 mm, veranos cortos,presencia de bosques.

Chirife,

Argentina1965

Climas templados, hmedos, veranos lluviosos, inviernos suaves, sin fros ni heladas,evitando la sequedad del terreno.

Bopp, Brasil 1967 reas con bosques densos y abundantes lluvias.

Restrepo,

Colombia1972 reas correspondientes a los bosques hmedos subtropicales y tropicales (Holdridge).

Londero,

Brasil1972 Regiones boscosas distribuidas a lo largo de corrientes de agua en zonas montaosas.

Pedroza ,

Brasil1976 Lugares montaosos altos, clima fro, lluvia abundante, ros y vegetacin rica.

Cadavid,

Colombia1993 Altitud por encima de 1300 msnm, temperatura entre 18-24C, numerosas corrientes de agua.

Coimbra,

Brasil1994

Temperatura promedio 24-27C, precipitacin anual 1750-2500 mm, presencia de bosqueshmedos y de numerosas corrientes de agua.

Rios-Gonalvez ,

Brasil1998

Regiones montaosas cercanas a ros, altura 300-900 msnm, temperaturas 8-40C (promedio23C), precipitacin 1100-1300 mm.

Torrado,

Colombia2000 Condiciones de la zona Andina: altitud elevada, bosques, humedad alta, precipitacin

abundante, corrientes de agua.

Calle,

Colombia2001 Altitud 1000 a 14999 msnm, precipitacin anual 2000-2999 mm, bosques hmedos.

Barrozo-Simes ,Brasil

2004 Roca basltica, suelos podzlicos y latozlicos, precipitacin 1500-1600 mm.


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Press, Boca Raton, FL.

Recibido el 19 de septiembre de 2005

Aceptado para su publicacin el 26 de abril de 2006

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Paracoccidioidomicosis y Coccidioidomicosis